基于浮游植物生物完整性的北部灣生態健康評價

黎明民，駱 鑫，付家想，藍文陸

廣西壯族自治區海洋環境監測中心站，廣西 北海 536000

健康的生態系統對人類社會的發展起著重要的促進作用，隨著人類活動的加劇，海洋生態系統遭到不同程度的破壞[1]。海灣生態系統所受的環境壓力大，健康狀況堪憂[2-3]。因此，海灣生態系統健康評價越來越受到國內外學者的關注，成為當今生態學中最具活力的前沿領域之一。

在評價水生態系統健康的指示物種法中，最初以魚類作為研究對象的生物完整性指數(Index of Biotic Integrity，IBI) 由KARR在1981 年提出[4]，近年來這一評價體系被廣泛應用于大型底棲動物、周叢生物、浮游生物和大型水生植物等水生生物類群中[5-9]。

浮游植物是水體生態系統初級生產者，利用浮游植物生物完整性指數(Phytoplanktonic Index of Biotic Integrity，P-IBI)評價水生態健康在國內已有一些報道。如蔡琨等[10]應用P-IBI評價了冬季太湖水生態健康質量，認為用其來評價水生態健康可能并不十分全面，但仍然是當前最行之有效的方法之一。國內將P-IBI應用于海洋生態評價的報道很少，孫永坤[11]將P-IBI應用于中國北方典型海灣(膠州灣)環境質量綜合評價，認為評價效率約為90%。

筆者基于IBI健康評價的發展成果，研究P-IBI 指數在海灣生態健康評價中的方法構建，并以南方典型海灣(北部灣)為例，探討其在海灣生態健康評價中的應用效果，以期為海灣環境質量評估和生態健康評價提供有效方法參考。

1 研究區域和方法

1.1 研究區域和采樣點布設

北部灣為中國南海西北部，東面為雷州半島，西南與越南相鄰，是全國為數不多的“潔海、凈海”之一。研究在北部灣近岸海域共布設44個采樣點，具體見圖1。

圖1 研究區域和采樣點布設Fig.1 Research areas and stations

1.2 P-IBI 指數構建

參照美國CARPENTER等的研究結果[12]和孫永坤[11]膠州灣生物完整性指數建立過程, 確立海灣浮游植物生物完整性指數的建立步驟為生境區域劃分→評價因子選擇→評價因子閾值確定→指數建立→指數驗證與應用。

1.3 數據來源

用于北部灣生境區域劃分的水質理化數據來自廣西海洋環境監測中心站2011—2016年常規大面監測數據，每年分枯水期(3—4月)、豐水期(7—8月)、平水期(10—11月)監測3期，共18期監測結果，指標包括水溫、鹽度、水深、透明度、營養鹽等。用于北部灣水質類別評價和生態健康評價的水質數據、浮游植物數據來自廣西海洋環境監測中心站2016年常規大面監測數據，分別在枯水期、豐水期、平水期監測3期，選取表層海水樣品數據。

水質狀況判定依據《近岸海域環境監測規范》(HJ 442—2008)[13]中水質評價定性評價b)海水水質狀況分級進行，非參數檢驗、相關性分析等統計分析均在SPSS 19.0 中進行，Shannon-Wiener多樣性指數、Pielou均勻度、豐富度等群落結構指數值在專業生態學數據處理軟件Primer6.0中計算完成，Shannon-Wiener多樣性指數、Pielou均勻度中對數計算均取2為底數。

2 結果與分析

2.1 海水質量狀況及浮游植物群落結構特征

北部灣近岸海域2016年枯水期海水質量最好，豐水期次之，平水期相對最差。枯水期近岸海域海水質量狀況為“良好”，水質優良率為86.4%，無劣Ⅳ類水質，超Ⅱ類水質標準的因子為pH、無機氮(最大超標0.5倍)。豐水期近岸海域海水質量狀況為“一般”，水質優良率為75.0%，劣Ⅳ類水質比例為13.6%，超Ⅱ類水質標準的因子為pH、活性磷酸鹽(最大超標1.1倍)、無機氮(最大超標1.7倍)、化學需氧量(最大超標0.1倍)。平水期近岸海域海水質量狀況為“一般”，水質優良率為72.7%，劣Ⅳ類水質比例為9.1%，超Ⅱ類水質標準的因子為pH、活性磷酸鹽(最大超標1.1倍)、無機氮(最大超標1.3倍)。

2016年北部灣近岸海域浮游植物共鑒定出5門61屬156種，以硅藻門占絕對優勢，共113種，占總種類的74.8%。細胞密度變化范圍為1.20×103～56.54×104個/L，平均值為4.65×104個/L。浮游植物優勢種以硅藻為主，枯水期優勢種為中華根管藻(RhizosoleniaSinensissp.nov.)、斯托根管藻(Rhizosoleniastolterforthii)、脆根管藻(Rhizosoleniafragilissima)、柔弱根管藻(Rhizosoleniadelicatula)和尖刺菱形藻(Nitzschiapungens)；豐水期優勢種為中肋骨條藻(Skeletonemacostatum)、伏氏海毛藻(Thalassiothrixfrauenfeldii)、優美旭氏藻(Schrderelladelicatula)、叉狀角藻(Ceratiumfurca)、大洋角管藻(Cerataulinapelagica)和環紋勞德藻(Lauderiaannulata)；平水期優勢種為中肋骨條藻、尖刺菱形藻、柔弱菱形藻(Nitzschiadelicatissima)、伏氏海毛藻和環紋勞德藻。全年浮游植物Shannon-Wiener多樣性指數變化范圍為0.41～4.35，平均值為2.56。

研究區域海水質量狀況較好，浮游植物以硅藻門占絕對優勢。

2.2 生境區域劃分

根據海灣理化參數特征選取透明度、無機氮、活性磷酸鹽3項指標將研究區域劃分為受損區、邊緣區、參照區。透明度初選基準值確定參照美國CARPENTER等和中國膠州灣生境區域劃分基準值的選取方法[11-12,14]，通過對透明度排序，選取1/3高值作為基準值；無機氮、磷酸鹽參照海灣中度營養鹽濃度作為基準值。對海灣采樣點以上3項指標2011—2016年共18期監測結果排序并取中值，3項指標均不滿足基準值要求的劃入受損區，部分滿足的劃入邊緣區，全部滿足的劃入參照區。

北部灣44個采樣點透明度1/3高值為2.1 m。北部灣近岸海域富營養化狀態總體良好，同時氮污染的程度遠大于磷污染[15]，中度營養鹽濃度選取《海水水質標準》(GB 3097—1997)[16]中無機氮二類標準限值(0.30 mg/L)、活性磷酸鹽一類標準限值(0.015 mg/L)。

將北部灣2011—2016年3個水期各監測數據中值與3項指標基準值比較以劃分生境區域，得到北部灣枯水期、豐水期和平水期的區域劃分結果(表1)。北部灣3個水期中的受損區主要位于茅尾海的S14、S15、S16和S17共4個采樣點以及緊鄰茅尾海的S13及S19采樣點(表1及圖1)。

表1 分區采樣點Table 1 Stations in each water period

從生境區域劃分的結果來看，3個水期受損區劃分結果基本一致，邊緣區和參照區差別較大。

2.3 候選生物因子確定和篩選

候選生物因子考慮群落結構特征、生長量、對環境脅迫(變化)的響應等[17]，包括浮游植物數據群落結構特征(如生物多樣性指數、總豐度、重要優勢類群豐度及其比例等)。對候選的生物因子先進行判別能力檢驗，使用Mann-Whitney 非參數檢驗法，選取能夠較好的區分參照區和受損區的因子(P<0.05)。通過判別能力分析得到的因子進行Pearson 相關性分析以剔除冗余，以P<0.05的因子作為相關性顯著標準。候選因子之間相關性不顯著的直接保留；相關關系顯著的因子之間，優先考慮保留包含信息量大的因子。

北部灣3個水期候選因子選取多樣性指數、均勻度、豐富度、總豐度、硅藻豐度、甲藻豐度、甲藻/硅藻、根管藻豐度、菱形藻豐度、海毛藻豐度、骨條藻豐度共11項。Mann-Whitney 非參數檢驗結果見表2，所有因子均滿足條件，進入下一步計算。Pearson 相關性分析結果見表3、表4和表5，最終確定枯水期采用硅藻豐度、甲藻/硅藻、菱形藻豐度、骨條藻豐度4個因子；豐水期采用豐富度、硅藻豐度、甲藻/硅藻、根管藻豐度4個因子；平水期采用多樣性指數、甲藻/硅藻、根管藻豐度、海毛藻豐度4個因子。

表2 Mann-Whitney 非參數檢驗結果Table 2 Results of Mann-Whitney test

注：“—”表示枯水期無此因子。

表3 枯水期備選P-IBI指標的Pearson 相關性分析Table 3 Pearson’s correlating coefficient between candidate biological metrics in the dry season

注：“*”表示P>0.05。

表4 豐水期備選P-IBI指標的Pearson 相關性分析Table 4 Pearson’s correlating coefficient between candidate biological metrics in the wet season

注：“*”表示P>0.05。

表5 平水期備選P-IBI指標的Pearson 相關性分析Table 5 Pearson’s correlating coefficient between candidate biological metrics in the normal season

注：“*”表示P>0.05。

使用Mann-Whitney 非參數檢驗法、Pearson 相關性分析篩選后，3個水期各有4個因子滿足條件，甲藻/硅藻在3個水期中均入選。

2.4 評價因子得分閾值確定

分別統計已經確定的各項評價因子，分為受損區和參照區2組,并對每組數據進行排序，分別取每組15%、25%、50%、75%、85%的數據值作為待選取數據。每一項評價因子分別計分，根據每一項因子數值是否接近、稍微背離和明顯背離參照區群落因子分別得分為5、3、1[11]。選取參照區和受損區差異明顯的數據，參照區內最合適的50%范圍值作為5分閾值，參照區分布值一端(或兩端)的數值為1分閾值，剩余區域為3分區域。

北部灣3個水期得分閾值選取結果和賦分標準如表6所示。骨條藻豐度越高代表赤潮風險越大，賦分越低，其余指標越高代表環境質量越好, 賦分越高。

通過上述方法，建立評價賦分體系。

表6 浮游植物指標閾值選取及賦分標準Table 6 Threshold selection of phytoplankton index and assignment standards

注：“*”表示15%代表的因子數據是從小到大第15%分位數值，依此類推；加粗數值為選定的因子閾值。

2.5 賦分與P-IBI建立

按2.4節的賦分方式對篩選出的浮游植物評價因子進行賦分，將單項評價因子賦分結果取平均值即得P-IBI值。

2.6 北部灣P-IBI健康評價結果

以參照區P-IBI值分布的25%分位數作為健康評價標準[17-18]，對小于25%分位數值的分布范圍進行三等分，分別代表“一般”、“較差”和“極差”3個健康程度。

表7 P-IBI指標體系健康評價標準Table 7 P-IBI indicator system health evaluation standard

使用建立的P-IBI和表7的評價標準對北部灣海域3個水期分別進行評價。枯水期平均得分為3.26，30個采樣點評價結果為“健康”，8個為“一般”，3個為“較差”，3個為“極差”；豐水期平均得分為3.09，27個采樣點評價結果為“健康”，5個為“一般”，6個為“較差”，6個為“極差”；平水期平均得分為2.86，27個采樣點評價結果為“健康”，4個為“一般”，5個為“較差”，8個為“極差”，評價結果見圖2。

2.7 P-IBI與水質類別的相關性分析

依據《海水水質標準》(GB 3097—1997)中無機氮、活性磷酸鹽標準限值，對2016年3個水期中各采樣點的水質監測數據進行水質類別評價，Ⅰ類水質的賦分為5，Ⅱ類水質為4，Ⅲ類水質為3，Ⅳ類水質為2，劣Ⅳ類水質為1。將2016年3個水期各采樣點P-IBI與水質類別進行Spearman相關性分析，結果見表8。在3個水期中，P-IBI均與水質類別正相關，水質越好，P-IBI越高，其中枯水期相關性不顯著，豐水期和平水期均為極顯著。

表8 P-IBI與水質類別間的Spearman相關分析Table 8 Spearman correlating coefficient between P-IBI and water quality type

注：“**”表示在0.01水平上顯著相關。

圖2 P-IBI評價結果(左圖)及參照區和受損區結果比較(右圖)Fig.2 P-IBI ecosystem health assessment results (left) reference area and damaged area results (right)

3 討論

3.1 北部灣近岸海域生態健康狀況

評價結果顯示北部灣近岸海域大多數采樣點都達到健康水平，表明了北部灣生態健康狀況較好。北部灣海域3個水期中枯水期生態系統健康狀況相對較好，豐水期次之，平水期最差。距岸較遠的大部分海域打分較高，生態系統健康狀況相對較好。北部灣周邊社會經濟發展較為落后，北部灣被譽為中國大陸岸線上的一片潔凈海域，持續多年的監測結果顯示北部灣優良水質占比在80%以上甚至超過90%，因而其生態健康狀況理應處于相對較健康的狀態。李鳳華[19]通過定性方式的評價結果表明北部灣大多數海灣都是健康狀況。研究基于P-IBI評價的總體結果與李鳳華的研究結果基本一致，表明了北部灣近岸海域總體上仍保持著健康的狀態。3個水期生態系統健康狀況存在差異，主要是由于不同水期淡水匯入量不同，淡水匯入引發流域及海灣輸入某種營養鹽量失衡，導致海灣營養鹽結構和生物結構失衡，進而引起生態系統組成結構及功能偏離原來的狀態[2]。

研究同時發現北部灣距岸較近(尤其是靠近河口)的海域生態健康相對較差。距岸較近的海域中，除距離入海河口較遠的北海銀灘、防城港企沙半島、江山半島附近海域打分較高，其余距入海河流河口較近的海域評價結果都較低，其中最低的為茅尾海海域，4個采樣點在3個水期水質幾乎均為“極差”(枯水期部分采樣點為“一般”和“差”)；廉州灣在豐水期和平水期也基本處于“差”-“極差”的水平。茅尾海是目前北部灣近岸海域中水質最差的區域，廉州灣也經常出現水質超標的現象。藍文陸和李天深對欽州灣的研究表明茅尾海生態系統在2012年就處于亞健康的狀態，主要原因是欽江和茅嶺江流域以及海灣周邊人口和經濟快速增長而導致輸入海灣的營養鹽和有毒有害污染物增加，海灣有機污染、富營養化和其他污染加重；海灣周邊的經濟生產活動占用生態系統棲息地，對生態系統過多的擾動和索取，導致生態系統活力、維持能力和功能等減弱，給生態環境帶來了較大影響[2]。李利[20]對廉州灣的研究結果也顯示2007年和2009年廉州灣分別處于健康和亞健康的狀態，這和筆者研究基于P-IBI的評價結果基本一致，表明了北部灣近岸海域靠近河口的部分海灣生態健康已出現了問題，需要加大關注盡快采取措施保護修復。此外，研究結果也顯示潿洲島附近海域的部分采樣點在豐水期的打分為較差，這可能與珊瑚礁區域特殊的生境特征有一定的關系，也有可能與近年來潿洲島旅游開發導致的污染指數上升、人為擾動越來越嚴重[21]等因素有關，需要在后續的研究中加大關注。

3.2 浮游植物生物完整性指數在海灣評價的適用性

浮游植物受環境影響顯著，對環境變化較為敏感，環境的輕微變化可能就會導致浮游植物數量和結構特征發生較大的變化。相對于水質的各項物理化學指標，浮游植物是一種波動較大的不穩定參數。雖然從20世紀末開始，環境保護工作關注的重點由水質轉變到生態，但由于浮游植物數據較多，變動較大，始終只利用化學指標進行生態環境的評價。隨著生態環境質量評價的發展，生物多樣性指數(如Shannon-Wiener多樣性指數)被引入作為生境質量等級的評價指標，也被納入《海洋監測規范》和《近岸海域環境監測規范》等規范文件的評價指標中。Shannon-Wiener多樣性指數在國內外普遍被用來描述生物群落的生態學特征，能反映污染狀況、季節變化等。但由于水質和生物多樣性之間的相關性較差，應用生物多樣性來指示生態環境質量的結果與水質評價的結果存在著太大的差異。在該研究中北部灣近岸海域浮游植物的多樣性結果集中在1～3范圍，按照生境質量評價標準北部灣近岸海域主要處在“一般”-“差”之間。該研究團隊也利用了浮游植物和底棲生物多樣性指數結果，參照《近岸海域生態環境質量評價技術導則》(征求意見稿)，對2014年北部灣近岸海域生態環境質量進行試驗性評價，結果顯示2014年全年平均海水環境質量評級為“極差”，其中等級為“優”的采樣點比例為0，等級為“良好”“一般”“差”和“極差”的采樣點比例分別為9.09%、13.64%、36.36%和40.91%。這種結果與北部灣近岸海域是中國大陸岸線最潔凈的海域之一以及80%以上水質優良率的現狀特征及水質結果反差太大，利用單一或組合的生物多樣性指數來評價海洋生態環境質量或健康結果與人們基本的感受明顯不符。這表明了目前仍缺乏一種參數較少卻又能較好反映海洋生態健康狀況的評價方法。

研究基于IBI理論，構建了海灣P-IBI生態健康評價方法，并對北部灣進行了應用與驗證。在北部灣的應用結果發現基于P-IBI的生態健康評價結果與水質類別有明顯的正相關性，而且如前所述，P-IBI評價結果無論是在季節變化或空間分布特征與水質評價結果均非常吻合，總體上呈現出了污染較重的區域生態健康狀況較差、水質很好的區域生態健康狀況較好的一致性，而且也與同海區之前采用定性和生態系統PSR模型的研究結果有非常好的吻合性。這在較大程度上表明了應用P-IBI來進行海灣生態健康評價有較好的適用性和可操作性，其有效解決了用生物多樣性指數評價帶來的與水質評價結果不符的問題，也有效避免了生態系統PSR模型評價指標體系動輒需要采用數十個指標的問題，可以在以后的生態環境質量評價工作中考慮引入P-IBI指數開展評價。

3.3 浮游植物生物完整性指數評價近岸海域生態健康的局限性

研究應用P-IBI開展近岸海域生態健康評價的嘗試，雖然總體上的評價結果與水質評價結果及先前的研究結果基本一致，但也存在一些問題。如在靠外的采樣點，從水質上來看基本屬于Ⅰ類水質，從生境劃分上也基本屬于參照區，但在部分評價結果中P-IBI指數卻較低。即使除去潿洲島附近可能受到人為擾動的采樣點，仍有欽州灣南部、北海南部等部分靠外采樣點P-IBI指數較低，生態健康處于“一般”甚至“較差”的水平。這與水質評價結果明顯不符，也和生態健康的基本認識有一定的差異，表明了P-IBI在近岸海域生態健康評價中仍存在一定的局限性。

浮游植物生物完整性指數用于評價生態系統健康狀況時，目前更多的應用在相對靜止的水體(如湖庫等)[17]，在相對動態的水體中應用較少。譚巧等[22]把浮游植物生物完整性指數應用于長江上游河流健康評價中，認為雖然浮游植物漂流在江河中，樣本對采樣點的代表性和采樣的均一性存在質疑，生活周期短，不能反映采樣點長時間的生態健康狀況，但浮游植物對環境變化反應靈敏，能在短時間內做出響應，可以通過設置合理的采樣時間、采樣頻次來構建浮游植物生物完整性。研究僅使用了2011—2016年共6年的水質數據作為生境劃分的依據，同時也使用了2016年全年的數據來進行應用與驗證，可能數據量還不夠，所篩選的指標、閾值和賦分等均有待進一步的驗證優化，也無法較為完整的找出P-IBI局限性的原因以及替代措施，這需要后續研究中進一步加大數據量來研究與驗證。

4 結論

生物完整性指數自KARR提出并用于水生態健康評價的30多年來，一直是一種重要且被廣泛應用的方法。研究構建了北部灣浮游植物生物完整性指數，通過指數與水質類別的一致性評價結果來看，兩者存在高度正相關，因此，應用浮游植物生物完整性指數評價海灣生態系統健康狀況可行。

生態健康評價需要大量的數據，浮游植物樣品由于在空間區域的代表性和采樣的均一性方面與底棲生物、魚類等相比存在先天的不足，更需要大量的數據支撐，因此，研究建立的海灣P-IBI指數在未來的工作中還需要更多的數據補充并完善因子選擇閾值選取等，提高結果的準確性和可行性。