陸地生態系統植物和土壤微生物群落多樣性對全球變化的響應與適應研究進展

沈芳芳，劉影，羅昌泰，劉文飛，段洪浪，廖迎春，吳春生，樊后保*

1. 南昌工程學院/江西省退化生態系統修復與流域生態水文重點實驗室，江西 南昌 330099；

2. 鄱陽湖流域水工程安全與資源高效利用國家地方聯合工程實驗室，江西 南昌 330099

繼2002年《生物多樣性公約》承諾到2010年大幅度降低生物多樣性喪失速度（Rands et al.，2010），經數據調查發現全球范圍內生物多樣性喪失的速度似乎未減緩（Flombaum et al.，2008；Butchart et al.，2010），對生態系統過程和功能產生了負面影響（Isbell et al.，2011；Hooper et al.，2012）。近幾十年來，人類活動導致氮沉降、氣候變暖、大氣CO2濃度（eCO2）均有所上升，預計在未來一段時間內仍會持續增加（Reich，2009；蘇宏新等，2010；Cantarel et al.，2013；Liu et al.，2013；中國氣候局氣候變化中心，2019）。持續的溫室氣體排放量增加會導致全球氣溫和降雨格局發現變化，與此同時發生的環境變化對全球主要生物群落的影響仍存在很大的不確定性（IPCC，2007；Cantarel et al.，2013）。此外，干旱地區的面積約占全球陸地面積的 45%，因氣候變化促進干旱擴張，預測21世紀末將達到68%，干旱地區的擴張可能加強區域性氣候變暖（Huang et al.，2016）。目前，氮沉降、eCO2、氣候變暖和極端干旱被認為是生物多樣性損失的驅動因素（Gedan et al.，2009；Huang et al.，2016；Simkin et al.，2016；Thakur et al.，2019）。

在過去的幾十年中，人們普遍認識到植物動態受植被根系、病原菌、共生體和分解者之間相互作用的強烈影響（Mosse，1973；Janos，1980）。20世紀 90年代，逐漸意識到土壤微生物群的作用，尤其是菌根真菌、根系病原體等是植物群落動態的驅動因素（Grayston et al.，1998；Nilsson，2008；Jiang et al.，2017）。近些年來，植物屬性（植物生產力、組成和多樣性）與土壤微生物屬性（相對豐度、豐富度或多樣性及群落組成）之間的關系也受到了廣泛關注（van der Heijden et al.，2008；Bardgett et al.，2013；Prober et al.，2015；Jiang et al.，2017）。地上和地下群落共同調節整個生態系統過程及對環境變化的響應（Adair et al.，2019），多種環境變化會改變植物和土壤微生物群落多樣性與生態功能的耦合關系（Isbell et al.，2013）。過去大多數關于氣候變化對植物群落和土壤微生物群落影響的研究集中在單一因子（Clark et al.，2008；Simkin et al.，2016；Guo et al.，2018；Castro et al.，2019），而因子之間的相互作用具有相當大的潛力，這些年全球變化多因子驅動對植物和土壤微生物群落的影響也逐步成為生態學焦點（Reich，2009；Castro et al.，2010；Tilman et al.，2012；Cantarel et al.，2013；Ganie et al.，2016；Delgado-Baquerizo et al.，2017；Adair et al.，2019）。

本文就現有關全球變化背景下植物群落和土壤微生物群落多樣性的研究進行綜述，結合當前四大全球變化因子，如氮沉降、氣候變暖、eCO2和極端干旱，探討植物和土壤微生物群落多樣性對全球變化單因子及多因子交互作用的響應與適應規律，最后指出當前研究的不足和今后的發展方向。

1 全球變化單因子對植物和土壤微生物群落多樣性的影響

植物和土壤微生物群落對環境驅動因子的差異敏感性促使群落可能對環境因素有不同的反應（Cruz-Martínez et al.，2009；Mangan et al.，2010；Adair et al.，2019）。現有研究表明，生態系統同時響應多個環境因素的變化，包括氮沉降、氣候變暖、eCO2和極端干旱等，全球變化可以直接改變植物物候期、群落組成、豐富度、物種分布和生產力，或間接影響植物生長的環境因子和土壤物理化學性質，通常土壤微生物影響的地下生態系統過程是這些群落對全球變化響應的核心（Hooper et al.，2012；王美溪等，2018）。

1.1 氮沉降對植物和土壤微生物群落多樣性的影響

綜合以往的研究結果，氮沉降改變了群落組成，大多數研究認為氮沉降降低了生物多樣性（Clark et al.，2008；魯顯楷等，2008；Collins，2009；吳建平等，2014；Simkin et al.，2016；Zhang et al.，2018），尤其是過量的氮沉降；少部分研究認為氮沉降增加了生物多樣性（Simkin et al.，2016），極少研究認為氮沉降對生物多樣性無影響（Simkin et al.，2016）。許多陸地生態系統的相關研究表明，氮沉降（≥25 kg·hm-2·a-1）對生物多樣性產生了嚴重的威脅，特別是在長期較低水平氮沉降（≤10 kg·hm-2·a-1）條件下，每添加單位氮引起的物種數量減少更多，表明慢性低水平的氮沉降對多樣性的影響比通常認為的影響更大（Zhang et al.，2018）。究其原因，氮沉降引起的土壤酸化加劇和相關鹽基陽離子可利用性的降低導致的補充機制是一方面（Clark et al.，2008；魯顯楷等，2008；Simkin et al.，2016；Delgado-Baquerizo et al.，2019）；生態系統受氮限制的程度得到緩解導致地上凈初級生產增加，加速了對地上資源（光等）的競爭排斥機制是另一方面（Collins，2009；Simkin et al.，2016）。Simkin et al.（2016）調查美國大陸的15136個森林、林地、灌木叢和草地的草本豐富度，研究點中有24%的地區氮沉降量超過了植物物種豐富度損失的臨界負荷，在44個群落梯度中有36%的物種豐富度與氮沉降之間存在負相關關系。在較低的氮沉降負荷下，草地、灌木叢和林地比森林更易遭受物種損失，且在酸性土壤中物種損失的敏感性增加，但氮富集會增加極端貧瘠環境中的生物多樣性（Simkin et al.，2016）。停止施氮10年后，植物種類相對數量得到恢復，但物種豐度沒有恢復，表明氮沉降的某些影響是可逆的（Clark et al.，2008）。

土壤微生物群落通常對氮沉降敏感，同時微生物的特定功能組，包括氨氧化細菌（AOB）、氨氧化古菌（AOA）和菌根真菌也對氮沉降非常敏感（Leff et al.，2015；Zhang et al.，2018）。通過對全球151項有關土壤微生物量、組成和功能對氮沉降的響應研究結果進行綜合分析，發現氮沉降對全球范圍內生態系統的土壤微生物均呈現負面影響，且這種負面影響隨氮沉降處理時間的延長和施氮量的增加而加強（Zhang et al.，2018）。但也有研究認為，長期（37年）施氮僅改變了微生物的群落組成，而不影響其多樣性（Wang et al.，2019）。微生物類群的不同對氮沉降的響應也不同，其中細菌受氮沉降的響應更明顯（Adair et al.，2019；劉桂要等，2019）。Leff et al.（2015）進一步指明氮沉降降低了細菌群落成員的基因組大小并引起代表性功能基因相對豐度的變化，如菌根真菌、產甲烷古菌和寡營養細菌類群。Wang et al.（2018）綜合統計全球198個施氮試驗點的土壤微生物多樣性數據，發現在氮沉降條件下，土壤微生物生物量與群落多樣性呈顯著正相關，期間土壤養分變化是影響微生物群落多樣性變化的主要因素，而非土壤 pH的變化。氮沉降會加劇森林受磷的限制，在土壤大團聚體和微團聚體中，大多數微生物生長受磷的有效性限制（Fang et al.，2016）。土壤微生物對氮沉降的響應還受植物組成和林齡、土壤團聚體和養分等的影響。氮沉降條件下，植物種內（純林）和種間（混交林）互作的改變顯著影響了土壤性質和土壤微生物群落，其中土壤真菌群落受其影響更為明顯（Guo et al.，2019）。

1.2 氣候變暖對植物和土壤微生物群落多樣性的影響

全球變暖趨勢進一步持續，中國是全球氣候變化的敏感區（中國氣候局氣候變化中心，2019）。全球變暖在過去100年里對生態系統產生了顯著的影響，導致許多生物的生長范圍向更高海拔地區和偏向極地地區變化（Li et al.，2006）。氣候變暖對植物的影響首先體現在植物物候的變化，通過實驗對比自然氣候下長期觀測（觀測實驗）和直接對植物進行加溫（變暖實驗），與長期觀測相比，變暖實驗促使植物的開花和展葉時間分別提前了8.5倍和4.0倍（Wolkovich et al.，2012）。觀測實驗表明氣候變暖已經導致北方森林迅速取代加拿大苔原和北極苔原中的灌木（Bardgett et al.，2008）。大多數研究認為氣候變暖導致了植物多樣性的減少，全球性的變暖對熱帶地區生態系統的影響最大，溫度增加的幅度可能超出了熱帶植物葉片溫度的最大耐受范圍（De Valpine et al.，2001；Walker et al.，2005；Gedan et al.，2009；楊曉艷等，2018）。在中緯度鹽沼澤地區，變暖實驗（＜4 ℃）改變了鹽生物種的組成和分布，導致植物多樣性迅速喪失，其中Shannon多樣性指數降低了44%－74%，反而促進了具有競爭優勢的鹽生狐米草（Spartina patens）的生長（Gedan et al.，2009）。在氣候惡劣和低生產力地區（如高山地區），氣候變暖可以增加種間競爭對高山植物群落結構的作用，從而改變生物相互作用對多樣性的長期影響（Klanderud et al.，2007）。在苔原地區，變暖實驗增加了該區域的落葉灌木、禾本科植物和雜草的高度和蓋度、減少了苔蘚和地衣的覆蓋，降低了物種多樣性和均勻度（Walker et al.，2005）。基于薈萃分析，在較溫和的北方生態系統或具有更大的土壤養分可利用性環境中，地衣覆蓋率下降以應對氣候變暖，此時維管植物豐度增加，平均為(108%±39%)（Cornelissen et al.，2001；Walker et al.，2005）。但在同一片地區，觀測實驗與變暖實驗的物種多樣性降低的變化模式不一致，這可能與長期和短期變暖效應之間的差異有關，區域物種多樣性的變化是由當前現存物種的相對豐度的變化引起的（Walker et al.，2005）。也有少數研究認為氣候變暖增加了植物多樣性，增溫 3－5 ℃使熱帶地區植物多樣性和起源率呈現快速且明顯的增加（Jaramillo et al.，2010）。為期7年的變暖實驗中，有2個物種積極響應，4個物種消極響應，主要是物種的豐度、大小、開花和霜凍損害存在差異（de Valpine et al.，2001）。

氣候變暖促進生態系統中土壤微生物群落的演替分異，導致群落的隨機過程隨時間的推移而降低，并驅使土壤微生物群落更快地演替到下一個群落狀態（Guo et al.，2018）。基于宏基因組學來看，氣候變暖使所有基因豐度增加了7%，改變了16.2%細菌功能基因和 15.6%細菌功能基因的信號強度（Cheng et al.，2017）。土壤增溫（＞環境溫度5 ℃）處理 12年后，土壤微生物生物量和真菌的豐度顯著降低，向革蘭氏陽性菌和放線菌轉變（Frey et al.，2008）。環境溫度變化（升溫或降溫）后，多樣性功能關系表現為功能冗余下降，需要更多物種來維持生態系統生產力，因此一些最適溫度的物種將會被保留甚至占優勢，不適宜的物種可能被淘汰（García et al.，2018）。綜合以往的研究，不同增溫處理對微生物群落組成的影響或顯著或無效應，這與增溫的持續時間、強度、頻度和微生物生長所需的底物可利用性有關（Finlay et al.，1997；Frey et al.，2008；Adair et al.，2019）。增溫還可以通過影響溫度敏感性的酶活性直接改變土壤微生物群落功能，或改變凈初級生產來影響土壤微生物豐度和組成（Gray et al.，2011；Zhou et al.，2012）。土壤微生物類群對增溫的響應存在差異，其中細菌對暖化的反應更強烈；細菌的不同操作分類單元（OTU）對增溫的響應也存在差異，如放線菌門和厚壁菌門的相對豐度隨增溫而增加，而擬桿菌門和變形桿菌則下降（Adair et al.，2019）。土壤微生物群落會被動響應全球變暖，還會主動降低生理活性、減緩呼吸量的上升、耐高溫的微生物群落增多等以適應高溫環境，這個觀點被稱為土壤微生物呼吸的“熱適應性”（沈瑞昌等，2018）。García et al.（2018）將 24個來自冰島暖流的細菌物種隨機組合成不同多樣性的微生物群落，測定其對梯度溫度（10－40 ℃）的耐熱性，發現微生物熱耐受能力存在差異，同時多樣性豐富的生態系統可能存在功能冗余效應，且溫度升高的情況下維持生產力的能力更高，植物多樣性更高的群落中存在熱耐受微生物的比例也更大。

1.3 大氣 CO2濃度升高對植物和土壤微生物群落多樣性的影響

關于氣孔發育的研究表明，CO2的長距離和短距離信號傳導是正常植物發育的必要組成部分（Woodward，2002），因此 CO2被視為是限制植物光合作用的資源。一般情況下，全球范圍內 eCO2增強了植物的光合作用從而刺激植物的生長和凋落物碳輸入更新，并通過減少氣孔孔徑而減少水的使用（Woodward，2002；Carney et al.，2007），具有更高的碳同化作用和凈初級生產量（Kardol et al.，2010）。基于野外觀測實驗，植物通常對eCO2的響應表現為負反饋，且短期和長期實驗均能觀測到CO2富集下的植物光合作用馴化，但呈現不同的反饋機制活性（Woodward，2002）。CO2對植物生長的刺激作用取決于水、氮和磷等資源的可利用性，因此影響植物多樣性（Belote et al.，2004）。eCO2對物種豐富度的影響有積極效應（Zavaleta et al.，2003；Gray et al.，2011）也有消極效應（Collins，2009），其中積極效應歸因于eCO2對土壤水分的積極影響（Zavaleta et al.，2003）。

土壤中大部分生命是異養的且依賴于植物的有機碳輸入，因此土壤微生物活動、群落組成和功能極大地受到 CO2濃度變化的影響（Drigo et al.，2008）。在氣候變化驅動下，植物群落組成變化如何影響土壤微生物及其代謝和參與碳循環反饋，關鍵取決于植物凋落物進入土壤的有機物的質量和數量的變化（Bardgett et al.，2008；Gray et al.，2011）。此外，植物組成的改變還可以通過光合作用影響CO2的吸收以及改變土壤物理環境，例如通過根構造和生根深度的變化來強烈調節碳交換，在高CO2濃度下，更高密度的植物根系更新可能促進土壤真菌的生長（Carney et al.，2007）。植物生長可以通過根分泌的易降解糖、有機酸和氨基酸來促進光合產物碳通量向細根、根共生體（如菌根真菌）和異養微生物的轉移，間接影響土壤微生物（Bardgett et al.，2008；Gray et al.，2011）。植物種類、微生物與根系的距離、接觸表面積等，也會影響土壤微生物的活動、數量和群落組成的變化。eCO2促使草本植物的根際細菌總數增加85%，呼吸根際細菌增加170%（Montealegre et al.，2002）。不同生態系統的許多研究發現，eCO2會增加土壤中真菌的豐度，這與高CO2濃度下較低的氮利用率有關，相比細菌，真菌偏好更高C:N的有機質（Carney et al.，2007）。Carney et al.（2007）研究6年eCO2成倍地減少了灌木叢——橡樹生態系統中的土壤碳，且土壤碳的減少受土壤微生物組成和活動的變化驅動，因土壤中具有較高豐度的真菌、真菌生物量/細菌生物量（F:B）和較高的碳降解酶（木質素水解酶和酚氧化酶）活性。同時微生物脂肪酸的穩定性碳同位素（δ13C）數據表明eCO2增強了微生物對土壤有機質中的碳化合物的利用，即 eCO2加速了土壤微生物將土壤有機碳氧化為CO2，增加了其作為生物量基質的碳源利用，這項研究結果表明通過改變土壤微生物群落，eCO2可能會導致潛在的碳匯成為碳源（Carney et al.，2007）。長期（14年）高出環境CO2濃度（275 mg·L-1）條件下的一年生草地的土壤微生物群落的研究表明，基于16S rRNA基因擴增子和GeoChip微陣列，土壤微生物群落的分類和功能基因組成均發生改變，對資源可用性有積極反應的微生物分類群的相對豐度在高濃度 CO2下有所下降，與碳分解相關的微生物基因受到CO2濃度變化的影響，與碳固定相關的微生物基因則基本保持不變（Yang et al.，2019）。依據火山口CO2（極高/幾乎純）研究表明，長期暴露于極高CO2濃度環境下，有利于厭氧和異養生活方式的生物富集，如厭氧菌和一些藻類的生長，其生長將火山排放的CO2重新引入到土壤碳循環中，土壤有機質幾乎未降解，在這種環境下保存和積累（Beulig et al.，2016）。

1.4 極端干旱對植物和土壤微生物群落多樣性的影響

極端天氣氣候事件趨多趨強，氣候風險水平呈上升趨勢，階段性變化明顯（中國氣候局氣候變化中心，2019）。輕度干旱導致林下樹木死亡，嚴重干旱也可能導致樹冠枯死，因此，嚴重的干旱將導致物種組成的方向性發生變化（Olivares et al.，2015）。在生態系統功能方面，干旱將減少植物根系的生長和生物量減少，嚴重的還可能使森林從碳匯變為碳源（Olivares et al.，2015）。在全球旱地生態系統中，植物多樣性-生態系統穩定性關系在干旱梯度中具有強烈的氣候依賴性，因為干旱調節了植物多樣性的穩定作用（García-Palacios et al.，2018）。張蕊等（2019）研究表明極端干旱不僅改變了荒漠草原群落的物種組成，降低了Shannon-Wiener指數和物種豐富度指數，而且導致現存生物量降低了50%以上，同時影響了植被的碳氮密度，從而減弱了碳氮匯功能。葉片功能性狀（葉表面積，SLA）的多樣性可能在低干旱水平下推動生態系統的穩定性，而植物物種豐富度可能在評估高干旱水平具有更大的穩定作用（García-Palacios et al.，2018）。氣候變化引起的植物群落變化可能有助于預測土壤微生物群落組成的變化（Kardol et al.，2010）。西北干旱地區叢枝菌根真菌的菌種及其多樣性受當地的植被類型（荒漠、草甸、草原、森林和農田等）的驅動，其中土壤水分條件是叢枝菌根真菌發生和分布的制約因素（冀春花等，2007；聶園園等，2017）。干旱、半干旱地區為鹽漬化土壤的主要分布區，瑪納斯河干旱地區鹽分含量最高，以鹽生植物占優勢，其植物多樣性與土壤微生物多樣性之間為顯著正相關（王靜婭等，2016）。

極端干旱通常可以降低土壤微生物量和活性，改變微生物群落組成，此時土壤微生物群落轉向滲透脅迫型策略（Castro et al.，2019）。干旱可以顯著改變根際微生物的組成，并對根際周圍的內生菌群影響最大，干旱對根微生物群的影響也是由植物介導的（Zolla et al.，2013）。干旱條件更適合于耐旱性微生物如真菌、厚壁菌、放線菌和革蘭氏陰性菌等的生長，導致F:B增加（Gray et al.，2011）。輕度干旱（約55%－60%田間持水量）時，混播（混種）處理的根際磷脂脂肪酸總量、細菌生物量顯著高于對照和單種處理；水分充足（約75%－80%的田間持水量）時，土壤微生物群落變化沒有明顯的規律（孫彩麗，2016）。干旱影響土壤微生物群落結構的同時也影響了土壤碳穩定性（Canarini et al.，2016；Ganie et al.，2016）。提高土壤碳穩定性是緩解干旱等氣候變化的重要策略，其中土壤微生物是碳穩定化的重要貢獻者（Canarini et al.，2016）。依據4年田間降雨控制試驗模擬極端干旱試驗，發現土壤微生物群落對干旱的反應主要通過產生更小、更脆弱的微生物量碳庫，從而增強了土壤異養呼吸活性，進而影響生態系統碳儲存（Castro et al.，2019）。

2 全球變化多因子交互作用對植物和-土壤微生物群落多樣性的影響

全球環境單因子變化對植物和土壤微生物群落多樣性產生一定的直接或間接效應，雙因子或三因子或四因子的綜合效應可能是累加、協同、拮抗或非加性作用（Bardgett et al.，2008；Matesanz et al.，2009；Reich，2009；Isbell et al.，2013；Adair et al.，2019）。

2.1 氮沉降與氣候變暖雙因子交互作用

當氮沉降和氣候變暖交互作用（氮沉降×氣候變暖）時，植物群落和土壤微生物群落對其響應不同。Adair et al.（2019）研究植物-土壤多樣性對氮沉降×增溫處理 4年的響應時發現，植物多樣性對氮沉降響應強烈，而土壤微生物群落對增溫響應強烈，特別是土壤細菌群落，可能與土壤水分的相應減少有關。土壤細菌群落響應氮沉降和增溫的功能能力（functional capacity）的變化集中在碳和氮循環相關的功能基因類別，這涉及了地上和地下群落之間的反饋（Adair et al.，2019）。土壤增溫對碳循環基因的影響可能部分受微生物特性之間的權衡（Tradeoffs）關系驅動（Adair et al.，2019）。植物群落的變化將改變輸入到土壤微生物群落的質量和數量，并影響凋落物分解和碳氮循環過程（Lange et al.，2015）。氮沉降和氣候變暖都降低了土壤微生物生物量（Castro et al.，2010；Lu et al.，2011；Wang et al.，2018），改變了土壤細菌群落的組成和功能（Castro et al.，2010；Wang et al.，2018）以及土壤養分循環速度，從而調節植物的養分利用率。氣候變暖往往與地上生物量的增加和植物群落組成的變化有關（Lin et al.，2010）。相比氣候變暖，土壤真菌生長和養分循環速率主要由氮富集驅動（Crowther et al.，2015），氮富集可通過降低土壤pH和抑制木質素降解酶來抑制真菌活性，但在氮限制環境中通常會表現為促進效應（Treseder，2008；Wang et al.，2018）。氮沉降×氣候變暖對植物或土壤細菌群落的分類組成或多樣性沒有顯著的交互作用，兩種驅動因素的影響是累加的（Adair et al.，2019）。

2.2 氮沉降與大氣CO2濃度升高雙因子交互作用

氮沉降和eCO2交互作用（氮沉降×eCO2）引發植物生物量的協同或累加效果在草原生態系統中研究最多。在美國明尼蘇達州草原上，氮沉降、eCO2單獨或交互作用均增加了低度多樣性植物群落的生物量的積累，而在高度多樣性植物群落下效應不同（Reich et al.，2001），高度多樣性植物群落通常具有更大范圍的植物功能性狀，影響碳、氮循環，這種情況下的生態系統功能對氮沉降和CO2的潛在響應能力更強（Reich et al.，2001）。在植物群落層面，不同植物種類和多樣性的組合可能包含對資源有強烈反應的物種和生態系統過程及功能的強烈影響，或者不同組合中存在更大范圍的性狀積極地影響競爭關系和相互作用（如生態位互補和物種的積極相互作用）（Reich et al.，2001）。在加州草原上，氮沉降×eCO2對多樣性的影響是兩者單一因素影響的累加（Zavaleta et al.，2003）。Reich（2009）研究草原生態系統時發現，經氮沉降和 eCO2處理10年后分別引起物種豐富度減少了16%和8%，兩者交互作用多樣性減少了 2%，說明氮沉降加速了生物多樣性的損失，而 eCO2會減緩這種損失。氮沉降和 eCO2均在一定程度上增加了生態系統的地上凈初級生產量，其交互作用協同增加凈初級生產量，表明 eCO2可以抵消氮沉降對地上凈初級生產量的影響（Collins，2009；Reich，2009）。在處理第2－10年時，氮沉降的效應在eCO2環境中持續減弱，eCO2使氮沉降環境中的物種豐富度下降2%，而在氮富集條件下，eCO2促使物種豐富度上升7%（Reich，2009）。CO2和氮對植物性狀和土壤資源具有多重影響，改變了物種間的競爭性相互作用，因此，eCO2可以改善氮富集對物種豐富度的負面影響（Reich，2009）。當生態系統受氮限制時，氮沉降與eCO2對植物的生長起到協同增效作用表現在氮沉降增加可以緩解 eCO2條件下植物對養分的需求限制（李德軍等，2003）。

生態系統屬性和功能組相對豐度的變化共同解釋了系統中 eCO2和氮沉降對物種豐富度的主要和交互作用的影響（Reich，2009）。氮沉降通常會導致植物群落的多樣性減少，從長期看，物種的減少與生產力的降低有關（Reich，2009；Isbell et al.，2013）。研究進一步指出，富氮減少了物種豐富度，因為富氮條件下土壤溶液中氮含量較高、土壤水分含量較低、根系生物量較高以及根系碳：氮（C:N）較低等導致其他物種的死亡率增加，抑制了物種豐富度；而eCO2（與氮富集相比）對物種豐富度產生適度影響，部分原因是CO2對物種豐富度的關鍵驅動因素影響較小，有時還會抵消，CO2誘導根系C:N增加，土壤水分含量增加，從而抵消了生物量生產力的影響（Reich，2009）。通常認為eCO2和氮沉降驅動植物養分化學計量向相反的方向變化，但均增加了植物生產力（Reich et al.，2006），且植物資源主要受地上與地下組分的競爭，還有可能通過競爭或其他生物的相互作用來影響生物多樣性（Reich，2009），氮沉降×eCO2對植物群落結構的影響是相反的而不是協同或累加的（Collins，2009）。物種豐富度對CO2和氮沉降的敏感性不同，導致其對多個全球變化因素的反應通常不能從單個因素的反應中預測，從而增加了我們對物種豐富度預測的挑戰性。

2.3 氣候變暖與極端干旱、大氣 CO2濃度升高雙因子交互作用

氣候變化，特別是變暖和降水格局的改變，引起生物種的物候、生長和種間關系及分布區發生改變，可能改變區域和全球范圍內植物物種和功能群的分布（Bardgett et al.，2008；牛書麗等，2009）。溫度和降雨格局的變化被認為是影響植物群落的重要因素（Jaramillo et al.，2010），成為生物多樣性喪失的主要驅動力（Sala et al.，2000；牛書麗等，2009）。依據亞馬遜流域雨林的森林分布格局應對氣候變暖和干旱的響應研究，干旱將使森林邊緣和熱帶草原生態交錯帶產生森林收縮，導致廣泛的沙化，特別是亞馬遜東部地區，此外，氣候變暖將通過降低植物生產力來減少植物物種的存活，從而降低植被的多樣性（Olivares et al.，2015）。眾多試驗研究表明，在全球范圍內和大陸尺度上土壤中可利用的含水量和pH被認為是影響土壤微生物豐度的最主要因素（Treseder，2008；Fierer et al.，2011；Shen et al.，2014；Delgado-Baquerizo et al.，2017；Tedersoo，2017）。一般濕度較大的生態系統存在較多的微生物（Fenner，2017），也有研究認為土壤溫度是細菌和真菌豐度的最主要的因素（Tedersoo，2017）。基于微生物分類學的研究，相比細菌，土壤真菌的分布對土壤pH的敏感性較小，受溫度的影響更大（Peay et al.，2016；Zhou et al.，2016）。

氣候變暖導致土壤水分有效性降低可能會減弱eCO2的影響（Engel et al.，2009）。土壤微生物群落及其活動對高溫和 eCO2的綜合響應呈現出強烈的累加效應，且具有顯著的碳交換反饋能力（Fenner et al.，2007）。土壤不同微生物類群，如細菌、真菌和古菌對 eCO2、變暖及其交互作用的響應不同。Hayden et al.（2012）研究澳大利亞草原不同深度土壤中的細菌、真菌和古菌對 eCO2（環境濃度+550 mg·L-1）和溫度（環境溫度+2 ℃）響應時發現，真菌明顯受氣候變化的顯著影響；細菌群落多樣性主要受深度影響；古菌對 eCO2響應明顯；但對變暖的響應是C4植物的16S rRNA基因拷貝數增加，C3植物的則顯著減少。半干旱區土壤微生物群落對變暖和eCO2交互作用的反饋可能通過兩個方面響應：一是增溫下的土壤氮循環的抑制效應；二是 eCO2單獨作用或與增溫的交互作用的碳和氮循環過程的增強效應（Yu et al.，2018）。依據半干旱地區土壤微生物群落的功能基因陣列（Geochip 3.0）結果可知，eCO2刺激了與碳固定和降解、甲烷代謝、氮固定、反硝化和氮礦化相關的關鍵功能基因，而增溫則抑制了反硝化和氨化作用的相關基因，并且eCO2和增溫交互作用對土壤功能過程的影響與eCO2單因子作用相似，一些參與頑固碳降解的基因未發生顯著性變化（Yu et al.，2018）。

2.4 全球變化三/四因子交互作用對植物和土壤微生物群落多樣性的影響

相對于其他生態系統，草地生態系統中對全球變化多因子交互作用的響應研究更多（Zavaleta et al.，2003；Cantarel et al.，2013）。基于草地生態系統的相關研究，氣候變暖、eCO2和夏季干旱情況下，草本的相對豐度減少，且連續多年暴露于預測氣候條件會對草地上生物量產生負面影響（Cantarel et al.，2013）。通過研究4年氣候處理（變暖、增溫、eCO2和夏季干旱）對草地地上生物量和群落結構的影響，發現變暖與增溫交互、夏季干旱與 eCO2交互對群落結構的影響與處理開始時年地上生物量的增加有關，隨著試驗處理時間的增加，這種效應逐漸變為負值（Cantarel et al.，2013）。僅在增溫處理中，一年生草本植物生物量變化與優勢物種的功能性狀（特定葉面積、葉片干物質含量和葉片氮含量）極為密切（Cantarel et al.，2013）。增溫、土壤水分條件的改變和 eCO2等顯著影響土壤微生物活動，高溫可以促進微生物活動，而較低的水分條件可以抵消這種促進效應（Ganie et al.，2016）。相對于 eCO2和變暖，水分對植物群落組成的影響更大，從某種程度上講，多因子相互作用之間的關系是由水的變化驅動的（Kardol et al.，2010）。以一年生草地植被多樣性為研究對象，氮沉降、eCO2、氣候變暖和降水4種全球變化處理3年后，氮沉降和 eCO2降低了植物多樣性，降水增加了植物多樣性，但氣候變暖對植物多樣性沒有顯著影響（Zavaleta et al.，2003），這4種處理的多樣性反應與凈初級生產反應沒有完全一致的關系，說明不能簡單地從生產力變化的角度解釋草地植物多樣性。由季節性的變化，一些不確定性和小型物種多樣性變化相對大的貢獻而導致的植物功能群之間資源利用的時間互補性的環境影響會是一種可能（Zavaleta et al.，2003）。此外，4種變化因子的交互作用對草地總多樣性（雜草、一年生草、多年生禾草）影響不顯著，當調查外來物種入侵時，發現多年生草多樣性的增加部分抵消了外來物種的損失（Zavaleta et al.，2003）。

AOB是介導銨轉為亞硝酸鹽的微生物（Mushinski et al.，2019），可以同時響應eCO2、降水格局變化、增溫和氮沉降（Horz et al.，2004）。氮沉降增加顯著改變了氨氧化群落的結構，不斷地將群落轉向與亞硝化螺旋菌密切的優勢細菌，當溫度和降水沒有增加時，這種轉化最為明顯；當CO2濃度升高時，AOB豐富度顯著降低，eCO2對AOB豐富度的影響可以通過土壤水分變化和資源競爭來實現。相對于異養微生物，AOB是一些資源的劣勢競爭者，并且資源競爭的增加可導致 eCO2條件下AOB豐富度降低（Horz et al.，2004），而當降水增加時，AOB下降最明顯（Horz et al.，2004）。CO2濃度通過影響蒸騰作用的變化來增加土壤水分，這與高溫相似，eCO2和降水交互作用與溫度和降水交互作用非常不同。土壤N2O釋放來自硝化和反硝化作用，需要不同資源的過程，并對環境條件表現出明顯的敏感性（Brown et al.，2011）。依據土壤N2O釋放對eCO2、增溫、降水增加和氮沉降等多種全球變化綜合作用的響應研究，氮沉降增加了土壤N2O的釋放，特別是與增溫相互作用時效應更強；降水、氮沉降和增溫相結合對土壤N2O的排放刺激最強；eCO2會增加土壤N2O的釋放，這些現象與土壤水分的增加和較高的活性碳可利用性增加的反硝化作用增強和硝化作用對 N2O影響的間接貢獻較小有關（Brown et al.，2011）。相比單一的全球變化，多種全球變化因子的綜合慢性效應傾向于引起土壤N2O釋放的較小變化，而全球變化與干擾之間的相互作用的反應可能更大（Brown et al.，2011）。

3 當前研究的不足和今后的發展方向

3.1 加大植物和土壤微生物群落在不同空間和時間尺度上的研究

植物群落組成和物種相互作用可能會在短期和長期氣候變化效應中產生顯著的差異（Cantarel et al.，2013）。氣候變化通過引起植物功能組和多樣性的變化從而對土壤微生物產生間接影響，但這種變化發生在數十年乃至數百年的較長時間尺度上（Bardgett et al.，2008；宿曉琳等，2018），可知，植物多樣性和土壤微生物群落多樣性的時間變化是不一致的（Delgado-Baquerizo et al.，2019）。森林生態系統存在較高的異質性以及地下生態過程對氣候變化響應的滯后性，導致了土壤微生物特性對植物群落多樣性的響應需要較長的時間才能顯現（宿曉琳等，2018）。但地下生物多樣性的生態模式可以在全球生態系統類型中預測，生態系統發育過程中植物覆蓋和土壤酸化的變化與幾百年來地下生物多樣性的變化有關（Delgado-Baquerizo et al.，2019）。

土壤微生物群落的組成在時空尺度上均存在變化，被稱為高度動態的和高富彈性的系統，曾被視為“黑匣子（Black box）”（Tecon et al.，2017）。土壤微生物群落在幾天、幾年、幾十年、幾千年的時間序列中變化，也隨季節和演替發生變化（Bardgett et al.，2014）。土壤微生物本身的時間變異性使得不同生態系統中地上-地下的關聯性研究變得復雜化。雖然我們已經了解了土壤生物對生物地球化學過程和功能的重要性，但我們仍對地下物種喪失影響的理解不甚清楚（van der Putten et al.，2013；Bardgett et al.，2014；Widder et al.，2016；Tecon et al.，2017）。小尺度的研究表明，土壤微生物屬性，如微生物類群的相對豐度、豐富度、群落組成以及 F:B，可以調節土壤呼吸或氮礦化應對全球變化驅動因素（如干旱）的抵抗力（Delgado-Baquerizo et al.，2017）。大尺度下的土壤微生物（細菌、真菌等）群落多樣性仍不清楚，研究表明土壤微生物群落的組成和功能屬性因梯度而異（Bardgett et al.，2014；Hu et al.，2019）。

目前最缺乏長時間尺度上和大空間尺度上的植物-土壤微生物群落相互作用解析。相比植物群落，土壤群落生物多樣性的空間和時間模式的信息較少。土壤微生物對擾動的響應的敏感性不同，可能對擾動表現出抵抗力（群落對擾動不敏感）、恢復力（群落受到擾動后恢復到原有組成的現象）或“功能冗余”效應（群落組成是敏感的，不具抵抗力或恢復力，功能仍然與原始群落相似）（García et al.，2018），此外由于擾動的持續時間和微生物群落的穩定性，群落的響應不同（Louren?o et al.，2018）。長期定位觀測有助于理解長時間滯后效應的生態過程或具有重要生態功能的緩慢過程（蘇宏新等，2010）。

3.2 精確全球變化多因子交互作用對植物和土壤微生物群落多樣性的影響估算

多因子交互作用對多樣性的影響沒有顯著的雙因子、三因子或四因子交互作用效應。一些生態系統特征對多因子綜合作用的響應可以從單一因子效應的加性中估算（Zavaleta et al.，2003；Kardol et al.，2010），如在植物群落層面，eCO2、升溫和增加降水對地上生物量的影響是加性的而不是相互作用的（Kardol et al.，2010）。在土壤微生物群落方面，全球變化多因子對微生物的影響主要是通過改變土壤微生物的養分需求和改變土壤群落結構和能量通道起到加性和交互作用（Thakur et al.，2019）。另一些生態系統對多因子的綜合響應無法產生單因素研究預測的非加性效應（Wan et al.，2007；Matesanz et al.，2009）。

在技術手段方面，數據-模型融合在全球變化研究中越來越重要（Norby et al.，2004）。生態系統對全球變化的反應分析必須包含多個相互作用的環境因素，建立綜合響應的生態系統模型時，必須綜合考慮eCO2、氮沉降增加、氣候變暖、降水格局的變化、土地利用變化等對生態系統的影響（Sala et al.，2000；Zavaleta et al.，2003；Wan et al.，2007）。Sala et al.（2000）預計2100年生物多樣性的變化時指出，在陸地生態系統，土地利用變化可能會對生物多樣性產生最大的影響，其次是氣候變化，如氮沉降、eCO2，其中地中海氣候和草原生態系統可能會經歷生物多樣性的最大比例的變化。也有研究表明，氣候變化的多樣性響應幅度可能在很大程度上取決于氮沉降和降水格局變化的區域差異（Zavaleta et al.，2003），土壤溫度和水分的處理誘導變化共同解釋了土壤呼吸分別響應eCO2、氣候變暖和降水變化的 49%、44%和 56%（Wan et al.，2007），因此在區域模型中需要考慮綜合因素的變化。

García-Palacios et al.（2018）指出利用遙感方法，結合空間、氣候、植物和土壤多樣性變量評估全球旱地生態系統穩定性的變化可達73%。通過高通量測序、宏基因組學、標記基因分析和穩定性同位素探測（Stable-isotope probing，SIP）等技術手段可深入認識全球變化對土壤微生物和生態系統碳、氮循環的影響。其中SIP技術通過標記DNA、RNA和磷脂脂肪酸等具有重要功能的基因，將微生物多樣性的變化與生態系統功能聯系起來，參與特定途徑的生物體，為微生物代謝能力以及微生物群落不同組分的調節碳循環提供了獨特的見解（Uhlík et al.，2009，Egert et al.，2018）。16S rRNA 微陣列在評估特定分類群為理解氣候變化下生態系統中復雜的微生物群落變化提供了更大的潛力。利用宏基因組全關聯研究植物基因型和表型與微生物功能基因的表達研究，可以更好地分析植物-微生物群落的關聯（Vorholt et al.，2017）。

4 結論

全球變化單因子（氮沉降、氣候變暖和極端干旱）改變了植物和土壤微生物的群落組成，對多樣性的影響呈現降低、增加和無影響3種效應，大多數研究結果是降低效應。大氣CO2濃度升高對植物多樣性的影響取決于資源可利用性，增加土壤真菌的相對豐度以加快土壤的碳源利用。多重全球變化驅動變量對自然生態系統的協同、累加、抵消或非加性等效應的潛在影響尚不清楚，這種不確定性則迫切地需要在多因素背景下深知全球變化因素影響的重要性。多因素試驗方法、長期試驗和長期觀測數據的收集對檢驗微生物過程對多種潛在的相互作用的全球變化的反應至關重要。