農牧交錯帶半干旱草地生態系統土壤呼吸對短期不同放牧強度的響應

董斅曉， 薄元超， 張曉琳， 賀婷婷， 王常慧， 董寬虎*

(1. 山西農業大學動物科技學院， 山西 太谷 030801； 2. 中國科學院植物研究所植被與環境變化國家重點實驗室， 北京 100093； 3. 右玉縣畜牧局， 山西 右玉 037200)

近年來，由于過度利用、不合理的草地管理措施造成了中國北方草地大面積退化[1]，同時引起了全球氣溫上升，據聯合國政府間氣候變化專門委員會(intergovernmental panel on climate change，IPCC)[2]預估，在本世紀末全球平均氣溫將上升1.4～5.8℃。放牧對草地的影響主要體現在植被和土壤兩個方面[3]。放牧對草地植被與土壤的影響主要取決于放牧強度、放牧制度、放牧季節、放牧動物的采食行為等幾個方面，而放牧強度是最重要的因素之一。合理放牧對草地健康發展和可持續利用具有重要意義[4]，進而對草地土壤呼吸過程產生重要影響。已有研究表明：不合理的放牧不僅引起草地嚴重退化，而且影響土壤呼吸和溫室氣體排放等生態系統過程[5-8]。農牧交錯帶屬于傳統農耕種植區與草原區的結合地域，屬于生態過渡區域，具有典型的代表性和地帶性，但隨著全球氣候的變化，該區域草地生態功能不斷下降，生產力衰減，表明草地生態系統也對全球變化表現出一定的敏感性和脆弱性[9-12]，所以研究農牧交錯帶半干旱草地土壤呼吸對放牧強度的響應是十分必要的。

土壤呼吸作為陸地生態系統的第二大碳通量與全球變化緊密相關，已成為全球碳循環研究的核心問題，國內外對其進行了廣泛研究。其很小的變化都會引起大氣CO2的很大變化，目前占全球CO2濃度上升的18%～60%[13]，是衡量土壤釋放強弱與土壤碳庫變化的重要指標[14]。土壤呼吸包括3個生物學過程(土壤微生物呼吸、土壤動物呼吸和根呼吸)和1個化學氧化過程。因化學氧化過程對土壤呼吸的作用較小，一般不予考慮，所以土壤呼吸一般分為自養呼吸和異養呼吸兩大類。自養呼吸消耗的底物直接來源于植物地上部分，而異養呼吸利用土壤中的有機或無機碳[15-16]。大量實驗表明：自養呼吸和異養呼吸兩者對環境響應不同導致對土壤呼吸的變化存在不確定性。Fang(2018)的研究表明，異養呼吸在土壤總呼吸中約占20%～30%[14]，易志剛(2003)和李凌浩(1998)的研究表明，異養呼吸在土壤總呼吸中約占30%～40%[16-17]，而在Hanson (2000)、Kuzyakov (2006)和Subke (2006)的研究表明，異養呼吸和自養呼吸均約占總呼吸的一半左右[18-20]。因此，研究土壤自養呼吸和異養呼吸兩個組分在總呼吸中所占的比重，對于理解氣候變化下這兩個過程響應在不同放牧強度的差異很有必要。

土壤溫度和土壤含水量是影響草地生態系統微生物活性的主要因素[21-24]，而微生物也參與了土壤呼吸，因此所有影響微生物活性的生物和非生物因子都會影響生態系統土壤呼吸。目前大多數的放牧實驗，以多年長期實驗和單一放牧強度為主[25-27]，但生態系統結構與功能對不同放牧強度的階段性響應對于了解響應機制也是不可或缺。因此，本研究就短期內不同放牧強度對農牧交錯帶半干旱草地生態系統土壤呼吸的影響進行了研究。擬解決以下問題:分析不同放牧強度下土壤呼吸各組分的生長季變化及SRh占SRtot的比重，探討土壤溫度與土壤含水量對土壤呼吸各組分的影響。

1 材料與方法

1.1 試驗區概況

試驗地位于山西農業大學右玉草地生態系統野外觀測研究站，處于北方農牧交錯帶中心區的山西省右玉縣威遠鎮，地理坐標為39.9968° N，112.3277° E，海拔1 348 m。該地四季分明，屬溫帶大陸性季風氣候，年平均氣溫 4.7oC，最冷月(1月)，均溫-14oC(-9.9oC～-17.8oC)，最熱月(7月)，均溫 20.5oC(18.9oC～22.4oC)，≥0oC積溫 2 600～3 600oC。終霜期在5月初，初霜期為9月上、中旬，無霜期100～120 d。全年太陽總輻射量 598 KJ·cm-2，年日照 2 600～2 700 h；年降水量435 mm。草地植被屬暖溫帶半干旱草地，為賴草(Leymussecalinus)-堿茅(Puccinelliatenuiflora)-雜類草群叢，主要草種有賴草、鵝絨萎陵菜(Potentillaansrina)、堿蒿(Artemisiaanethifolia)、堿茅、草地風毛菊(Saussureaamara)、西伯利亞蓼(Polygonumsibiricum)等。

1.2 實驗設計

本實驗設置4個放牧強度，分別為：不放牧(對照)、輕度放牧(2.35 羊單位·hm-2·生長季)、中度放牧(4.8 羊單位·hm-2·生長季)、重度放牧(7.85 羊單位·hm-2·生長季)，分別用G0、G1、G2和G3表示。采用田間隨機區組設計，每個處理4個重復，共 16個實驗小區，小區之間用鐵絲網圍欄隔開。2017年和2018年從5月開始放牧，放牧至9月底。

1.3 測定指標及方法

1.3.1生態系統土壤呼吸的測定 在距離每個樣地邊緣1m處嵌入一個直徑20 cm、高度10 cm的聚氯乙烯(PVC)管用于測定土壤總呼吸，一個直徑20cm、高度50cm的PVC管用于測定土壤異養呼吸。利用紅外氣體分析儀(LI-840，LI-COR Inc.,NE,USA)在生長季5-10月選擇較晴朗上午8:00-11:00測定土壤呼吸，每兩周測一次。在測定前一天去除PVC管內綠色植物部分，盡量避免對土壤的擾動，以消除地上部對土壤呼吸的影響，測定土壤總呼吸(SRtot)時將便攜儀器LI-840連接半球狀密閉儀器罩于PVC管上，每秒記錄 1次，經80秒之后系統將自動測定并記錄數據；同時用溫度計插于半球體測定起止時半球內溫度，測完SRtot之后將半球狀密閉儀器通風，待半球體內濃度恢復至大氣水平后，再將其置于PVC環上，測定土壤異養呼吸(SRh)。

SRtot和SRh通過公式(1)進行計算，土壤自養呼吸(SRa)通過公式(2)計算。

(1)

SRa=SRtot-SRh

(2)

其中，Fc代表生態系統土壤呼吸速率單位是μmol·m2·s-1；V為半球儀器的體積；Pav為測量期間儀器體內的平均大氣壓強(kPa)；Wav是測量期間儀器體內的水氣分壓(mmol·mol-1)；R是大氣常數 8.314 J·mol-1·K-1；S是儀器的底面積；Tav是測量期間儀器體內的平均溫度；dc/dt為測定期間CO2濃度變化的斜率。

1.3.2土壤溫度、土壤含水量的測定 在測定生態系統土壤呼吸時，同時利用土壤溫度計測量 10 cm的土壤溫度，用TDR-300便攜式土壤水分速測儀測定各樣方中表層(0～10 cm)的土壤含水量。

1.4 數據處理與分析

應用SPSS 23.0軟件進行單因素方差分析(One-way ANOVA)，分析不同放牧強度對整個生長季SRtot、SRh和SRa和土壤溫度、土壤含水量的影響。應用回歸分析法分析生態系統土壤呼吸(SRtot、SRh和SRa)與土壤溫度、土壤含水量之間的相關性。

2 結果與分析

2.1 不同放牧強度對半干旱草地土壤溫度和含水量的影響

2.1.1不同放牧強度下土壤溫度(10 cm)的季節動態 兩年生長季10 cm土層的土壤溫度均呈現出明顯的季節變化趨勢(圖1)，2017年5月中旬和7月中旬土壤溫度最高，9月底表層土壤溫度顯著低于其他月份(P<0.05)；2018年8月中旬的土壤溫度最高，5月和9月底的表層土壤溫度顯著低于其他月份(P<0.05)。

圖1 10 cm土壤溫度的季節動態Fig. 1 Seasonal dynamics of soil temperature at 10 cm depth

2.1.2不同放牧強度0～10cm表層土壤含水量的季節動態 兩年生長季 5-9月，0～10 cm表層土壤含水量表現出明顯的季節動態，由于降水分配不均，2017年在8月初土壤含水量最高，7月中旬土壤含水量低于其他月份(圖2)，放牧處理對土壤含水量有一定的影響，在5月中旬—6月中旬剛進行放牧初期對土壤含水量的擾動極大，G0的土壤含水量顯著高于G1、G2和G3(P<0.05)，在9月G2的土壤含水量顯著低于G0和G1(P<0.05)，但其他月份處理間土壤含水量差異不顯著2018年在5月底的土壤含水量最高，而在6月底土壤含水量顯著低于其他月份(P<0.05)。

圖2 0～10cm土壤含水量的季節動態Fig. 2 Seasonal dynamics of soil water content at 10 cm depth

2.2 短期內不同放牧強度對半干旱草地生態系統土壤呼吸的影響

半干旱草地SRtot和SRh在2017年生長季的變化均呈現出生長季中期(7月)較高，而在初期(5月、6月)和末期(8月、9月)較低的單峰曲線模式，在2018年呈現出生長季中末期(8月)較高，而在初期(5月、6月、7月)和末期(9月)較低的單峰曲線模式。而SRa的變化在兩年均明顯變化規律。隨著水熱條件的改善以及植被的快速生長，不同放牧強度草地呈現不同的增長趨勢。

2017年和2018年在生長季初期，SRtot均隨時間逐漸增加，進入生長季后期，SRtot均隨時間逐漸降低，2017年峰值出現在8月3日，不同放牧強度均達到最高值(圖3-a)，其中G0最高，為 4.79 μmol·m-2·s-1，G2最低，為 3.77 μmol·m-2·s-1；2018年除G1外，其余處理峰值均出現在8月10日，其中G3最高，為 5.83 μmol·m-2·s-1，G1在8月22日達到峰值，為4.08 μmol·m-2·s-1(圖3-d)。2017年的SRh在整個生長季均處于波動狀態，不同放牧強度的最高值均出現在7月8日(圖3-b)，最大值是G1處理，為3.20 μmol·m-2·s-1，最小值是G3處理，為 2.94 μmol·m-2s-1；2018年的Rh在生長季初期(5月、6月)變化不顯著，各放牧處理均處于平穩狀態，進入生長季中期(7月、8月)隨時間逐漸增加，在8月達到峰值，最大值是G3處理，為3.03 μmol·m-2·s-1，最小值是G1處理，為 2.34 μmol·m-2·s-1；在生長季末期又急劇下降(圖3-f)。

對兩年生長季不同強度放牧地各月SRtot、SRh和SRa進行單因素方差分析(圖3)，2017年7月SRtot顯著高于8月和9月(P<0.05)，其余月份不顯著，與對照(G0)相比，各放牧強度處理(G1、G2和G3)在各月同一測定日期，處理之間差異不顯著。SRh在7月顯著高于8和9月(P<0.05)，其余月份不顯著，5月31日，G1顯著低于G0、G2和G3(P<0.05)，與G0、G2和G3相比，G1分別顯著降低了 52.9 %，51.1%和 42.8 %(P<0.05)，其余月份各處理均不存在顯著差異。SRa在任意測定時間，各放牧強度(G1、G2和G3)與對照(G0)相比均不存在顯著差異。2018年8月SRtot顯著高于5月初和9月(P<0.05)，其余月份不顯著，與對照(G0)相比，各放牧強度處理(G1、G2和G3)在各月同一測定日期，處理之間差異不顯著。SRh在8月顯著高于9月(P<0.05)，其余月份不顯著，7月的G3處理顯著高于對照(G0)(P<0.05)，其余測試時間各處理均不存在顯著差異。SRa在兩年任意測定時間，各放牧強度(G1、G2和G3)與對照(G0)相比均不存在顯著差異。

兩年的整個生長季，與對照G0相比，在2017年G1和G2處理的平均SRtot分別顯著降低了31.9 %和26.4 %(P<0.05)，各處理下的平均SRh、SRa均無顯著差異(圖3)；2018年各處理間的平均SRtot、SRh和SRa均無顯著差異(圖3)。

圖3 生態系統各組分土壤呼吸(SRtot、SRh和SRa)的季節變化及生長季平均值Fig.3 The seasonal dynamics and means of soil respiration components (SRtot,SRhand SRa)

如表1所示，放牧強度對各組分土壤呼吸(SRtot、SRh和SRa)均無顯著作用，年際間只對SRh和SRa有顯著作用(F=19.114，P<0.001；F=5.949，P<0.05)，其交互作用對三者者均無顯著作用。

表1 2017—2018 年生長季期間不同放牧強度與年份對SRtot、SRh和SRa影響的雙因素方差分析結果Table 1 Results of two-way ANOVA on the effects of grazing intensity(G)，year (Y) and interaction effects on SRtot、 SRh and SRa during the growing season of 2017 and 2018

在測定期間，不同放牧強度對SRh/SRtot的響應有所差異，2017年在放牧初期，與對照G0相比，G1和G2會導致對SRh/SRtot產生促進作用，而G3對SRh/SRtot的抑制作用，在中期，各強度放牧G1、G2和G3均會對SRh/SRtot產生促進作用，在末期，G1和G2會導致對SRh/SRtot產生抑制作用，而對G3的SRh/SRtot有促進作用(表2)；2018年在放牧初期，與對照G0相比，G1、G2和G3均會導致對SRh/SRtot產生抑制，在中期，G2和G3均會不同程度的對SRh/SRtot產生抑制作用，在末期，各強度放牧G1、G2和G3均對SRh/SRtot產生促進作用(表3)。

表2 2017年生長季不同放牧強度下的SRh與SRtot的比例Table 2 The ratio of soil heterotrophic respiration to total soil respiration (SRh/SRtot ) under different grazing intensities in 2017

表3 2018年生長季不同放牧強度下的SRh與SRtot的比例Table 3 The ratio of soil heterotrophic respiration to total soil respiration (SRh/SRtot) under different grazing intensities in 2018

2.3 土壤溫度和土壤含水量對半干旱草地生態系統土壤呼吸各組分的影響

把2017-2018兩年整個測定期間不同放牧強度草地的SRtot、SRh和SRa與10 cm土壤溫度和表層0～10 cm土壤含水量進行回歸分析(圖4，圖5)，結果表明：兩年不同放牧強度下SRtot和SRh與10 cm土壤溫度均呈指數曲線，其相關性均較高(r2>0.1)，2017年均達到極顯著水平(P<0.0001)，2018年達到顯著水平(P<0.05)；2017

年SRa與10 cm土壤溫度無相關性，2018年只有G3的SRa與10 cm土壤溫度呈顯著相關性(r2>0.1，P<0.05)。兩年放牧處理的SRtot、SRh和SRa與表層0～10cm土壤含水量均無關系，只有2017年的G2處理下SRtot、SRh和SRa與表層0～10cm土壤含水量有顯著相關性(r2>0.1，P<0.05)，可能受其他因素的調控。通過回歸系數r2和P值可知，放牧對土壤溫度調控作用在季節變化尺度上要大于土壤含水量。

圖4 不同放牧強度下各組分土壤呼吸(SRtot、SRh和SRa)與土壤溫度的線性關系Fig.4 The linear relationships of the soil respiration components (SRtot,SRhand SRa)with soil temperature in the different mowing intensities

圖5 不同放牧強度下各組分土壤呼吸(SRtot、SRh和SRa)與土壤含水量的線性關系Fig.5 The linear relationships of the soil respiration components (SRtot, SRhand SRa) with soil water content in the different mowing intensities

3 討論與結論

不同學者在不同放牧條件下處理得出的對土壤呼吸作用的結果有較大差異，有增加土壤呼吸速率的，也有降低土壤呼吸速率的[28-29]。一般來說，放牧會降低草地土壤呼吸的速率，且會隨著放牧強度增加而降低[30]。楊陽等[31]在內蒙古 3種不同類型草原，王旭等[32]在呼倫貝爾草甸草原和李玉強等[33]在科爾沁沙質草地的研究結果相似，即輕度放牧條件下土壤呼吸強度反而升高，重度放牧降低。而本研究中，與對照G0相比，兩年各放牧強度均不同程度的降低了SRtot和SRh，這符合一般規律，造成這一結果的原因，可能是由于采食動物的啃食和踐踏作用，一方面刺激了根系活動能力，打亂了植被土壤微環境，另一方面，踐踏作用破壞了土壤的表層結構，加速土壤孔隙度的緊實，使二氧化碳的釋放受到了抑制。但隨著放牧強度的增加，2017年G1和G2的SRtot顯著降低，而G3不顯著，2018年各放牧強度的SRtot均不顯著，這一關系不遵循一般規律，可能是由于試驗年限較短的原因。

在生長季，2017年SRh平均貢獻了SRtot的 71%(59%～80%)，2018年SRh平均貢獻了SRtot的 57%(48%～65%)。這個比例與其他半干旱草原的研究相近，比如Subke等(2006) 對全球溫帶草原(50%～70%)和Li等(2013)在北美高草草原(50%～70%)的研究相近[20,34]。略高于Yan等(2010)年在內蒙的研究(46%～50%)[35]，顯著高于Fang(2018)和易志剛(2003)等的研究結果[12,14]。在本研究中使用深環淺環的方法，根據前人的實驗總結[36-37]，在安裝后一年才開始使用，已基本消除時間太短對死根分解的影響，但由于深環內外溫度水分的差異，會使估算結果有所偏差，在未來的實驗研究中需要消除此種差異對SRh的影響。通過研究SRh在SRtot中所占的比重，不僅有助于理解土壤呼吸的不同過程，而且對于預測未來碳庫穩定性提供理論依據。

大量研究結果表明，土壤呼吸的影響因素以土壤溫度和土壤含水量為主[28-31]。土壤溫度和土壤含水量與土壤呼吸速率具有較好的規律性和相關性[38-39]。本研究結果表明，2017年不同放牧強度草地生態系統SRtot和SRh與土壤10 cm溫度呈極顯著的指數性相關(P<0.0001)，2018年不同放牧強度草地生態系統SRtot和SRh與土壤10 cm溫度呈顯著的指數性相關(P<0.05)，土壤呼吸各組分與10 cm含水量無顯著相關性(P>0.05)。造成這樣的原因可能是由于不同的時間尺度上，不同生態系統類型條件下，生態系統土壤呼吸對土壤溫度和水分的響應方式是不同的。

綜上所述，短期放牧對農牧交錯帶半干旱草地SRtot和SRh和SRa在生長季的季節動態均呈單峰型變化趨勢，放牧強度下的SRtot和SRh均有所降低；不同放牧強度改變生態系統土壤呼吸的關鍵土壤驅動因素是土壤溫度，土壤總呼吸與異養呼吸呼吸的變化在放牧處理下均與土壤溫度有關，不同放牧強度對10 cm土壤溫度影響顯著，而對0～10 cm土壤含水量的影響不顯著。本實驗對研究農牧交錯帶半干旱草地生態系統土壤呼吸功能具有一定的參考意義，但是，仍需要繼續進行長期和深入的實驗，特別是在響應機理方面的研究，從而更好地解釋農牧交錯帶草地生態系統土壤呼吸對放牧的響應。