石漠化程度對苔蘚植物多樣性及其結皮土壤化學性質的影響

申家琛, 張朝暉,2,*, 王智慧

1 貴州師范大學貴州省山地環境信息系統與生態環境保護重點實驗室,貴陽 550001 2 貴州省喀斯特山地生態環境國家重點實驗室培育基地,貴陽 550001 3 貴州師范大學生命科學學院,貴陽 550001

喀斯特土地石漠化指的是在濕潤氣候條件下,受喀斯特自然作用及人類不合理活動的干擾,導致地表土層流失,基巖大面積裸露,土地生產力衰退甚至喪失,地表呈現類似于荒漠化景觀的現象[1- 3]。貴州省是全國石漠化面積最大、等級最齊、程度最深且危害最重的省份,故石漠化治理一直是該省重點項目和工程[4]。目前石漠化修復主要為種植林草植被、生態林和發展草地畜牧業[2],這種治理模式下常因不能形成穩定的生態結構與功能而發生退化[5]。

喀斯特石漠化地區對植物種類成分有強烈的選擇性(如耐旱性、石生性),苔蘚植物是分布廣泛的先鋒植物,對惡劣環境耐受性強,在生物結皮層和群落演替過程中起著重要作用[6]。苔蘚在石漠化恢復過程中主要的作用體現在：①苔蘚生命活動所需水源完全來依賴雨水或空氣中水分,在降雨過程中能快速補充所需水分來面對喀斯特地區的臨時干旱[7]；②易附著于巖石表面生長,分泌的酸性代謝物可加速巖面溶蝕形成土壤[8]；③苔蘚可蓄積空氣和降水中粉塵、顆粒物,并與植物體緊密叢集的殘體結合在一塊,逐漸形成薄層土壤；④苔蘚可通過毛細管作用減少土壤水分中的有機質、氮、磷、鉀等礦質元素的流失,有助于保持土壤肥力[9- 11]。但是,目前國內并未見石漠化程度對苔蘚多樣性及其土壤結皮的影響的報道。本文選取了貴陽喀斯特公園5塊典型的不同等級石漠化區域的苔蘚植物,利用空間代替時間,對其多樣性指數,均勻度指數及土壤結皮的化學性質進行研究,探索苔蘚生態特征及其結皮土壤化學性質對石漠化進程的響應,為石漠化預防和修復積累基礎數據和理論。

1 材料和方法

1.1 研究區域概況

貴陽喀斯特公園位于貴陽市觀山湖區城市中心(106°37′54.49″E—106.36′91.06″E,26°37′08.76″N—26°37′16.14″),占地約30 hm2,海拔1285 m,屬于亞熱帶濕潤溫和型氣候,年平均氣溫14.9℃,年降水量1100—1200 mm[12]。區域內為碳酸鹽巖,石芽廣布,水土流失嚴重,植被退化,呈現類似荒漠的現象,是典型的城市石漠化現象。研究區域內喬木主要為：猴樟Cinnamomumbodinieri,女貞Ligustrumlucidum,小葉楊Populussimonii；灌木主要為：南天竹Nandinadomestica,皺葉莢蒾Viburnumrhytidophyllum,胡頹子Elaeagnuspungens；草本植物主要為： 紫毛千里光Seneciovilliferus,黃鵪菜Youngiajaponica,云南莎草Cyperusduclouxii,狗牙根Cynodondactylon,小飛蓬Conyzacanadensis等。

1.2 樣地選擇

2015年9月至2016年10月先后5次對公園內石漠化區域觀測和樣品采集,并根據國家林業標準LY/T1840- 2009進行石漠化等級劃分和石漠化評分[13]。按石漠化等級(無石漠化、輕度、中度、重度和極重度)設5個樣地,按照蛇形采樣法每樣地設5個樣點,每個樣點設5個樣方(樣方大小為10 cm×10 cm),共采集苔蘚群落樣本150份,結皮土壤樣本165份(裸露土壤15份)。現場測量海拔和經緯度(GPS eTrex20)、環境溫濕度(群落上方3 cm處使用溫濕度儀AR847+測量)、光照度(照度計AR823)、坡度(SYNTEK)并詳細記錄每份標本的采集編號、生境等信息。溫、濕度和光照度的監測時段為每日8：00—18：00,每次測量間隔1 h,共監測7 d。結皮土壤和苔蘚標本置于封口袋中運回實驗室。土壤過2 mm篩去除大顆粒石子和植物體后放在4℃的冰箱中保存。各樣地信息見表1。

表1 樣地概況

1.3 苔蘚植物的鑒定

使用HWG- 1型雙筒解剖鏡以及XSZ- 107TS型光學顯微鏡,根據《中國苔蘚志》(2—9卷)、《云南植物志》(18—19卷)等分類資料進行標本鑒定[14-23]。

1.4 植物多樣性計算

生態重要值(M)體現了物種在群落中的重要性。生態重要值計算公式為：

(1)

式中,M為苔蘚植物生態重要值,C為相對蓋度;F為相對頻度。

采用Shannon-Wiener 多樣性指數(H)及Pielou 均勻度指數(E)進行物多樣性的評價。Shannon-Wiener 多樣性指數H:

(2)

式中,Pi為群落中第i物種的重要值。

Pielou 均勻度指數E:

(3)

式中,H為物種多樣性指數；S為物種數。

1.5 土壤化學性質測定

土壤pH值采用2.5∶1的水土比,用電位計法測定；全N用半微量凱氏定氮法；全P用鉬銻抗比色法cary100Bio 紫外分光光度計測定；全K用火焰光度計Rayleigh WFX- 210測定；微生物量碳采用氯仿熏蒸浸提法，使用Elementar various TOC分析儀測定。

1.6 數據處理與分析

采用Excel進行數據統計,SPSS 21.0軟件進行方差分析、t檢驗、多重比較(Duncan 檢驗)、相關性分析；Origin 9.0繪圖,Canoco進行冗余分析。

2 結果與分析

2.1 石漠區域苔蘚物種多樣性

石漠區共發現苔蘚植物14科29屬84種,其中苔類2科2屬2種(表2),蘚類占優勢。其具體分布為：⑴無石漠化區6科9屬17種,優勢科為：羽蘚科Thuidiaceae和青蘚科Brachytheciaceae；優勢種(M>0.037)為：

美灰蘚Eurohypnumleptothallum,廣葉絹蘚Entodonflavescens,扁枝青蘚Brachytheciumplaniusculum,多疣細羽蘚Cyrto-hypnumpygmaeum。⑵輕度石漠化區5科10屬26種,優勢科為：叢蘚科Pottiaceae、青蘚科、灰蘚科Hypnaceae、真蘚科Bryaceae；優勢種為：美灰蘚,穗枝赤齒蘚Erythrodontiumjulaceum,扁枝青蘚Brachytheciumplaniusculum,青蘚Brachytheciumpulchellum,綠枝青蘚Brachytheciumviridefactum,縮葉長喙蘚Rhynchostegiumcontractum。⑶中度石漠化區11科19屬27種,優勢科為：叢蘚科、青蘚科、灰蘚科；優勢種為：美灰蘚、褶葉蘚Palamocladiumnilgheriense、卵葉長喙蘚Rhynchostegiumovalifolium；⑷重度石漠化11科18屬31種,優勢科為：叢蘚科、青蘚科、灰蘚科、真蘚科；優勢種為：美灰蘚、尖葉絹蘚Entodonacutifolius、羽枝青蘚Brachytheciumplumosum、綠枝青蘚、銀葉真蘚Bryumargenteum。⑸極重度石漠化區5科10屬19種,優勢科為：叢蘚科和真蘚科；優勢種為卷葉石灰蘚Hydrogoniumamplexifolium、異枝絹蘚Entodondivergens、砂生短月蘚Brachymeniummuricola。其中青蘚科、叢蘚科和真蘚科植物優勢明顯,分別占研究區域內總物種數的33.3%,17.9%和14.3%。

在各石漠化階段苔蘚物種多樣性指數差異顯著(P<0.05)(如表3)。伴隨石漠化加劇苔蘚物種多樣性指數呈先上升后下降的趨勢(圖1),由大到小依次是：重度石漠化(27.36±0.75)>中度石漠化(25.01±0.58)>輕度石漠化(23.30±0.49)>極重度石漠化(15.79±0.21)>無石漠化(13.89±0.51)。

隨石漠化加劇苔蘚均勻度指數與物種多樣性指數變化趨勢耦合。 其均勻度由大到小依次是：中度石漠化(0.98±0.02)>輕度石漠化(0.97±0.01)>重度石漠化(0.96±0.01)>極重度石漠化(0.94±0.01)>無石漠化(0.93±0.01)

表3 不同石漠化階段苔蘚植物多樣性

表中具有相同字母表示無顯著差異,無相同字母表示具有顯著差異(P<0.05)

圖1 不同石漠區苔蘚植物物種分布 Fig.1 Species distribution of bryophytes in different rocky desertification areas

2.2 石漠化對苔蘚植物群落和生活型的影響

調查發現,在石漠化區域苔蘚純群落占優勢(圖2)。無石漠化階段混合群落占比60%,伴隨石漠化程度加深,混合群落占比遞減,純群落遞增,在極度石漠化地區混合群落不及20%。

苔蘚生活型參照Magdefrau K.的劃分標準[24]。區域內苔蘚生活型為交織型、叢集型和平鋪型三類(圖2)。平鋪型對干旱的石漠環境耐受性弱故分布較少[24]。隨著石漠化等級的加深,交織型占比縮減而叢集型大幅增加。

圖2 苔蘚植物群落和生活型分布特征Fig.2 Distribution characteristics of bryophyte communities and life-forms

2.3 不同石漠區苔蘚結皮土壤化學性質

苔蘚結皮土壤中全氮(TN)、全磷(TN)和微生物量碳(MBC)濃度均顯著高于裸露土壤(圖3),且不同等級石漠區結皮土壤差異顯著(P<0.05)(表4)：無石漠化明顯高于有石漠化階段,尤其是從無石漠化到輕度石漠化階段降幅顯著。此外,苔蘚結皮土壤中的pH值隨石漠化加劇而增高導致石漠化土壤偏堿性。

苔蘚混合群落結皮土壤中TN、TP和MBC顯著高于(P<0.05)純群落結皮土壤(圖3),pH值的變化則相反。

表4 不同石漠化環境下苔蘚植物的土壤化學性質比較

S：純群落,Single community；M： 混合群落,Mixed community；表中具有相同字母表示無顯著差異,無相同字母表示具有顯著差異(P<0.05)

2.4 苔蘚植物群落和生活型與土壤化學性質相關性分析

研究結果顯示苔蘚植物的生活型及群落特征和其結皮土壤化學性質存在相關性(表5)。混合群落占比與TN、MBC顯著正相關(R<0.05),與石漠化評分呈極顯著負相關(R<0.01)。純群落與TN、MBC顯著負相關,與石漠化評分呈極顯著正相關；交織型占比與TN呈顯著正相關,與石漠化評分顯著負相關。叢集型與TN呈顯著負相關,與石漠化評分呈顯著正相關。說明苔蘚植物的群落特征和生活型分布特征可以表征石漠化狀況；TN、MBC與石漠化評分都存在顯著正相關的關系,說明土壤中TN、MBC可以敏感地指示土壤質量變化。

2.5 物種、環境因子和土壤養分間的偏冗余分析(partial RDA)

本文采用偏冗余分析方法揭示石漠區苔蘚物種、環境因子和土壤養分間的相互關系。純群落更直接反映植物體對環境因子的適應性以及對土壤中營養物質的累積作用,因此生態重要值選取18個純群落為研究對象。通過Partial RDA 分析,得到土壤養分、環境因子和物種的二維排序圖(圖4)。其中藍色實心箭頭表示環境變量,紅色空心箭頭表示土壤養分指標變量,星號表示不同物種；各箭頭之間的夾角代表變量之間的相關性,夾角余弦值為兩變量間的相關性系數；物種垂直投影與箭頭延長線上,投影點的相對位置代表物種在某環境變量或土壤養分變量的最適值(箭頭方向代表正方向)；物種間的直線距離越小代表物種對環境的適應能力和對土壤養分貯存能力越相近。

圖3 不同等級石漠化下苔蘚植物的土壤化學性質比較Fig.3 Comparisons of soil chemical properties of bryophytes among different degrees of rocky desertification surroundings

土壤因子Soil factor石漠化評分Score混合群落Mixed-species community純群落Single-species community交織型Wefts叢集型TurfsTN-0.946**0.930*-0.930*0.823*-0.803*TP-0.5890.655-0.6550.372-0.367TK-0.0180.195-0.195-0.3190.400MBC-0.884*0.920*-0.920*0.679-0.648石漠化評分Score1.000-0.956**0.956**-0.902*0.867*

**:R<0. 01; *:R<0. 05；TN：全氮,Total nitrogen；TP：全磷,Total phosphorus；TK：全鉀,Total potassium；MBC：微生物量碳Microbial biomass carbon

第一排序軸和第二排序軸的特征值分別為0.725和0.266,分別解釋了72.5%和26.6%的物種對土壤和環境適應特征,累計解釋量為99.1%,反映了環境-土壤-物種的大部分信息。RDA分析顯示光照、濕度、pH、TK和MBC是影響物種分布的主要因子。對惡劣環境耐受性強的物種位于第一軸序正半軸,反之則分布于排序軸負半軸。pH、坡度、溫度和光照與TK、TP和MBC分別分布于第一軸序正負兩個半軸,說明干旱環境對養分積累有明顯脅迫。劍葉扭口蘚和銀葉真蘚能適應極為惡劣的生存環境；而密枝青蘚、褶葉蘚和美灰蘚對惡劣環境耐受性強且養分固定作用強,更適宜應用于石漠化修復。

圖4 環境因素和土壤養分的偏冗余分析(PRDA)二維排序圖Fig.4 Partial redundancy (PRDA) analysis two-dimensional ordination diagram of Species, environmental factors and soil factorsEry.jul：穗枝赤齒蘚,Erythrodontium julaceum；Eur.lep：美灰蘚,Eurohypnum leptothallum；Cyr.pig：多疣細羽蘚,Cyrto-hypnum Pygmaeum；Plu.cas：匐燈蘚,Plagiomnium cuspidatum；Bra.amn：密枝青蘚,Brachythecium amnicolum；Bra.per：小青蘚,Brachythecium perminusculum；Bra.var：綠枝青蘚,Brachythecium viridefactum；Hyd.amp：卷葉石灰蘚,Hydrogonium amplexifolium；Bra.pen：叢生短月蘚,Brachymenium pendulum；Bry.dic：雙色真蘚,Brachymenium pendulum；Ent.acu：尖葉絹蘚,Entodon acutifolius；Pal.nil：褶葉蘚,Palamocladium nilgheriense；Rhy.con：縮葉長喙蘚,Rhynchostegium contractum；Rhy.ova：卵葉長喙蘚,Rhynchostegium ovalifolium；Ent.div：異枝絹蘚,Entodon divergens；Bar.ruf：劍葉扭口蘚,Barbula rufidula；Bra.mur：砂生短月蘚,Brachymenium muricola；Bry.arg：銀葉真蘚,Bryum argenteum

3 討論

3.1 石漠化對苔蘚植物多樣性的影響

隨石漠化程度加劇苔蘚植物的多樣性呈現先升后降的趨勢。隨石漠化程度的加劇,土壤水分、養分流失使維管植物不宜生存,苔蘚生態位寬度增加,一些耐旱蘚類成為裸露巖石上的建群種；極重度石漠化階段環境進一步惡化,水分難以保存導致極重度石漠化區域部分蘚類進入休眠狀態,部分種類死亡,導致苔蘚植物多樣性下降[25-27]。其中無石漠化階段苔蘚多樣性最低,其原因是：⑴無石漠化地區土壤水分和養分充足,高大的維管植物大量生長壓縮了苔蘚植物生態位寬度[28- 29]；⑵苔蘚在高濕度,高郁閉度環境中凈光合作用急劇下降,從而影響到其生長和繁殖[3]；⑶無石漠化階段苔蘚物種演替基本完成,頂級種的替代和其它物種的入侵是導致苔蘚多樣性低的主要因素。

3.2 石漠化對苔蘚植物的群落和生活型的影響

苔蘚群落能敏感地指示石漠化程度：無石漠化階段水濕條件良好,苔蘚群落結構復雜。石漠化毀壞了原生環境,適應能力弱的物種逐漸被替代而形成物種單一的純群落[30]。純群落占比增加是石漠化持續惡化的結果,反之混合群落增加則石漠化改善。

苔蘚生活型特征亦可反應石漠化過程：隨石漠化加劇,叢集型苔蘚占比上升同時交織型下降。交織型蘚類多生長于濕潤、弱光環境,僅少數可適應惡劣的石漠環境；叢集型苔蘚密集叢生,保水能力強,容易面對喀斯特地區臨時干旱[26]。研究表明苔蘚葉片疣狀突起是苔蘚植物適應干旱環境進化而形成的,有貯存水分、反射太陽輻射的作用[31- 32]。據統計,36.2%叢集型蘚類細胞具疣,充分說明叢集型苔蘚的耐旱性[24],故在極度石漠化地區真蘚科植物和叢蘚科植物成為該區域的優勢類群。

3.3 石漠化對苔蘚結皮土壤的影響

苔蘚結皮土壤中TN、TP和MBC受石漠化過程脅迫明顯：其中TN和MBC與石漠化評分顯著正相關,可作為表征土壤-石漠化關系的敏感性指示因子。石漠區水土大量流失是導致TN、TP等營養元素下降,土壤退化的重要因素[33]。生態環境惡化,植被減少,土壤微生物數量在陽光直射下急劇下降,對土壤中碳輸出減弱[34- 35],故MBC隨石漠化大幅下降。

TK隨石漠化加劇呈先下降后上升的趨勢,其原因可能是：①石漠化前期植被土壤粘土種類豐富,在苔蘚假根、根系微生物及粘土的作用下促進鉀的固定[36]；②隨著石漠化加深水土流失嚴重導致K大量流失,但仍然有部分營養元素(包括K)聚集于生命力頑強的苔蘚層下為石漠化自然恢復提供可能[1]；③土壤K的固定常因土壤的干燥和pH的升高而加強,與本研究中pH變化趨勢耦合[37-38]。

3.4 石漠化地區環境因子、土壤養分和物種分布關系的探討

偏冗余分析能有效地對多個因子進行統計檢驗,并確定影響物種分布的具最大解釋能力的最小變量組[39]。在Partial RDA分析中發現環境是影響苔蘚空間分布和土壤肥力差異的重要因子。干旱、強光、高溫、偏堿性的環境對苔蘚植物的分布和土壤養分的積累有明顯的抑制作用。從圖4中可以看出物種數、土壤養分和濕度呈正相關關系,三者可能相互依存,苔蘚通過空氣和降水獲取物質能量大量生長,在固定土壤的同時也可以有效地減少土壤中養分的流失。叢生短月蘚、雙色真蘚對干旱環境敏感,其結皮土壤下聚集大量養分。劍葉扭口蘚和銀葉真蘚對干旱環境的耐受性強,可作為重度石漠化地區的指示物種。

3.5 喀斯特地區石漠化預防和修復

本研究認為石漠化生態恢復工作中物種選擇不應局限于維管植物。國內石漠化修復多采用“一刀切”式的以種植喬木為主的生態林和經果林[40],治理效果不明顯,反而造成植被系統穩定性差,易退化和易遭受病蟲害的結果[11]。苔蘚相對于維管植物有以下優點：①受石漠化環境脅迫不明顯；②更易于附著于直立石壁上,依靠其自身的吸水、保水機制為巖面帶來水分[8]；③可通過對巖面的溶蝕及對空氣中灰塵和沙粒貯存形成土壤,有利于其他生物殖居和養分的積累[9],從而降低巖石裸露率。建議在石漠化修復初期采用苔蘚修復裸露基巖,再依據物種演替生態規律,利用苔蘚和維管植物相結合并逐漸向頂級群落過渡的修復方式,最終形成穩定的生態環境而達到石漠化治理的目的。

本研究發現：密枝青蘚、褶葉蘚和美灰蘚等物種均具備適應干旱環境并能夠有效保持土壤肥力的功能。可以考慮將以上三種苔蘚經大規模培育后,作為先鋒種用于石漠化裸巖的早期修復。

4 結論

貴陽喀斯特公園石漠化區域苔蘚植物共14科29屬84種,其中苔類2科2屬2種。苔蘚植物受石漠化過程脅迫較小,其多樣性呈先升后降的趨勢。苔蘚物種多樣性指數表現為：重度石漠化(27.36±0.75)>中度石漠化(25.01±0.58)>輕度石漠化(23.30±0.49)>極重度石漠化(15.79±0.21)>無石漠化(13.89±0.51)；其均勻度表現為：中度石漠化(0.98±0.02)>輕度石漠化(0.97±0.01)>重度石漠化(0.96±0.01)>極重度石漠化(0.94±0.01)>無石漠化(0.93±0.01)。

其群落和生活型特征可以敏感地指示石漠化地區環境變化。結皮土壤TN、TP和MBC等養分受石漠化脅迫明顯,其中TN和MBC與石漠化評分顯著正相關,是指示土壤質量變化的敏感性指標。苔蘚植物可以顯著提高土壤肥力,密枝青蘚、褶葉蘚和美灰蘚等3種苔蘚對石漠化環境有較強的適應能力,且能有效地固定土壤養分,可作為先鋒植物應用于石漠化生態修復。

致謝：劉潤、李澤科、王瑋對樣品采集給予幫助,Alison Downing幫助寫作，特此致謝。