東北亞地區鼩鼱科動物分子生態學研究進展

劉 鑄,李博琦, 田新民, 2, 李殿偉, 2, 張雋晟, 金建麗, 王奧男,王 詝，李金旭

1 牡丹江師范學院生命科學與技術學院, 牡丹江 157012 2 東北林業大學野生動物資源學院, 哈爾濱 150040

鼩鼱科(Soricidae)隸屬于鼩形目(Soricomorpha),具有兩個亞科,即鼩鼱亞科(Soricinae)和麝鼩亞科(Crocidurinae)[1]。在東北亞地區(中國的東北地區和內蒙古東北部、日本、朝鮮半島、蒙古國、俄羅斯的遠東地區)地處古北區的東端,通過白令地區與新北區相聯系,多島嶼和半島,具有較為豐富的鼩鼱科類群。麝鼩亞科在東北亞地區只有麝鼩屬(Crocidura)分布,麝鼩屬大部分種類分布在熱帶和亞熱帶地區,因此東北亞地區并非其主要分布區,僅具有7種：大麝鼩(C.lasiura)、山東小麝鼩(C.shantungensis)、小麝鼩(C.suaveolens)、西伯利亞麝鼩(C.sibirica)、琉球麝鼩(C.orii)、渡瀨麝鼩(C.watasei)和日本麝鼩(C.dsinezumi)[1- 4]。鼩鼱亞科在東北亞地區有水鼩鼱屬(Neomys)和鼩鼱屬(Sorex),鼩鼱亞科分布在亞洲、歐洲和北美洲,即全北界,因此東北亞地區是其重要分布區之一。水鼩鼱屬在東北亞地區目前只發現有1個物種的分布,即水鼩鼱(N.fodiens)[2-6]。鼩鼱屬在東北亞地區分布較為豐富,發現具有13個物種：大鼩鼱(S.mirabilis)、中鼩鼱(S.caecutiens)、遠東鼩鼱(S.isodon)、苔原鼩鼱(S.tundrensis)、長爪鼩鼱(S.unguiculatus)、栗齒鼩鼱(S.daphaenodon)、細鼩鼱(S.gracillimus)、扁顱鼩鼱(S.roboratus)、姬鼩鼱(S.minutissimus)、日本鼩鼱(S.shinto)、本州鼩鼱(S.hosonoi)、弗蘭格爾鼩鼱(S.portenkoi)和堪察加鼩鼱(S.camtschatica)[2- 5, 7- 12]。

鼩鼱科動物在東北亞地區具有較高的物種多樣性,已有報道已經對該類群的宏觀生態學進行了廣泛研究[13-14]。隨著分子生物學研究方法的迅速發展,在一定程度上,促進了東北亞地區鼩鼱科動物分子生態學研究不斷深入,尤其是利用mtDNA(mitochondrial DNA)片段的研究,使得涉及東北亞地區鼩鼱科動物的分子系統發育、遺傳多樣性、分子系統地理有了更加科學和深入的理解。分子系統發育、遺傳多樣性和分子系統地理是分子生態物學中最重要的組成部分,現就東北亞地區鼩鼱科動物在這3個領域的研究進行概述。

1 分子系統發育

分子系統學(molecular systematics)是在生物系統學(systematic biology)基礎上產生的新生學科,生物系統學是研究生物多樣性及生物間相互關系的一門科學。20 世紀中期,開始利用蛋白質電泳、DNA雜交、基因序列差異等分子生物學手段對生物系統關系進行研究,生物系統學開始進入分子系統學階段。東北亞地區的鼩鼱科動物的屬級分化十分明顯,因此針對該類群的研究主要集中在屬下的系統發育問題。

1.1 水鼩鼱屬分子系統發育

水鼩鼱屬截止到目前只記錄有3個物種,在東北亞地區只有水鼩鼱1個物種分布,已有分子系統學研究顯示其與分布于亞洲南部的南水鼩鼱(N.anomalus)具有較近的系統發生關系,而與分布于歐洲南部外高加索地區的外高加索水鼩鼱(N.teres)系統發生關系較遠[15]。

1.2 鼩鼱屬分子系統發育

鼩鼱屬的屬內形態特征較為近似,形態學分析進行一些物種區分存在一定難度,因此為了進一步深入分析屬內的系統發育關系,大多學者利用線粒體DNA序列作為分子標記對麝鼩屬和鼩鼱屬進行了分析。鼩鼱屬的亞屬分化問題一直存在爭議,基于形態學研究認為應將鼩鼱屬分為3個亞屬：Sorex、Microsorex和Otisorex[16]；基于核型分析認為鼩鼱屬應分為3個亞屬：XY1Y2性染色體復雜群體(Sorexaraneus-arcticusgroup)、新北區群體(Otisorex)和除去性染色體復雜外的古北區群體(Homalurus)[17]；基于同工酶分析和免疫學分析認為鼩鼱屬應分為3個亞屬：Sorex、Otisorex和包括特氏鼩鼱(S.trowbridgii)在內的未命名亞屬[18-19]。鑒于這些系統發生分歧,分子系統發育開始利用線粒體DNA序列作為分子標記對鼩鼱屬進行了分析。Fumagalli等利用mtDNA的細胞色素b(Cytochrome, Cytb)基因較長的片段(1011 bp),對鼩鼱屬的亞屬分化問題做了較為系統的研究,認為主要分為新北區亞屬(Otisorex)和古北區亞屬(Sorex)[20]。該研究在一些物種的地理分布劃分上還存在一些問題,例如：將苔原鼩鼱(S.tundrensis)歸屬于新北區物種,實際該物種為全北區物種[21]。

近些年東北亞地區鼩鼱屬物種水平的系統發育關系在逐漸得到關注,確定了一些物種的系統分化地位。Ohdachi等利用mtDNA的Cytb基因較短片段(402 bp)對東亞地區鼩鼱屬物種的分子系統發生關系進行了分析,探討了文章所包含的11個類群的系統發生關系。進一步明確了分布于日本和薩哈林島的中鼩鼱、日本鼩鼱(S.shinto)和S.sadonis之間的分子系統發生關系,中鼩鼱和日本鼩鼱是具有較近親緣關系的兩個獨立物種,分布于日本本州和薩哈林島的S.sadonis是日本鼩鼱的一個亞種[22]。Fumagalli等利用mtDNA的Cytb基因較長的片段(1011 bp),對鼩鼱屬的分子系統發生關系進行了分析,探討了分布于東北亞地區的5種鼩鼱(中鼩鼱、遠東鼩鼱、苔原鼩鼱、長爪鼩鼱、姬鼩鼱)的分子系統發生關系,發現中鼩鼱與日本鼩鼱存在較近的系統發生關系,長爪鼩鼱與遠東鼩鼱存在較近的系統發生關系,苔原鼩鼱與高山鼩鼱(S.alpinus)存在較近的系統發生關系,可見該研究未涉及東北亞地分布的其他鼩鼱屬物種(大鼩鼱、栗齒鼩鼱、細鼩鼱、扁顱鼩鼱、弗蘭格爾鼩鼱和堪察加鼩鼱)[20]。Ohdachi等利用mtDNA的Cytb基因全序列(1140 bp)對鼩鼱屬的系統發生關系進行了分析,盡管各個物種的研究樣本數較少,但涉及的物種較全,除弗蘭格爾鼩鼱和堪察加鼩鼱外,其他在東北亞分布的物種都有分析[15]。劉鑄等在對中國東北地區的鼩鼱科動物進行分類研究時,利用mtDNA的Cytb基因全序列構建了系統發生樹,分析結果與Ohdachi等分析結果類似,系統發生樹顯示大鼩鼱是較為特化的物種,中鼩鼱與日本鼩鼱存在較近的系統發生關系,長爪鼩鼱遠東鼩鼱存在較近的系統發生關系,姬鼩鼱與本州鼩鼱(S.hosonoi)存在較近的系統發生關系[9]。

1.3 麝鼩屬分子系統發育

麝鼩屬的物種由于其種內形態學差異較大,種間形態學區分度不高,導致物種層面的系統發生關系存在很多問題,形態學、同工酶和核型分析在解決該問題顯現出一定局限性[23- 26]。近些年隨著分子系統發育研究的發展,解決了一些物種層面的系統發生關系存在的問題[15, 27- 29]。Motokawa等利用mtDNA的Cytb基因(402 bp)對東亞分布的7個物種進行分析,其中涉及東北亞分布的麝鼩屬物種5個,系統發生樹顯示渡瀨麝鼩與其他物種存在較為明顯的分化,日本麝鼩與大麝鼩存在相對較近的系統發生關系[30]。Han利用相同的研究方法明確了韓國濟州島具有日本麝鼩的分布,該研究由于利用片段長度有限(402 bp),表現出臭鼩(Suncusmurinus)歸入麝鼩屬分支[31],這兩個報道都存在物種分類上的問題,韓國沒有小麝鼩分布,文中的該物種樣本應該是山東小麝鼩。Ohdachi等利用mtDNA的Cytb基因全序列對麝鼩屬的系統發生關系進行了分析,證實了臭鼩的系統分化在麝鼩屬的系統進化支之外；琉球麝鼩與其他東北亞分布的麝鼩屬物種存在一定的分化；小麝鼩與西伯利亞麝鼩具有較近的系統發生關系,兩者共同的進化分支表現出與山東小麝鼩具有較近的系統發生關系；日本麝鼩表現出了物種的獨立分化,與之前的研究較為相似與大麝鼩存在相對較近的系統發生關系；分布于日本琉球島的特有種渡瀨麝鼩與廣泛分布于東南亞地區的C.horsfieldii聚在一個進化支上,Cytb基因全序列似乎不能夠將這兩個物種的系統分化關系進行充分說明[15]。

2 遺傳多樣性

生物多樣性通常包括遺傳多樣性、物種多樣性和生態系統多樣性3個水平。世界自然保護聯盟(IUCN)將遺傳多樣性保護與生態系統多樣性保護、物種多樣性保護列為全球生物多樣性保護的3個優先內容[32]。遺傳多樣性(genetic diversity)是物種多樣性和生態系統多樣性的基礎,也是生命進化和物種分化的前提,更是評價自然生物資源的重要依據。鼩鼱科具有如此之高的物種多樣性,表明該類群在生態系統中發揮著重要的作用,鼩鼱科動物的遺傳多樣性研究通常包括種群的遺傳多樣性豐富程度和種群間或種群內部的遺傳結構。

東北亞地區鼩鼱科動物的遺傳多樣性研究不是十分廣泛,主要是由于一些物種在分布上密度很低,樣本采集不是十分容易,專門的物種遺傳多樣性研究需要一定的種群數量,否則沒有統計學意義。鼩鼱科分布于東北亞地區的鼩鼱屬、麝鼩屬、水鼩鼱屬物種遺傳多樣性存在一定差異,鼩鼱屬物種和麝鼩屬物種遺傳多樣性豐富程度較高,水鼩鼱屬遺傳多樣性豐富程度較低[33- 42]。水鼩鼱屬在東北亞地區只有水鼩鼱1個物種分布,在截止到目前未見東北亞分布區水鼩鼱的遺傳多樣性報道,但具有水鼩鼱在歐洲分布區的遺傳多樣性報道,利用mtDNA的Cytb基因全序列(1140 bp)作為分子標記,24個樣本僅獲得12個單倍型[34]。

2.1 避難所對遺傳多樣性的影響

動物遺傳多樣性是對未來不可預測環境變化適應的一種表現,同時遺傳多樣性又是對該物種經歷了不同歷史事件的結果。能夠影響遺傳多樣性的歷史事件很多,其中在第四紀冰期利用的避難所數量是一個重要因素,通常認為在第四紀冰期利用多避難所的物種遺傳多樣性要高于利用一個避難所的物種,利用多避難所的物種的遺傳結構分化也較為明顯。麝鼩屬物種小麝鼩由于其在第四紀冰期利用多個避難所,導致目前遺傳多樣性較高,Dubey等利用mtDNA的Cytb較長片段(998 bp)對從歐洲到東北亞地區的小麝鼩143個樣本進行分析,獲得116個單倍型[43]。從歐洲到東北亞地區共形成7個進化分支,分布于東北亞地區蒙古的小麝鼩與歐洲東部的小麝鼩,在遺傳結構上屬于同一進化分支[44]。鼩鼱屬物種姬鼩鼱在第四紀冰期只利用了一個避難所(白令地區),Hope等利用mtDNA的Cytb較長片段(561—1140 bp)對分布于全北區的姬鼩鼱遺傳多樣性進行分析,在84個樣本中僅獲得37個單倍型,分布于白令地區兩側的古北區和新北區姬鼩鼱都分布在一個大的進化分支上,未顯現明顯的遺傳分化[42]。

2.2 地理隔離對遺傳多樣性的影響

歷史的地理隔離事件同樣也是影響遺傳多樣性的重要因素,通常歷史的地理隔離事件多發生在物種分布區邊緣的島嶼或半島,使得邊緣種群與中心種群出現遺傳上的差異,在一定程度上提高了物種的遺傳多樣性,邊緣種群與中心種群會出現遺傳結構上的分化。朝鮮半島是典型的歷史地理隔離事件的實例,在第四紀冰期時黃海是陸地,小型哺乳動物可以從中國中部和東北部向朝鮮半島擴散,第四紀冰期后憑借鴨綠江、長白山和圖們江形成地理隔離。Koh等對來自于韓國的4個大麝鼩樣本和來自于俄羅斯遠東地區5個大麝鼩樣本,利用mtDNA的Cytb基因全序列(1140 bp)作為分子標記進行分析,發現8個單倍型,遺傳結構分析顯示分布于韓國的大麝鼩與分布于東北亞地區其他地區的大麝鼩存在明顯的遺傳分化[35]。Lee等對來自于東亞的山東小麝鼩228個樣本進行分析,獲得98個單倍型,遺傳結構分析顯示分布于東亞的山東小麝鼩具有5個進化分支：廣泛分布于東亞大陸上的進化分支；分布于中國臺灣島的進化分支；分布于朝鮮半島的進化分支；分布于韓國南部的進化分支；分布于韓國濟州島的進化分支[33]。

2.3 種間的競爭對遺傳多樣性的影響

在不同的生態群落中,一些物種經歷了較好的歷史進化成為了優勢種,優勢種通常遺傳多樣性較為豐富。在東北亞地區的泰加林中,中鼩鼱在與其他鼩鼱屬物種相比處于優勢[9],劉鑄等對中國東北地區的大興安嶺種群、小興安嶺種群和長白山種群,共99個樣本mtDNA的Cytb全序列進行分析,共獲得81個單倍型,說明中國東北地區的中鼩鼱整體遺傳多樣性較高[38]。Ohdachi等和Koh等在對俄羅斯的薩哈林島、日本北海道、韓國濟州島等一些島嶼的中鼩鼱研究中,盡管研究樣本較少,但從獲得的單倍型數量來看,均顯示出了較高的遺傳多樣性[37, 39- 41]。Naitoh和Ohdachi使用微衛星DNA標記研究中鼩鼱種群的遺傳多樣性,也顯示中鼩鼱種群具有較高的遺傳多樣性[45],具有較高的遺傳多樣性很可能是中鼩鼱的一個共性特征。從遺傳結構分析上來看,中鼩鼱除了一些偏遠島嶼由于與大陸隔離的原因,可能會產生進一步遺傳分化,例如日本北海道和韓國濟州島。除上述兩個島嶼分布的中鼩鼱外,目前掌握的歐亞大陸分布的中鼩鼱沒有進一步的遺傳結構分化[37- 41]。

2.4 種群擴張對遺傳多樣性的影響

物種經歷了較好的歷史種群擴張成為廣布種,通常廣布種的遺傳多樣性會高于局域種。中鼩鼱和遠東鼩鼱是分布于古北區的廣布種,細鼩鼱和長爪鼩鼱是只分布于東北亞地區的局域種。對東北亞地區的這4種鼩鼱類群進行遺傳多樣性分析時發現,中鼩鼱和遠東鼩鼱的遺傳多樣性高于細鼩鼱和長爪鼩鼱[41]。Naitoh和Ohdachi使用微衛星DNA標記研究中鼩鼱和長爪鼩鼱種群的遺傳多樣性,也顯示中鼩鼱種群的遺傳多樣性高于長爪鼩鼱的遺傳多樣性,并且發現由于在島嶼上更容易發生遺傳漂變,大陸分布長爪鼩鼱種群的遺傳多樣性高于島嶼上分布的種群[45]。

3 分子系統地理學

系統地理學(Phylogeography)是生物地理學(Biogeography)在不斷發展過程中形成的一個重要分支。Avise等首次將該分支研究領域命名為系統地理學,并定義系統地理學是研究物種間及物種內不同類群形成現有分布格局的歷史原因和演化過程的一門科學[46]。傳統的系統地理學依賴于表型特征比較的研究可能會由于表型的趨同演化導致錯誤的結論,而基于分子水平,能夠更加準確地界定物種的分布格局,有力地促使分子系統地理學(Molecular Phylogeography)形成并發展[47]。近些年,分子系統地理學已經成為研究熱點之一,關于北半球高緯度地區動物類群的報道逐年增加[48- 51]。鼩鼱科在東北亞地區具有如此之高的物種多樣性,其分子系統地理學研究得到了關注。鼩鼱科分布于東北亞地區的鼩鼱屬、麝鼩屬、水鼩鼱屬動物在第四紀冰期的各個冰期和間冰期經歷有所不同,種群擴張時間不一致,分布區的地理隔離程度存在差異,分布區域的生態類型不同等因素,導致了目前的各個物種的分子系統地理格局。

3.1 第四紀冰期對系統地理格局的影響

第四紀冰期中的多次冰期與間冰期對物種形成、分布區演變、生物系統格局形成產生了重要影響[52]。冰期時氣候變冷,導致鼩鼱科動物的分布區向低緯度和低海拔地區退縮,并在地形復雜的區域形成的適宜棲息地斑塊,這些適合鼩鼱科動物度過冰期的地域被稱為冰期避難所(refuge),不同避難所的種群在冰期時常保持隔離狀態,從而促進了種群間的遺傳分化。間冰期時氣溫回升,鼩鼱科動物從避難所向高緯度和高海拔地區擴張,即冰期后擴散,為已分化的種群提供了二次融合的機會,進而降低了遺傳分化的水平[53]。由于冰期間冰期的強度和時間不同,對各地域的影響程度存在差異,避難所分布和冰期后擴散的路徑不盡相同,以及鼩鼱科動物各物種適應力不同,導致多樣化的鼩鼱科動物生物系統格局。

Dubey等利用mtDNA和核DNA對小麝鼩歐亞系統地理學進行了分析,研究的范圍較廣,從歐洲到東北亞地區,但缺少中東和地中海島嶼的樣本,研究確定了7個大陸的主要明顯的譜系,彼此分化的時間推測發生在上新世至下更新世。 最大的分支來自于從東歐到東北亞蒙古的地理分布(C.s.suaveolens)；西歐分支來源于伊比利亞半島避難所(C.s.iculisma)和意大利-巴爾干半島的避難所(C.s.mimula)；在東面,存在3個明顯的系統地理學譜系,一個是來自于土耳其不確定的避難所亞種譜系,一個是分布于高加索山脈西南部譜系(C.s.gueldenstaedtii),一個是分布于高加索山脈東南部譜系(C.s.caspica)[44]。Dubey等利用mtDNA的Cytb基因較長序列(998 bp)進一步對小麝鼩的中東和地中海島嶼的分子系統地理學進行分析,發現分布于塞浦路斯譜系屬于稀有的島嶼譜系,在該島嶼從更新世產生該譜系,一直存活到現在。克里特島,科西嘉島和梅諾卡3個譜系是在全新世時期從中東分別獨立引進的譜系。在中東地區由于存在較多山脈的分裂阻隔,形成了明顯的4個譜系,這4個譜系的接觸區位于伊朗的中西部[48]。Lee等利用mtDNA的Cytb基因全序列(1140 bp)作為分子標記,分析亞洲東部分布的山東小麝鼩的分子系統地理分化,亞洲東部地區包括3個大的譜系,一個是亞洲東部大陸譜系,一個是韓國濟州島譜系,一個是韓國南部島嶼譜系。亞洲東部大陸譜系分有3個小的譜系,一個是朝鮮半島的韓國譜系,一個是中國臺灣譜系,再有就是分布于歐亞大陸其他地區的譜系。系統地理學推斷朝鮮半島大部分南部地區包括其島嶼在更新世期間扮演了避難所的重要角色[33]。Hope等利用mtDNA的Cytb較長片段(561—1140 bp)對分布于全北區的姬鼩鼱系統地理分化進行分析,其中包括Dokuchaev將分布于美國阿拉斯加類群命名的物種阿拉斯加小鼩鼱(Sorexyukonicus)。分析發現阿拉斯加小鼩鼱與廣泛分布于歐亞大陸的姬鼩鼱存在較近的親緣關系,應該是同一物種(姬鼩鼱)。推測跨越白令陸橋,它們的分布區聯系在一起,在更新世無冰區域連接亞洲和北美洲。白令陸橋是冰期的避難所,由于更新世間冰期的海平面上升斷裂,當進入更新世冰期時又被連接起來。發現在兩邊大陸的姬鼩鼱存在較低分化,分布于阿拉斯加的姬鼩鼱與歐洲的姬鼩鼱是姊妹群關系,然而,在歐亞大陸和東北亞沿海地區譜系之間存在最大的分子系統地理學上的分化,但還未達到2個物種的分化程度[42]。Ohdachi等利用mtDNA的Cytb基因全序列(1140 bp)作為分子標記,對分布于日本的日本麝鼩進行分子系統地理學進行分析,發現日本麝鼩明顯地分成了2個譜系,一個是東部譜系,另一個是西部譜系,兩個譜系在遺傳上存在明顯的分化,然而在日本中部地區并不存在地理和氣候的隔離帶,推測兩個譜系存在較狹窄的共同分布區或不存在接觸區[49]。

3.2 種群歷史擴張對系統地理格局的影響

種群歷史擴張時間會給動物分子系統地理格局帶來重要影響。在以往的東北亞地區分布的鼩鼱科物種分子系統地理學研究中可以分為兩種類型,一種類型是物種的各個種群表現出遺傳距離和地理距離正相關,另一種類型則表現出物種的各個種群表現出遺傳距離和地理距離不相關[37- 42]。Hutchison和Templeton詮釋了種群分子系統地理格局的踏石模型(stepping-stone model),認為在一個物種(種群)的分布區內,遺傳距離和地理距離的關系能夠很好的說明基因流和遺傳漂變在物種的分布區擴張或擴散中的影響。也就是說如果遺傳距離和地理距離表現出正相關,那么說明這個物種(種群)占據目前的分布區已經很長一段時間了,這段時間足可以使基因流和遺傳漂變達到平衡。如果遺傳距離和地理距離表現出無相關,種群擴張距今不是很久遠,擴張后很快占據了目前的分布,這段時間還沒能夠使基因流和遺傳漂變達到平衡[51]。從已有的研究來看,苔原鼩鼱、姬鼩鼱細鼩鼱表現出遺傳距離和地理距離明顯的正相關[21,41-42],表現出遺傳距離和地理距離的正相關[41],長爪鼩鼱和中鼩鼱遺傳距離和地理距離明顯的無相關[37- 41]。對于細鼩鼱和長爪鼩鼱東北亞的特有種來說,細鼩鼱表現出遺傳距離和地理距離的正相關,但長爪鼩鼱無此現象,說明細鼩鼱存在于目前的分布區要早于長爪鼩鼱[41],據對日本北海道兩個物種的分子系統地理學顯示長爪鼩鼱是一次性進入日本北海道,細鼩鼱至少3次進入日本北海道[41]。對于廣布種中鼩鼱來說,分布于現在的分布區要晚于苔原鼩鼱和姬鼩鼱[41]。中鼩鼱歐亞分布區分化為3個分支,一個日本北海道的中鼩鼱構成的小譜系；另一個為韓國濟州島分布的中鼩鼱小譜系,第三個是歐亞大陸分布的中鼩鼱構成的大譜系[38]。

3.3 地理障礙對系統地理格局的影響

地理障礙的出現是解釋物種分布格局成因的前提條件,分布區的地理隔離程度也是動物分子系統地理格局重要的影響因素。尤其是發生在第三紀末期和第四紀中的諸多劇烈的地質事件對現存鼩鼱科動物的分布格局都有很大直接影響。在第四紀冰期時,朝鮮半島通過當時為陸地的黃海與中國中部和東北部相連,第四紀冰期后憑借鴨綠江、長白山和圖們江形成地理隔離。Koh等利用mtDNA的Cytb基因全序列(1140 bp)作為分子標記,分析韓國大麝鼩種群與相鄰的俄羅斯遠東種群之間的分子系統地理分化,發現韓國的大麝鼩和俄羅斯遠東地區的大麝鼩為兩個譜系,推測韓國的大麝鼩與俄羅斯遠東地區的大麝鼩在包括末次冰盛期在內的很長時期都沒有進行過遺傳交流。目前的測序結果不支持當前認為大麝鼩為單系群的亞種分類理論,支持韓國大麝鼩是C.l.thomasi亞種的分類理論[35]。Ohdachi等利用mtDNA的Cytb基因全序列(1140 bp)作為分子標記,對分布于中亞和東亞的西伯利亞麝鼩進行分子系統地理學進行分析,發現分布于東北亞蒙古的樣本與分布于中亞存在一定的遺傳分化,而分布于中亞的西伯利亞麝鼩內部不存在明顯的遺傳進一步分化[49]。隔離不僅能使廣布種產生地理系統分化,局域種也產生了一些分化,例如日本鼩鼱,在日本佐渡島分布的日本鼩鼱產生了明顯分化,這與佐渡島的地質分化假說是一致的,在日本四國和本州分布的種群可能已經被隔離了,從而保持著了他們的祖先單倍型[41]。

3.4 分布區域的生態類型對系統地理格局的影響

分布區域的生態類型同樣也是動物分子系統地理格局重要的影響因素。有的物種的分布區的生態類型是多樣化的,多樣化的生境類型促進動物分子系統地理格局分化,有的物種的分布區的生態類型是單一的,單一的生境類型不利于分子系統地理格局產生分化。水鼩鼱屬動物在東北亞地區只有水鼩鼱1個物種分布,水鼩鼱是半水生種類,其生境類型較為特殊并且單一。截止到目前未見東北亞分布區水鼩鼱的報道,但具有水鼩鼱在歐洲分布區的分子系統地理學報道,利用mtDNA的Cytb基因全序列(1140 bp)作為分子標記,分析結果顯示歐洲分布區的水鼩鼱,除分布于地理上具有較大距離的意大利南部卡拉布里亞(Calabria)和比利牛斯(法國)的兩個單倍型與歐洲大陸其他單倍型存在一定的分子系統地理分化,歐洲大陸其他單倍型不存在進一步的分子系統地理分化[34]。不同的鼩鼱科動物的生境選擇是不同的,適應于不同生態類型的動物面對相同的歷史事件產生的分子系統地理格局也是不同的。分布于全北區的廣布種苔原鼩鼱,由于其生活在更加干旱的草原和開闊地帶,表現出與森林物種不同的分子系統地理學分析結果。Bannikova等利用mtDNA的Cytb基因全序列(1140 bp)和部分COⅠ(657 bp)基因序列進行分析,苔原鼩鼱被分成5個主要的線粒體DNA系統發生譜系。一個譜系是美國阿拉斯加譜系,另外還確定了4古北區譜系：西部譜系(烏拉爾北部,哈薩克斯坦,西西伯利亞西南部),東部譜系(從外貝加爾東部和阿穆爾中部到楚科奇),中部的南部譜系(中西伯利亞,阿爾泰,準噶爾阿拉套山)和中部的北部譜系(北西伯利亞,雅庫特中部)。5個譜系的最近共同祖先在晚更新世。系統發育樹種之間較高的遺傳分化,表明所觀察到的系統地理結構是由歷史事件發生的,這些歷史事件早于末次盛冰期。認為苔原鼩鼱在寒冷和干旱的情況下更具耐受性,在最后一個冰川的早期寒冷階段進行了擴張,并且比其他大多數西伯利亞紅齒鼩鼱更早地擴散到最近的距離,與森林物種相比,生活在苔原或開放棲息地相關物種的進化歷史顯示出重要差異[50]。

4 研究展望

4.1 東北亞地區第四紀冰期避難所的研究

東北亞地區分布的鼩鼱科動物關于第四紀冰期避難所的研究,一直受到學者的關注,但目前只明確了2個物種的第四紀冰期東北亞地區的避難所：山東小麝鼩利用朝鮮半島作為冰期避難所[33]；姬鼩鼱利用白令地區作為冰期避難所[42]。白令地區和朝鮮半島是經典的避難所,在東北亞地區是否還存在其他避難所有待探究。古北區和全北區廣布物種也可能利用的不是東北亞地區的避難所,但也有可能這個物種利用多個避難所度過第四紀冰期,東北亞地區很可能存在避難所。東北亞地區分布的局域種應該利用的是東北亞地區的避難所。鼩鼱科物種主要是由于采樣范圍問題,導致大量物種目前還未對其第四紀冰期避難所進行探究,在此方面,未來應該針對不同物種對其主要分布區進行采樣,特別是邊緣種群進行采樣,進一步探究其避難所問題。

4.2 同域分布的鼩鼱科動物比較系統地理學研究

目前多數報道是針對一個物種的分子系統地理學和遺傳多樣性的報道,然而不同遺傳背景和生態習性的同域物種對相同地質歷史環境的響應機制如何仍然缺乏研究。東北亞地區由于具有的鼩鼱科動物較為豐富,多數地區存在同域分布的鼩鼱科動物,因此選擇模式的研究區域并不困難。然而,非優勢物種的采樣困難有必然聯系。東北亞地區鼩鼱科動物與其他高緯度小型哺乳動物類似,繁殖集中在氣候較溫暖的幾個月,進行連續幾窩的繁殖,使得種群數量明顯增加,進入深秋由于前一年出生個體死亡,種群數量急劇下降[54]。盡管不同非優勢物種的繁殖期和繁殖數量有所差異,但通常在秋季種群數量較大,采樣時間最好集中在秋季進行。采樣方法也會影響這些非優勢物種樣本的獲得,鋏捕法對于具有較低種群密度的非優勢物種來說捕獲率較低,建議利用陷阱法和誘管法[55]。

4.3 中國東北地區鼩鼱科動物在東北亞分布區的系統地理學地位

中國東北地區鼩鼱科物種豐富,劉鑄等在對中國東北地區進行鼩鼱科動物調查時,發現中國東北地區鼩鼱科動物包括麝鼩屬2種：大麝鼩和山東小麝鼩; 鼩鼱屬9種：大鼩鼱、中鼩鼱、遠東鼩鼱、苔原鼩鼱、長爪鼩鼱、栗齒鼩鼱、細鼩鼱、扁顱鼩鼱和姬鼩鼱。除此之外,還有水鼩鼱屬的水鼩鼱存在[6,56]。中國東北地區是上述多數物種在東北亞分布區的重要分布區。然而,由于中國東北地區鼩鼱科分類學研究存在相當長的一段空白研究期[3,8- 11],導致整體鼩鼱科生物學研究與東北亞其他國家相比滯后。已有東北亞地區鼩鼱科動物的分子生物學報道多數缺乏中國東北地區物種樣本,從地理分布上看,已有的報道主要集中在俄羅斯遠東、朝鮮半島和日本,對中國東北地區呈環繞之勢,可見明確中國東北地區鼩鼱科動物在東北亞分布區的系統地理學地位至關重要,是明確東北亞地區鼩鼱科動物分子生物學問題的關鍵。還有,中國東北地區是上述多數物種在東北亞分布區的最南端分布區,邊緣種群是分子生態學研究的重點,尤其對于分子系統地理學來說。中國東北地區是馬鐵菊頭蝠、花鼠和紫貂等哺乳動物的冰期避難所[57- 59],因此,進一步進行中國東北地區鼩鼱科動物分子生態學研究對探索其避難所具有一定意義。

4.4 新型分子標記和分析方法的發展

線粒體DNA分子標記在未來的分子生態學研究依舊會發揮著重要作用,特別應用在不方便跨國境采樣的分子生物學研究中。利用線粒體DNA基因組作為分子標記進行分子生物學研究必將是未來的發展趨勢,目前東北亞地區分布的鼩鼱屬7個物種(大鼩鼱、中鼩鼱、遠東鼩鼱、苔原鼩鼱、長爪鼩鼱、細鼩鼱、扁顱鼩鼱)[60- 66],麝鼩屬2個物種(大麝鼩、山東小麝鼩)[67-68],以及水鼩鼱屬水鼩鼱[69],都已進行了線粒體DNA基因組報道。鼩鼱科近些年在不斷篩選得到微衛星標記(microsatellite DNA, STR),這些引物將有助于利用微衛星作為分子標記開展了一些分子生物學研究[45,70- 74]。目前諸多核基因位點在不斷嘗試應用于鼩鼱科動物分子生物學,未來多位點核基因標記也將是分子生物學研究主要發展方向之一。大規模的全基因組或簡化基因組等技術不斷降低成本,不斷提高成熟度和實用性,將可能成為解決鼩鼱科動物分子生態學深層次的問題的良好途徑。分子生物學分析方法在線粒體基因分析方面十分適用,在分析核基因的數據顯得乏力,有待進一步發展。