鄱陽湖北段白鷺和蒼鷺重金屬富集特征比較

李惠鑫， 劉剛， 盧康寧， 張玲， 朱奇， 劉芳菁， 文菀玉， 龔明昊*

(1. 中國林業科學研究院濕地研究所，北京100091； 2. 濕地生態功能與恢復北京市重點實驗室，北京100091；3.國家林業與草原局生態定位觀測網絡中心，北京100091； 4. 中國野生動物保護協會，北京100714； 5.江西鄱陽湖國家級自然保護區管理局，南昌330038)

濕地生態系統處于水陸交錯的生態脆弱區域，易受到自然與人為因素干擾(崔麗娟，張曼胤，2006)。由于人類活動，濕地生態系統受到大量的、多種類污染物的污染，這些污染物會對水鳥的棲息地生態健康產生較大的影響(Liuetal.，2015)。重金屬是一類持續時間長、難降解、毒性大、可通過食物鏈傳遞和富集的污染物，以自然和人類活動的方式進入濕地生態系統(Matagi，1998；Burgeretal.，2007；權輕舟，2017)。

重金屬以生物體直接吸入、食物攝取、皮膚接觸等方式進入濕地食物鏈，沿著食物鏈進行傳遞和放大，在各級動物組織器官富集，對高營養級的物種危害更大(Wieneretal.，2003；Shahbazetal.，2013)。具有長生命周期的水鳥是濕地食物鏈的頂級捕食者，其蛋白質和脂質代謝易受重金屬的影響，是理想的濕地生態系統重金屬污染指示物(Furness，1993；王強，呂憲國，2007；Koivulaetal.，2010)。重金屬對水鳥的生長發育和繁殖成功率等方面有影響(Donaldetal.，1981；Di & Scanlon，1985；Drent & Woldendorp，1989；Bizeetal.，2002)，因此，有必要對水鳥進行重金屬濃度監測，避免因出生率降低和死亡率升高而導致種群數量減少。

鷺科Ardeidae水鳥對重金屬污染極為敏感，是良好的濕地重金屬污染監測指示物種(Burger & Gochfeld，2004，2007；周立志等，2005；Luciaetal.，2010；陳小麟，2011；Zhang & Ma，2011；Luoetal.，2015)。研究者利用鷺科鳥類組織和器官，如肝臟、腎臟、血液、肌肉、骨骼、羽毛以及卵等進行重金屬富集的相關研究(董元華等，2002；紀偉濤等，2006；Zhangetal.，2006；劉利等，2017)。在卵的形成過程中，雌鳥將體內污染物分泌到卵殼中，因此可通過監測卵殼重金屬濃度來了解鳥類所暴露環境的狀況(Connelletal.，2002；Lametal.，2004；Kitowskietal.，2014；Kim & Oh，2015)。卵殼是水鳥到達繁殖地后一段時間形成的，可以替代水鳥用作監測繁殖地環境重金屬污染的生物指示物(Aya，2007)。此外，卵殼可通過非損傷取樣方式獲得，是評估鳥類體內重金屬濃度的理想樣品(林琳，陳小麟，2005；Abdullahetal.，2015；Luoetal.，2015)。

鄱陽湖是我國水域面積最大的淡水湖，是亞洲最大的水鳥越冬地，每年冬季有數十萬只水鳥到此越冬(紀偉濤等，2006；朱奇等，2012)。環鄱陽湖經濟區發展迅速，重金屬污染嚴重且已影響到棲息于此的候鳥種群健康(簡敏菲等，2004；夏秋燁等，2014)。鷺科鳥類是鄱陽湖濕地的優勢種群，分布廣泛且具有代表性。本文對鄱陽湖白鷺Egrettagarzetta和蒼鷺Ardeacinerea的卵殼進行重金屬殘留量檢測分析，旨在(1)獲得鄱陽湖北段地區白鷺和蒼鷺8種重金屬(Cr、Cu、Ni、Zn、As、Pb、Cd、Hg)的殘留量；(2)發現2種鷺鳥卵殼和覓食地土壤樣品中8種重金屬富集的特征；(3)評價2種鷺鳥在鄱陽湖北段地區的生境生態環境質量狀況。

1 研究區域概況

鄱陽湖國家級自然保護區(115°55′～116°03′E，29°05′～29°15′N)位于鄱陽湖的西北角，總面積22 400 hm2。保護區內濕地生態系統結構完整，生物資源豐富，現已統計到330種鳥類，其中，國家Ⅰ級重點保護野生鳥類9種，國家Ⅱ級重點保護野生鳥類47種(曾南京等，2016)。保護區屬于亞熱帶濕潤季風型氣候，熱量豐富，雨量充沛，無霜期長，四季分明，年均氣溫17.1 ℃，最低氣溫-9.8 ℃，最高氣溫40.2 ℃，年平均降水量1 426.4 mm。達子咀村地處保護區北端(圖1)，都昌縣的西北部，與湖口縣屏峰鄉交界，被處于鄱陽湖與長江的連接處，實現南連五河、北通長江功能的謝家湖圍繞，因此謝家湖及周邊水域具有承接環鄱陽湖經濟體排放的工業、農業及生活廢水，凈化湖水的作用。謝家湖岸邊的杉木Cunninghamialanceolata林是多種鷺鳥的主要筑巢地，而謝家湖是其主要的覓食地。2016年3月初，鷺鳥陸續在湖邊的杉木林中筑巢，2016年5—6月調查結果顯示，白鷺約2 000巢，每巢2～5枚卵，蒼鷺約500巢，每巢不少于2枚卵。

圖1 鄱陽湖北段的研究區域Fig. 1 Study area in the north area of Poyang Lake

2 采樣與方法

2.1 樣品采集

2016年5月13日在達子咀村從白鷺和蒼鷺混居筑巢的杉木林內隨機撿拾掉落地面的卵殼各20個，所有卵殼碎片均單獨保存于自封袋內，按順序編號并標明卵殼碎片的種類，常溫保存。白鷺和蒼鷺主要在距離筑巢地不遠的水面(湖和人工魚塘)覓食，調查期間共觀察到3個覓食點，分別在3個覓食地點隨機布置3個樣點，每個樣點采集1份土壤樣品，共9份。

2.2 樣品處理

卵殼碎片表面用雙蒸水清洗干凈，再用超純水和丙酮反復浸泡清洗3次，殼膜與殼不分離，放入烘箱內烘至恒重。土壤樣品放置陰涼處風干，用瑪瑙研缽磨碎，過200目篩。稱取卵殼碎片樣品0.3 g于微波消解管內，加入混酸5 mL(HNO3∶HCl=4∶1)(Mos級，北京化學試劑研究所)微波消解，蒸餾水定容至50 mL。稱量土壤樣品0.3 g于微波消解管內，加入混酸8 mL(HNO3∶HCl=3∶1)(Mos級，北京化學試劑研究所)微波消解，蒸餾水定容至50 mL。所有樣品使用電感耦合等離子體質譜儀(ICP-MS)測量Cr、Ni、Cu、Zn、Pb、Hg、Cd、As含量，設置10個空白樣本對照。

2.3 樣品分析

在干重狀態下所有重金屬濃度使用計量單位為μg·g-1。濃度低于測量底線的表示為“未測量到(ND)”，做0處理。

重金屬的生物富集系數(bioaccumulation factors，BAF)利用BAF=C卵殼/C土壤×100%(Arnot & Gobas，2006)計算，式中，C卵殼指白鷺或蒼鷺卵殼樣品的重金屬殘留量(μg·g-1)，C土壤指土壤樣品的重金屬殘留量(μg·g-1)。

數據采用SPSS 19.0進行統計分析。符合正態分布的數據，樣本間的顯著性檢驗采用獨立樣本t檢驗；不符合正態分布的數據，樣本間的顯著性檢驗采用Mann-WhitneyU檢驗。

3 研究結果

3.1 白鷺和蒼鷺卵殼重金屬殘留的差異分析

白鷺和蒼鷺卵殼重金屬殘留量均以Zn最高，分別為4.07 μg·g-1±1.32 μg·g-1和4.81 μg·g-1±1.00 μg·g-1，而Cd最低，分別為0.01 μg·g-1±0.01 μg·g-1和0.02 μg·g-1±0.01 μg·g-1(表1)。8種重金屬殘留量從高到低為，白鷺：Zn>Cu>Cr>Ni>Pb>Hg≥As>Cd，蒼鷺：Zn>Cu>Cr>Pb>Ni>Hg≥As>Cd。白鷺與蒼鷺Cr、Ni、Cu、Zn、As、Cd、Hg濃度之間的差異無統計學意義(P>0.05)，但Pb的差異有高度統計學意義(P<0.01)。

表1 鄱陽湖北段白鷺和蒼鷺卵殼重金屬殘留量Table 1 Heavy metal residues in the eggshells of Egretta garzetta and Ardea cinerea in the north area of Poyang Lake

注Note： ND. 未檢出not detected

3.2 白鷺和蒼鷺覓食地土壤重金屬

覓食地土壤所含重金屬平均濃度以Zn最高，Hg最低，分別為22.85 μg·g-1、0.02 μg·g-1(表2)，所有樣品的重金屬元素含量符合《國家土壤環境質量標準(GB 15618-1995)》(國家環境環保局，國家技術監督局，1995)Ⅰ類土壤標準。8種重金屬殘留量從高到低為Zn>Cr>Ni>Pb>Cu>As>Cd>Hg。

表2 鄱陽湖北段白鷺和蒼鷺覓食地土壤樣品重金屬殘留量Table 2 Heavy metal residues in the soil samples of Egretta garzetta and Ardea cinerea’s foraging sites in the north area of Poyang Lake

3.3 白鷺和蒼鷺對8種土壤重金屬的生物富集系數

白鷺和蒼鷺對土壤重金屬的生物富集系數為0.4%～168.9%，其中，As的生物富集系數最低(蒼鷺、白鷺均為0.4%)，生物富集系數<1，不構成富集(表3)。Hg的生物富集系數最高(白鷺：168.9%，蒼鷺：159.9%)。蒼鷺對Pb的生物富集系數為6.2%，白鷺的為1.7%，蒼鷺極顯著高于白鷺(P<0.01)。其余7種重金屬的生物富集系數之間的差異無統計學意義。

表3 鄱陽湖北段白鷺和蒼鷺對土壤重金屬生物富集系數Table 3 Bioaccumulation factors of 8 heavy metals in Egretta garzetta and Ardea cinerea in the north area of Poyang Lake

4 討論

4.1 種間差異

Pb主要沉積在富含鈣質的組織，如骨骼和卵殼；卵殼也被認為是雌性鳥類排泄Pb的一個途徑(Sorensen，1991；Burger，1994)。鷺鳥的相關研究發現卵殼Pb含量極顯著高于卵內容物，更適于反映其體內Pb的殘留量(周立志等，2006；林琳，2007；劉利等，2017)。在本研究中，蒼鷺卵殼Pb的殘留量極顯著高于白鷺，意味著蒼鷺體內Pb的殘余水平極顯著高于白鷺；蒼鷺卵殼Pb的生物富集系數極顯著高于白鷺，這一結果與2種鷺鳥的卵殼重金屬殘留量一致。此外，蒼鷺卵殼中Cr、Cu、Zn和Cd的殘留量、重金屬生物富集系數均略高于白鷺。本研究中蒼鷺和白鷺暴露于相同的重金屬環境中，其重金屬殘留量的差異可能是由物種、食物鏈結構等因素導致的。有研究表明，鳥類富集的重金屬受飲食模式和食物類型、身體條件和年齡、產卵時間、種間新陳代謝、酶的解毒機制的影響(Kojadinovicetal.，2007；Shin，2009；Hashmietal.，2013；Kim & Oh，2014)。對于集群營巢的蒼鷺和白鷺，在系統分類上相近，但在競爭等種間關系影響下，它們在取食生態位上和食物鏈結構上有明顯的差異(郝宇奇等，2015)。蒼鷺傾向于捕食深水中個體較大的魚，而個體大的魚類比個體小的重金屬濃度高，因此蒼鷺富集了更多的重金屬(Fasola，1986；Burger & Gochfeld，2009；Naccarietal.，2009；Shahbazetal.，2013；Jacksonetal.，2017)。此外，蒼鷺的消化系統效率高，能消化大部分的骨骼、鱗片和卵(Jakubas & Mioduszewska，2005)。基于上述原因，蒼鷺卵殼中Pb、Cr、Zn和Cd的殘留量及對土壤重金屬的生物富集系數均高于白鷺。Pb是一種神經毒素，可以引起認知和行為異常，降低繁殖率和存活率，影響生長發育和新陳代謝(Burger，1998；Provencheretal.，2016)。有必要監測鄱陽湖北段Pb的污染水平，蒼鷺卵殼是有效的監測環境中Pb污染水平的生物指示物。

蒼鷺和白鷺卵殼中Hg的殘留量較低，但2種鷺鳥對Hg的生物富集系數均顯著高于其余7種重金屬。這一研究結果與其他研究相符，Hg在羽毛、卵等組織的生物富集系數較高(Boncompagnietal.，2003；Zhangetal.，2006)。濕地生態系統中鷺鳥對Hg的富集主要受營養級、年齡、環境等影響(Wieneretal.，2003；Covacietal.，2006；Katneretal.，2013)。Hg對水鳥的危害是長時間的、持續的和累積性的，導致一些鳥類產卵數量減少(Tartuetal.，2013；Mccullaghetal.，2015)；卵殼變薄，降低胚胎存活率和繁殖率(Miljeteigetal.，2012；Orowskietal.，2012；Oliveroverbeletal.，2013)；雙親撫育后代行為發生改變(Tartuetal.，2015)；軸索變性及其他神經系統疾病；聽力損傷；皮質酮、睪酮及其他激素的代謝紊亂(Jayasenaetal.，2011；Tartuetal.，2013；Mooreetal.，2014)，長期的影響會改變種群結構(Scheuhammeretal.，2007；Ackermanetal.，2016)。因此需密切監測Hg在濕地生態系統中的污染狀況。

4.2 與其他區域研究比較

與國內外其他研究進行比較，本區域2種鷺鳥卵殼的重金屬殘留量只有Cr水平略高，其他7種水平均較低。如波蘭東南部和東部蒼鷺繁殖區采集到的蒼鷺卵殼Cr的殘留量分別為1.07 μg·g-1和0.78 μg·g-1(Kitowskietal.，2013，2014)、巴基斯坦牛背鷺Bubulcusibis和小白鷺的分別為0.35～0.80 μg·g-1和0.7 μg·g-1(Hashmietal.，2013)、日本的短尾信天翁Phoebastriaalbatrus和黑腳信天翁Phoebastrianigripes的分別為0.07 μg·g-1和0.084 μg·g-1(Ikemotoetal.，2005)、阿根廷美洲蠣鷸Haematopuspalliatus的為0.78 μg·g-1(Simonettietal.，2015)、香港夜鷺Nycticoraxnycticorax和牛背鷺的分別為0.15～0.13 μg·g-1和0.09～0.70 μg·g-1(Lametal.，2004)、廈門黃嘴白鷺Egrettaeulophotes的為0.490～0.868 μg·g-1(王曉彥等，2009)。Cr是動物必需營養元素，起到調節胰島素、激活某些酶、穩定蛋白質和核酸的作用；但濃度過高時，Cr會對生物產生誘變、致癌和致畸作用(AhiNetal.，2009)，需要對本研究區域Cr的排放源、環境中Cr的含量和蒼鷺體內Cr的殘留水平進行監測。鄱陽湖北段白鷺和蒼鷺的覓食地土樣的8種重金屬濃度均符合《國家土壤環境質量標準(GB 15618-1995)》(國家環境環保局，國家技術監督局，1995)Ⅰ類土壤標準，而且2種鷺鳥卵殼內8種重金屬殘留水平較低，鷺鳥在本區域的生境狀況良好。

表4 與其他文獻中卵殼重金屬殘留量比較Table 4 Comparison of the mean residual heavy metal levels in the eggshells with other literatures