3種鹽生植物對鹽漬響應及利用的研究進展

敖雁 吳啟

摘要 海蓬子（S.bigelovii）、堿蓬（S.glauca）和三角葉濱藜（A.triangularis）都為具耐鹽堿等特點的鹽生植物，且對鹽漬土有很好的生物修復功能。為了闡述3種不同類型的鹽生植物對鹽漬響應的生理機制的異同，從評價植物耐鹽性的生長發育、光合特性、色素含量及離子含量和吸收等相關指標出發，綜述了這3種鹽生植物對鹽漬的響應及利用的研究進展，揭示其不同的耐鹽機制，為海水蔬菜開發、推進鹽土農業可持續發展等提供必要的理論依據。

關鍵詞 鹽生植物;耐鹽性;鹽漬響應;利用

中圖分類號 Q945文獻標識碼 A

文章編號 0517-6611（2019）04-0040-06

Abstract S. bigelovii，S. glauca and A. triangularis are halophytes with salt and alkali resistance， and they have a good function to saline soil in bioremediation. In order to elucidate the similarities and differences in physiological mechanisms of three different halophytes in response to salt stress， the index of growth， photosynthetic characteristics， pigment content and ion content or absorption were evaluated. The progress on response and utilization to salinity in three halophytes was reviewed to further reveal the different salttolerance mechanisms and then provide the necessary theoretical basis for the development of seawater vegetables and the sustainable agricultural development of saline soil.

Key words Halophytes;Salt tolerance;Salinity response;Utilization

土壤鹽堿化是影響全球農業生產和生態環境的重要問題，目前鹽堿地約占全球陸地面積的25%，有研究預測2050年全球鹽堿化耕地比例可能達到50%[1-2]。土壤鹽堿化不僅造成資源的破壞、農業生產的巨大損失，還對生物圈和生態環境構成嚴重的威脅，具體可以表現在環境和經濟兩方面。但迄今為止，我國仍有80%左右鹽漬土尚未得到開發利用，土壤鹽漬化已成為限制我國農業生產的最大障礙[3]。

目前國內鹽堿地改良利用方法主要有物理改良、水利改良、化學改良和生物改良。其中生物措施被普遍認為是最有效的改良途徑。生物改良鹽堿地是指在鹽堿地種植耐鹽鹽生植物，把鹽分控制在植物根系土層以下的土壤中以增加土壤有機質含量，達到逐步改善土壤物理化學性質的效果。因此，篩選培育耐鹽堿能力強的鹽生植物，是解決全球土壤鹽堿化的有效途徑[2]。而鹽生植物是指生長在鹽土上的天然植物，目前已成為國內外生產的馴化對象[4]，其不僅能夠有效利用鹽堿地資源，還可以改善和修復鹽堿地土壤質量，因此耐鹽經濟植物的開發和利用顯得日益迫切且前景廣闊[5]。

海蓬子、堿蓬和三角葉濱藜都為一年生藜科草本植物，都是具有耐鹽堿特點的鹽生植物。海蓬子耐鹽極限達5%氯化鈉濃度。歐洲海蓬子一般生長于鹽沼地、鹽湖旁及海灘，在我國遼寧、甘肅、河北、陜西、寧夏、山東、山西、江蘇等省區都有出產。2009年，段代祥[6]就提出海蓬子既能利用海水灌溉，又能修復海水污染，將開發利用沿海灘涂及保護海洋生態系統帶來巨大的生態和經濟價值。鹽地堿蓬是一種典型的鹽堿地指示植物，特別喜歡生長在浙江、江蘇、山東、河北、遼寧等沿海地帶，內陸的黑龍江、新疆、青海、內蒙古等地的湖邊、泡澤邊和鹽堿地上也適合堿蓬的生存[7]。當土壤含鹽量在1%左右且較濕潤時堿蓬生長最為繁茂，在含鹽量高于2%的土壤中仍可生長[8]。鹽地堿蓬有改善土壤孔隙度、容重等物理性質和含水量的功能[9]，在不同類型鹽堿地上種植堿蓬后，土壤的化學性質均得到一定程度的改善。除此之外，堿蓬對改良土壤微生態環境還有著良好的效果，且改良效果與修復年限、土壤質地和含鹽量等密切相關[10]。三角葉濱藜，在鹽度較低的環境對其生長影響不大，可用海水澆灌，輕度的鹽脅迫可以促進其植株的生長和產量的提高[8]，近年來在我國的新疆、青海、寧夏等地均先后引進濱藜，具有很大的發展潛力[11]。原產于美國中西部地區的四翅濱藜（Atriplex canescens），能夠適應干旱、貧瘠的土地，且生長速度快，被大范圍地用于牧場土壤改良和控制水土流失等領域[12]。

在以上3種鹽生植物中，前人關于堿蓬鹽漬響應方面的研究較多，海蓬子次之，而有關濱藜的研究極少。據前人的研究，海蓬子的耐鹽能力強于堿蓬，堿蓬強于三角葉濱藜[5]。因此，筆者選擇抗鹽能力有一定差異的3個不同層次的鹽生植物，從生長發育、光合特性、色素含量、離子含量和吸收等方面分別闡述了這3種鹽生植物對鹽漬響應差異及應用的研究進展。

1 3種鹽生植物對鹽漬的響應

1.1 生長發育

關于海蓬子最適生長鹽度的研究，普遍認為低濃度的氯化鈉脅迫可促進北美海蓬子的生長，但當濃度超過最適生長鹽度時，各項生長指標均顯著下降。有報道認為300 mmol/L NaCl[13-14]、50%濃度左右的海水[15]、50～200 mmol/L NaCl[5，16]、500 mg/L NaCl的制革工業廢水[17]等為其最適生長鹽度?；ㄆ邴}脅迫環境下，10‰ NaCl 濃度較為顯著地促進其生長，40‰ NaCl濃度則顯著地抑制其生長[18]。王茂文等[14]認為NaCl濃度超過300 mmol/L，各項指標與對照相比均顯著下降。關于堿蓬，顧寅鈺等[19]認為100 mmol/L 的NaCl濃度對堿蓬的生長有促進作用。Parida等[20]則認為200 mmol/L NaCl時其相對生長率（RGR）達到最佳值，而在高鹽濃度下受抑制。在水培條件下，郭建榮等[21]發現隨NaCl濃度加大，鹽地堿蓬根系鮮重、干重、根尖數、總長度、表面積、總體積呈先升高后下降趨勢，其中，最大值出現在200 mmol/L NaCl處理下，而600 mmol/L NaCl處理極顯著抑制了鹽地堿蓬根系鮮重、干重及根尖數，同時顯著降低了根系的總長度、表面積及總體積。關于濱藜最適生長鹽度的研究極少，Ungar[22]認為0～1% NaCl 是濱藜的最適生長鹽度，而在高鹽濃度下受抑制。

關于對3種鹽生植物進行比較研究方面，張秋芳[23]發現在200和100 mmol/L NaCl時，堿蓬和濱黎單株鮮重分別達到最大值，且與對照差異顯著;隨鹽處理濃度提高堿蓬和濱黎單株鮮重下降的幅度差別很大，400 mmol/L NaCl條件下堿蓬、濱黎的單株鮮重分別是它們最大值的81.7%和57.3%;2種鹽生植物的無機干重、單株干重均呈現與其單株鮮重相似的變化規律，但變化幅度各不相同。彭益全[5]認為海蓬子、堿蓬和三角葉濱藜生物量在400、100和50 mmol/L NaCl處理下分別達最大值，與對照相比，在最適NaCl處理下的根部和地上部干重，海蓬子分別提高了184%和342%，堿蓬分別提高了104%和61%，三角葉濱藜分別提高了22%和8%。

1.2 光合特性

鹽脅迫下，引起植物葉片光合效率降低的因素主要有氣孔的部分關閉造成的氣孔限制和葉肉細胞光合活性下降造成的非氣孔限制兩類。關于海蓬子的研究，彭益全[5]認為其光合抑制主要來自于氣孔因素，高鹽脅迫下同時還伴隨著非氣孔限制。Parida等[20]認為高鹽濃度使海蓬子光合能力受損主要通過氣孔限制，氣孔導度（Gs）嚴重減少。劉偉成等[18]認為10‰ NaCl處理是花期海蓬子光合特性的最適宜鹽度，海蓬子凈光合速率（Pn）、蒸騰速率（Tr）、氣孔導度（Gs）、胞間CO2濃度（Ci）等均顯著高于其他處理;而NaCl濃度40‰及以上的鹽脅迫下，上述指標值均下降。關于堿蓬，彭益全[5]認為，隨著NaCl濃度的增加，氣孔限制值有所上升，說明堿蓬在高鹽濃度下光合作用的影響主要由氣孔因素引起。王文慧等[24]認為200 mmol/L NaCl是堿蓬生長的最適宜鹽度，可使Pn升高，Ci升高，Gs升高，葉綠體結構不受影響;而 500 mmol/L NaCl使Ci升高，Pn、Gs降低，葉綠體超微結構受到損壞。高鹽度時堿蓬光合速率降低是由非氣孔因素引起的。關于濱藜，張新華等[25]用0.05%～0.80%NaCl鹽溶液澆注盆栽四翅濱藜的幼苗，幼苗的光合生理指標、相對導電率等變化不大，植株生長正常;用0.8%～1.4% 鹽溶液澆注，盆栽土壤1.4 g/L含鹽量時，幼株生長正常，表明四翅濱藜具有優良的耐鹽特性。

對于3種鹽生植物間進行比較的研究，低濃度鹽處理對3種鹽生植物的光合速率均有促進作用，高濃度鹽脅迫則表現抑制作用。張秋芳[23]認為在100 mmol/L NaCl條件下濱黎的Pn達到最大，在400 mmol/L NaCl條件下，Pn值降低且低于對照。堿蓬在200 mmol/L NaCl濃度下Pn達到最大值[23-24]，但400 mmol/L NaCl濃度下仍高于對照。鹽脅迫對堿蓬葉片的Ci和Gs等影響不明顯，而對濱黎的這些指標有顯著影響，在400 mmol/L NaCl條件下，隨處理時間的延長，濱黎的Pn逐漸下降，Gs、Ci短時間內也明顯下降;而堿蓬的Pn、Gs、Ci下降不明顯[23]。彭益全[5]認為在400、100和50 mmol/L NaCl處理下海蓬子、堿蓬和三角葉濱藜的Pn分別達到最大值，與對照相比，Pn最高分別提高了57%、24%和17%;在不加NaCl處理下，海蓬子和堿蓬葉綠體外膜破損，部分基粒片層結構出現分離，甚至有解體的現象，而三角葉濱藜表現正常，說明缺鹽對海蓬子和堿蓬影響較大，而對兼性鹽生植物影響較小。

1.3 色素含量

劉偉成等[18]認為10‰ NaCl 處理下海蓬子和堿蓬葉綠素（Chl）含量顯著高于其他處理，而高鹽（40‰ NaCl及其以上）脅迫下，Chl含量表現為下降。Parida等[20]認為，雖然在高鹽濃度下海蓬子Chl含量降低，但Chl和類胡蘿卜素（Car）含量仍然相對較高。Santhanakrishnan等[17]認為隨著工業廢水中鹽濃度的增加，海蓬子Chl含量和Car含量等顯著降低。關于堿蓬，在鹽脅迫下，葉綠素a（Chl a）增加，葉綠素b（Chl b）的變化趨勢與之相反，Chl a+b含量無顯著變化。在200 mmol/L NaCl時，Chl a/b為對照的171.1%;400 mmol/L NaCl時，Chl a/b為對照的136.2%[23]。苗莉云等[26]認為NaCl脅迫導致堿蓬Chl a、Chl b和Chl總量的減少;而隨鹽濃度的增大，Chl a含量先升高后降低，Chl b含量先降低后升高[24]。關于濱藜，張新華等[25]用0.05%～080%NaCl鹽溶液澆灌盆栽四翅濱藜的幼苗，幼苗的Chl含量等變化不大，植株生長正常。

在3種鹽生植物的比較研究方面，彭益全[5]認為在50 mmol/L NaCl處理下，海蓬子和堿蓬Chl和Car含量與對照相比有少量的增加，而三角葉濱藜Chl和Car的含量無明顯下降，隨著鹽處理濃度的逐步增大，這兩類色素在3種鹽生植物中的含量均逐步下降。

1.4 離子含量和吸收

對歐洲海蓬子的生長而言，Lv等[27]認為Na+比K+和Cl-更為重要。Parida等[20]認為，隨著海蓬子幼苗含鹽量的增加，Na+積累量增加，鉀和鈣離子同時下降。劉偉成等[18]認為，在40‰及其以上NaCl脅迫下，海蓬子莖K+含量顯著下降，而莖Cl-、Na+、Na+ /K+等含量顯著上升。關于堿蓬，Mori等[28]認為植株體內鉀積累量大于鈉積累量，表明鹽地堿蓬在吸收大量Na的同時能夠有效吸收K。研究發現，對堿蓬屬植物而言，隨著NaCl濃度的升高Na+、Cl-含量增大，K+、Ca2+ 和Mg2+ 有下降趨勢[29]。彭益全[5]的結果與之有類似趨勢，不過在高于600 mmol/L NaCl處理下，各處理間離子差異相對較小;隨著NaCl濃度的升高堿蓬根、莖和葉片中K+/Na+和Ca2+/Na+均表現下降趨勢。在鹽漬條件下，堿蓬體內積累大量 Na+和Cl-，葉內最高Na+濃度可達3.3%[30]。Kong等[31]認為堿蓬在植株最大時（即收獲為綠葉蔬菜7 d前）鈉吸收率達到最高水平，植株的大小比每周的鹽馴化程度更大程度地影響鈉吸收率。相關研究表明，堿蓬可以在堿化度（ESP）10.75%、pH 9.83的土壤上形成優勢分布[32]。關于濱藜在鹽脅迫下的離子含量的變化，具體表現為隨著鹽脅迫強度增大，三角葉濱藜根系對K+的總吸收量減少、對Na+的總吸收量增加，但對Na+和K+的相對吸收量表現卻與總吸收量相反[33]。

在比較研究方面，海蓬子、堿蓬和三角葉濱藜3種植物各器官中Cl-和Na+隨鹽濃度的升高而有上升趨勢，而K+、Ca2+ 和Mg2+ 則與之相反[5，23]。鹽地堿蓬葉片內Na+含量隨土壤中含鹽量的增長而升高，其他離子有少許下降或變化不明顯，而鹽地堿蓬莖中的離子含量隨土壤含鹽量變化差異不顯著;植株中不同器官內含鹽量為葉>莖，各離子含量 Mg>Ca、Na>K[8]。3種植物根中Na+含量最大值分別為海蓬子2.15 mmol/g、堿蓬1.50 mmol/g、三角葉濱藜0.94 mmol/g，同樣的，在3種植物莖中，Na+含量分別為9.45、5.42和2.41 mmol/g;隨著鹽濃度的增加，Ca2+、K+和Mg2+ 在3種海水蔬菜中減小幅度也有顯著差別[5]。以Ca2+為例，3種植物莖中的含量最低值與對照相比，海蓬子下降88%，堿蓬下降77%，三角葉濱藜下降61%[5]。鹽生植物在不同的環境里表現也存在差異，祁通等[34]認為在北疆環境海蓬子和鹽地堿蓬吸鹽能力均強于南疆環境，而海蓬子吸鹽能力則強于鹽地堿蓬。

2 3種鹽生植物的應用研究進展

近年來，一些研究者已經充分認識到3種鹽生植物的生態學和經濟學意義，并將其利用于土壤的修復和改良、解決工業污染引起的環境問題、利用耐鹽基因改良現有的作物品種以適應鹽漬土上生長等方面。

2.1 鹽生植物對土壤的修復和改良

耐鹽植物能增加地表覆蓋，減少水分蒸發，而且植物的蒸騰作用能夠降低地下水位，阻止鹽分上升，抑制土壤返鹽;此外植物根系可改善土壤物理性質，根系分泌的植物殘體和有機酸經微生物分解形成的有機酸能中和土壤堿性。植物的根、莖和葉返回土壤后又能改善土壤結構，增加有機質，提高肥力[35-36]。例如種植鹽地堿蓬能夠降低土壤容量，增加土壤空隙而增加土壤的通透性，有利于養分轉化，增強土壤肥力，為土壤微生物和作物根系提供呼吸條件，改良土壤結構。鹽地堿蓬還能夠降低土壤中重金屬鎘含量，有利于自然生態環境的恢復，而且成本低，來源廣，不會造成二次污染[37]。海篷子是迄今報道過的最耐鹽植物，基于其對鹽的吸取和富集的超強能力，已被廣泛用于鹽堿地改良[34]。而Rumbough等[38]研究發現四翅濱藜對地上植物生物量的影響很明顯，它可以對其他牧草起到擋風作用，還可以增加灌木附近的土壤肥力，從而對改良草原荒漠化發揮重要作用。在我國海濱地區引種推廣三角葉濱藜，可以有效利用沿海鹽土資源，改善土壤環境，降低其鹽分含量[39]，而各種養分含量有明顯提高[40]。因此，三角葉濱藜的研究和開發利用有較好的經濟效益和生態效益[41-42] 。

2.2 解決工業污染等環境問題

研究發現，堿蓬和海蓬子都能以其自身的喜鹽特性抵抗高鹽堿環境，累積吸收重金屬，有效降解石油烴類污染物，能較大程度地改善水體富營養化狀況，是修復鹽堿濱海濕地污染環境的良好選擇[43]。Kannan等[44]認為海蓬子可用于吸收制革廢水排放地NaCl的積累，從而有助于解決皮革行業產生的總溶解性固體（Total dissolved solids，TDS）問題。由于鹽地堿蓬耐鹽相關一系列的耐鹽基因SsNHX1、SsHKT1、SsAPX、SsCAT1、SsP5CS和SsBADH已被克隆和功能驗證，堿蓬也常常被用于從鹽漬中土去除鹽和重金屬，從而恢復被鹽漬化和污染的土地[45]。工業污染中一個重要的影響因子是重金屬鎘（Cd）超標，而濱藜作為一種高耐鹽鹽生植物，其在耐鹽的條件下對于重金屬Cd的修復作用同樣也備受關注。楊亞洲[46]認為，鹽生植物濱藜對于Cd的解毒作用主要取決于其根系細胞壁對Cd的吸附能力，且不同器官細胞壁的固定能力也不盡相同。深入研究顯示，濱藜對Cd的解毒能力還與Cd2+自由離子及其他Cd形態（CdCl+、CdCl2、CdSO4）的吸收有關。

2.3 利用耐鹽基因改良現有的作物品種，以適應鹽漬土上生長

利用耐鹽基因改良現有的作物品種已經成為育種家們培育耐鹽植物品種的一個有效手段。例如目前已將從海蓬子中克隆出的SbDnaJ-like、SbASR-1、SbpAPX、SbSOS1、SbMAPKK、SbNHX1和SbSO1等基因導入煙草或水稻，能顯著提高轉基因植株對鹽分的吸收。國內外學者已經從堿蓬中克隆出 INPS、P5CS、BADH、CMO、NHX1、TypA1、CAX1、sAPX等耐鹽相關基因，并成功導入擬南芥、水稻和番茄等植物，顯著提高了這些轉基因植株的耐鹽能力[43，47]。而有關濱藜的遺傳轉化研究卻鮮有報道，目前發現將濱藜中的甜菜堿醛脫氫酶家族基因（BADHs）克隆并轉化甘藍型油菜和玉米中后能顯著提高植株的耐鹽性[48-49]。這些基于分子水平的研究，將鹽生植物的耐鹽性基因導入其他非耐鹽性經濟作物上，能使作物的適應性更強，使高鹽堿土地變廢為寶，有效地擴大耕種面積，經濟效益顯著[43]。

3 3種鹽生植物耐鹽差異及機理研究

3.1 3種鹽生植物耐鹽性差異比較

研究者普遍認為，低NaCl濃度的脅迫可促進3種鹽生植物的生長發育、光合特性、色素含量、離子含量和吸收，但當濃度超過最適生長鹽度時，各項生長指標均顯著下降。在生長發育方面，300～400、100～200和50～100 mmol/L的NaCl濃度分別是海蓬子、堿蓬和濱藜的最適生長鹽度。在光合特性方面，普遍認為高鹽濃度使海蓬子光合能力受損主要通過氣孔限制[5，20]，而王文慧等[24]認為高鹽度時堿蓬光合速率降低是由非氣孔因素引起的。在400、100～200和50～100 mmol/L NaCl處理下海蓬子、堿蓬和三角葉濱藜的Pn分別達到最大值[5，23-24]。在色素含量方面，低鹽處理下，海蓬子和堿蓬Chl和Car含量高于其他處理，而濱藜的Chl和Car含量變化不大，隨著鹽處理濃度的逐步增大，這兩類色素在3種鹽生植物中的含量均逐步下降。在離子含量和吸收方面，海蓬子、堿蓬和三角葉濱藜3種植物各器官中Cl-和Na+隨鹽濃度的升高而有上升趨勢，而K+、Ca2+ 和Mg2+ 則與之相反，不同的植物器官中表現程度不同。通過綜合比較，彭益全[5]認為在對NaCl的依賴程度和耐鹽能力上，海蓬子>堿蓬>三角葉濱藜;對鹽的敏感性上，三角葉濱藜>堿蓬>海蓬子;吸收和富集Na+ 的能力上，海蓬子>堿蓬>三角葉濱藜。

3.2 3種鹽生植物耐鹽差異的機理研究

不同研究者對3種鹽生植物鹽漬響應的研究角度大體相似，但研究結果不盡相同。盡管3種植物都具有耐鹽堿的特點，但耐鹽的具體表現程度和耐鹽機制卻不盡相同。德國生態學家將鹽生植物分成3類，即泌鹽鹽生植物、真鹽生植物和假鹽生植物。

中亞濱黎為向外泌鹽的泌鹽植物，主要是通過根系吸收鹽分，經莖運輸至葉，再由葉片中的鹽腺分泌出體外，葉片中離子含量變化較小。目前已克隆的抗鹽基因多參與植物體內滲透調節、信號轉導和離子調節等過程[50]。而在鹽脅迫條件下，研究發現濱藜體內甜菜堿醛脫氫酶（BADH）基因催化甜菜堿醛生成甜菜堿，且甜菜堿的積累量隨著鹽脅迫強度的增加呈現遞增趨勢。因此作為植物體內滲透調節的重要參與者，BADH基因功能明確，一直以來受到研究者們的青睞。

鹽地堿蓬多為葉肉質化的真鹽生植物，主要通過根吸收鹽分，并在葉子中貯存，隨著鹽度的增高，葉片強烈肉質化，調節離子平衡[8]。除此之外，堿蓬的耐鹽堿生理生化響應主要涉及滲透脅迫、能量代謝、氧化應激等過程[43]。Askari等[51]通過分析鹽脅迫后堿蓬葉片的差異蛋白組數據后發現，肌動結合蛋白Profilin 可能與葉片的肉質化程度有關。另外，水孔通道蛋白（AQPs）也可能參與調控葉片肉質化的過程。AQPs蛋白的大量表達可以增加細胞膜的通透性，介導堿蓬根系吸水，從而在形態上最終呈現出細胞膨脹，葉片肉質化程度增加。而關于鹽脅迫下堿蓬葉片肉質化的具體分子機制，仍有待日后進一步發掘[52]。鹽分脅迫能造成植物體內離子紊亂，導致細胞內Na+和Cl-的平衡遭到破壞。研究者通過對鹽地堿蓬和海濱堿蓬等不同品種在受到鹽脅迫后體內Na+定位試驗后發現，大部分的Na+被隔離在液泡中，以維持細胞內正常的離子平衡;同時檢測到3種常見的液泡膜上Na+轉運蛋白在鹽分處理后活性均受到明顯誘導，表明三者在調節細胞體內離子平衡方面發揮著重要的作用[53-55]。作為植物耐鹽的一項最基本的特征，滲透調節能力無疑也是人們研究的熱點。與濱藜耐鹽性相似，編碼甜菜堿的生物合成前體膽堿單加氧酶（CMO）和甜菜堿醛脫氫酶（BADH）的基因在鹽脅迫下的鹽地堿蓬中表達量受到顯著誘導[56]。此外，研究表明一些常見的滲透調節物質如有機酸、可溶性糖類等也在堿蓬響應鹽分脅迫的過程中起著重要作用[57]。同樣，物質和能量的代謝過程也是植物抵御環境逆境必不可少的環節。金杭霞等[58]研究發現，參與堿蓬體內能量代謝的磷酸乙醇胺甲基轉移酶（Phosphoethanolamine N-methyltransferase）編碼基因PEAMT在植物抗逆方面發揮重要作用，進一步研究證實，PEAMT基因的表達易受鹽脅迫和脫落酸（ABA）誘導，特別是在葉片中表達較高，暗示著PEAMT基因可能是參與堿蓬耐鹽反應的有效耐逆基因，而ABA可以作為一種信號分子來參與這個過程。鹽脅迫下，植物體內包括光合作用和呼吸作用等在內的多條代謝途徑會在細胞內積累過量的活性氧類物質（reactive oxygen species，ROS），包括氧離子、過氧化物和含氧自由基等。通常的抗氧化系統可以分為酶促系統和非酶促系統兩大類，前者包括超氧化物歧化酶（SOD）、過氧化氫酶（CAT）和過氧化物還原酶（PrxR）等;后者主要有抗壞血酸和谷胱甘肽等。如在鹽地堿蓬和海濱堿蓬中鹽分處理后，SOD和CAT活性均受到明顯增強，且增強程度隨著鹽分濃度的增加呈現遞增趨勢[59-60]。同時，在受到鹽處理后，通過對鹽地堿蓬的蛋白組研究發現，葉片谷胱甘肽氧化物酶（GPX）的活性明顯增加，與此同時葉片GPX蛋白表達明顯上調[51]。當然除了上述傳統的抗氧化途徑之外，Wang等[61]在鹽地堿蓬中發現了清除ROS的新成員葉綠體特異基因SsTypA1，其負責編碼TypA/BipA 型GTP 酶，明顯受到鹽脅迫的誘導并且主要在葉和莖的表皮處大量表達;深入分析發現，隨著GTP酶活的顯著增加，H2O2含量呈現下降趨勢;將SsTypA1基因轉入煙草后植株對鹽分的耐受性明顯增強，并且伴隨著H2O2含量的下降。

海蓬子屬莖肉質化的真鹽生植物，在較高鹽度下，海蓬子的莖肉質化更明顯[5]。鹽處理下海蓬子主要將Cl-和Na+積累到地上部，貯存在液泡中[62]。除此之外，隨著NaCl濃度的增大，海蓬子地上部的Na+/K+ 增大，滲透調節能力強，葉綠體結構不容易受損害，因此海蓬子具有較強的抗鹽性[63]。北美海蓬子作為典型的一年生稀鹽鹽生植物，在濱海鹽堿地的開發中發揮著重要作用，其對鹽分的適應性主要表現在：植株不同株型對于鹽分環境的適應，如增強避鹽效果的葉的肉質化;細胞水平內滲透調節的機制以及活性氧清除機制等。葉片肉質化是海蓬子適應干旱和鹽漬環境的主要方式之一，其主要作用是儲存必要的水分，保證葉片完成光合作用等正常的生理生化過程。一般而言，隨著外界NaCl濃度的升高，葉片肉質化程度也逐漸加深[64]。研究發現，過量的Na+和Cl-可能會誘導ATP的合成，從而引起薄壁組織細胞的增殖與分裂，最終導致原生質體的膨脹[65]。葉妙水[66]利用RT-PCR的方法從海蓬子克隆出2 591 bp Na+/H+逆向運輸蛋白基因（NP）cDNA序列并構建到植物表達載體pVKH-35S-pA上，通過農桿菌介導將基因轉入到模式植物擬南芥中，發現轉基因植株肉質化程度明顯提高，耐鹽能力也得到了顯著增強。在鹽脅迫的條件下，由于植物細胞內外滲透壓的不平衡，細胞常常表現失水的狀態。因此為了緩解鹽脅迫所引起的滲透紊亂，海蓬子體內會分泌一些無機離子和可溶性物質等滲透調節物質。無機離子主要有K+、Na+、Ca2+以及Cl-等，高媛媛等[67]利用RACE技術從海蓬子中獲得了高親和鉀離子轉運體SbHKT1，并通過生物信息學推測SbHKT1蛋白為跨膜運輸蛋白，結果顯示，在高鹽低鉀的條件下，根和莖中表達量明顯升高，HKT1基因的發掘有助于鉀離子通道蛋白的研究，對于調節海蓬子體內Na+/K+平衡的功能具有重要的指導意義。除此之外，脯氨酸、甜菜堿、多元醇等可溶性物質也能降低細胞內水勢，保證鹽脅迫條件下植物的正常生長。研究者將編碼海蓬子甜菜堿合成過程中一個重要的限速酶膽堿單加氧酶（choline monooxygenase，CMO）的基因轉入煙草后發現，植株體內SOD、CAT及脯氨酸（proline，PRO）含量明顯高于非轉基因株系，表明cmo基因的轉化提高了煙草的耐鹽性[68]。與鹽地堿蓬相類似，在鹽分逆境的脅迫下海蓬子體內活性氧清除機制也是其具有高耐鹽性的重要原因之一。Han等[69]從海蓬子中分離鑒定出八氫番茄紅素合成酶基因（PSY）并成功轉入模式作物擬南芥中，與野生型相比轉基因株系具有較高的 SOD 和POD活性，較低的H2O2和丙二醛（MDA）含量，表明PSY基因可以通過提高抗氧化能力來增強植株耐受性。當然，海蓬子屬不同亞種之間的具體耐鹽機制也存在差異，Aghaleh等[70]比較了S.persica和S.europaea 2個亞種在不同濃度鹽分脅迫下SOD、CAT、MDA以及GPX等活性清除劑的含量，結果顯示，S.persica因具有較強的抗氧化酶活性而表現出更強的耐鹽性。

4 展望

盡管研究者明確了3種鹽生植物的耐鹽差異并從生理生化方面解釋了不同鹽生植物的耐鹽性機理，但目前對這些鹽生植物耐鹽性的分子機制仍需要進一步探究。每一種鹽生植物可能都有幾種不同的耐鹽機制，哪一種或者哪幾種在起關鍵作用？其次，由于我國鹽堿土的面積大，且很多未得到開發和利用，因此需要進一步構建或篩選出更多高效且安全的修復和改良鹽堿地的鹽生植物，并建立相應的種子庫及有關快速培育與繁殖技術體系。最后，需要對土壤等自然條件進行科學的栽培管理，對3種鹽生植物生物修復和改良的實施及有關技術進行規范與示范，從而大幅度地實現鹽堿土的利用，提高農業生產的產量[10]。

海蓬子、堿蓬和三角葉濱藜雖然都具有耐鹽堿的特點，但具體表現上卻存在差異，在前人研究結果的基礎上，可以根據三者在鹽漬響應上存在的差異和對鹽度的要求加以合理種植和利用，最大限度地發揮3種鹽生植物的利用效率。同時有必要進一步研究它們抗鹽的生理及分子機制，從而揭示3種鹽生植物不同抗鹽基因的差異，以期獲得更多的抗鹽品種的轉基因材料，豐富我國鹽堿地植物種質資源和進一步推進我國生態環境發展做出貢獻。

參考文獻

[1] WANG W X，VINOCUR B，ALTMAN A.Plant responses to drought，salinity and extreme temperatures：Towards genetic engineering for stress tolerance[J].Planta，2003，218（1）：1-14.

[2] 韓東洺，張喜洋，龐秋穎，等.萌芽菊芋塊莖對鹽堿土壤脅迫的生理響應[J].生態學報，2017，37（4）：1244-1251.

[3] 彭斌，許偉，邵榮，等.鹽脅迫對不同生境種源鹽地堿蓬幼苗生長、光合色素及滲透調節物質的影響[J].海洋湖沼通報，2017（1）：63-72.

[4] 趙可夫.鹽生植物[J].植物學通報，1997，14（4）：1-12.

[5] 彭益全.鹽處理下三種海水蔬菜對氮磷營養鹽的生理響應及其品質變化特征研究[D].南京：南京農業大學，2013.

[6] 段代祥.海蓬子抗鹽性研究進展[J].安徽農業科學，2009，37（23）：10982-10983.

[7] 張達，孫旭東，陳彥民，等.堿蓬的經濟價值與堿土種植[J].農場經濟管理，2016（11）：32-33.

[8] 李偉強，劉小京，趙可夫，等.NaCl脅迫下3種鹽生植物生長發育及離子在不同器官分布特性研究[J].中國生態農業學報，2006，14（2）：49-52.

[9] 鄒桂梅，蘇德榮，黃明勇，等.人工種植鹽地堿蓬改良吹填土的試驗研究[J].草業科學，2010，27（4）：51-56.

[10] 李超峰，葛寶明，姜森顥，等.堿蓬對鹽堿及污染土壤生物修復的研究進展[J].土壤通報，2014，45（4）：1014-1019.

[11] 王宇超.三種木本濱藜植物抗逆生理特性研究[D].楊凌：西北農林科技大學，2007.

[12] DAYTON W A.Range plant handbook[M].Washington：Forest Service，US Gov Printing Office，1937.

[13] 王麗燕.畢氏海蓬子耐鹽基礎生理的研究[D].濟南：山東師范大學，2003.

[14] 王茂文，洪立洲，劉沖，等.NaCl脅迫對北美海蓬子生長和品質的影響[J].江西農業學報，2010，22（3）：72-74.

[15] 周泉澄，華春，張玉飛，等.海水對畢氏海蓬子（Salicornia bigelovii Torr.）種子萌發及幼苗生長的影響[J].南京曉莊學院學報，2006，11（6）：48-52.

[16] OHORI T，FUJIYAMA H.Water deficit and abscisic acid production of Salicornia bigelovii under salinity stress[J].Soil science and plant nutrition，2011，57（4）：566-572.

[17] SANTHANAKRISHNAN D，PERUMAL R K，KANTH S V，et al.Studies on the physiological and biochemical characteristics of Salicornia brachiata：Influence of saline stress due to soaking wastewater of tannery[J].Desalination and water treatment，2014，52（31/32/33）：6022-6029.

[18] 劉偉成，鄭春芳，陳琛，等.花期海蓬子對鹽脅迫的生理響應[J].生態學報，2013，33（17）：5184-5193.

[19] 顧寅鈺，衣葵花，肖連明，等.鹽地堿蓬生理特性及栽培研究進展[J].現代農業科技，2016（24）：75-76，79.

[20] PARIDA A K，HARI KISHORE C M，JHA B.Growth，ion homeostasis，photosynthesis and photosystem II efficiency of an obligate halophyte，Salicornia brachiata，under increasing salinity[J].Plant biology，2010，13（1）：224-232.

[21] 郭建榮，鄭聰聰，李艷迪，等.NaCl處理對真鹽生植物鹽地堿蓬根系特征及活力的影響[J].植物生理學報，2017，53（1）：63-70.

[22] UNGAR I A.Proceedingssymposium on the biology of Atriplex and related chenopods[M].Minnesota：Minnesota University Press，1983.

[23] 張秋芳.鹽脅迫對鹽生植物葉片SOD及光合特性的效應[D].濟南：山東師范大學，2002.

[24] 王文慧，張全星，劉婧，等.鹽處理對堿蓬生長及葉綠體超微結構的影響[J].安徽農業科學，2013，41（23）：9531-9533.

[25] 張新華，郭勝安，周全良.四翅濱藜耐鹽性試驗[J].寧夏農林科技，2005（5）：3-4.

[26] 苗莉云，張鵬.NaCl和Na2SO4脅迫對鹽地堿蓬幼苗生理特征的影響[J].北方園藝，2013（3）：67-70.

[27] LV S L，NIE L L，FAN P X，et al.Sodium plays a more important role than potassium and chloride in growth of Salicornia europaea[J].Acta physiologiae plantarum，2012，34（2）：503-513.

[28] MORI S，SUZUKI K，ODA R，et al.Characteristics of Na+ and K+ absorption in Suaeda salsa（L.）Pall.[J].Soil science and plant nutrition，2011，57（3）：377-386.

[29] AJMAL KHAN M，UNGAR I A，SHOWALTER A M.The effect of salinity on the growth，water status，andion content of a leaf succulent perennial halophyte，Suaeda fruticosa（L.）Forssk[J].Journal of arid environments，2000，45（1）：73-84.

[30] 李艷萍，卓微偉，王寧.鹽地堿蓬耐鹽菌研究應用進展[J].食品研究與開發，2015，36（24）：188-190.

[31] KONG Y，ZHENG Y.Variation of sodium uptake rate in Suaeda glauca（Bunge）and its relation to plant size and salt acclimation[J].Canadian journal of plant science，2017，97（3）：466-473.

[32] 胡文杰，李躍進，劉洪波，等.土默川平原土壤鹽漬化與鹽生植物分布及鹽分離子特征的研究[J].干旱區資源與環境，2012，26（4）：127-131.

[33] 鄒日，柏新富，朱建軍.鹽脅迫對三角葉濱藜根選擇透性和反射系數的影響[J].應用生態學報，2010，21（9）：2223-2227.

[34] 祁通，孫陽訊，黃建，等.兩種鹽生植物在南北疆地區的適生性及吸鹽能力[J].中國土壤與肥料，2017（1）：144-148.

[35] 王素平，郭世榮，李璟，等.鹽脅迫對黃瓜幼苗根系生長和水分利用的影響[J].應用生態學報，2006，17（10）：1883-1888.

[36] 張振華，嚴少華，胡永紅.覆蓋對濱海鹽化土水鹽運動和大麥產量影響的研究[J].土壤通報，1996，27（3）：136-138.

[37] 周嘉倩，魏月，苑寧，等.我國鹽地堿蓬的研究現狀及展望[J].農產品加工，2017（15）：61-64，67.

[38] RUMBAUGH M D，JOHNSON D，VAN EPPS G A.Forage yield and quality in a Great Basin shrub grass and legume Pasture experiment[J].Journal of range management，1982，35（5）：604-609.

[39] 卜慶梅，柏新富，朱建軍，等.鹽脅迫條件下三角濱藜葉片中鹽分的積累與分配[J].應用與環境生物學報，2007，13（2）：192-195.

[40] 王凱，尹金來，周春霖，等.耐鹽蔬菜三角葉濱藜的引種和栽培研究[J].江蘇農業科學，2001（4）：57-59.

[41] 柏新富，朱建軍，張萍，等.不同光照強度下三角葉濱藜光合作用對鹽激脅迫的響應[J].西北植物學報，2008，28（9）：1823-1829.

[42] 王艷華，王愛云，柏新富.鹽脅迫對三角濱藜種子萌發和幼苗生長的影響[J].煙臺師范學院學報（自然科學版），2005，21（4）：290-292.

[43] 楊佳，李錫成，王趁義，等.利用海蓬子和堿蓬修復濱海濕地污染研究進展[J].濕地科學，2015，13（4）：518-522.

[44] KANNAN P R，SWARNA V K，CHSANDRASEKARAN B，et al.Phytoremediation of tanery waste water treated lands：Part 1：Accumulation of Na+ and Cl- in Salicornia brachiata[J].Journal of the society of leather technologists and chemists，2009，93（6）：233-239.

[45] SONG J，WANG B S.Using euhalophytes to understand salt tolerance and to develop saline agriculture：Suaeda salsa as a promising model[J].Annals of botany，2015，115（3）：541-553.

[46] 楊亞洲.堿蓬和濱藜對鎘吸收分配及其模型擬合研究[D].南京：南京農業大學，2015.

[47] 張大棟，周春霖，任麗娟，等.海蓬子DnaJ-like基因片段的表達和生物信息學分析[J].江蘇農業學報，2006，22（3）：222-224.

[48] 何曉蘭.三角葉濱藜甜菜堿醛脫氫酶（BADH）基因的克隆[D].南京：南京農業大學，2003.

[49] 朱仲佳，曾興，劉勵蔚，等.轉異苞濱藜BADH基因玉米高世代株系苗期外源基因表達及耐鹽性功能分析[J].玉米科學，2016，24（3）：36-41.

[50] 化燁，才華，柏錫，等.植物耐鹽基因工程研究進展[J].東北農業大學學報，2010，41（10）：150-156.

[51] ASKARI H，EDQVIST J，HAJHEIDARI M，et al.Effects of salinity levels on proteome of Suaeda aegyptiaca leaves[J].Proteomics，2010，6（8）：2542-2554.

[52] QI C H，MIN C，JIE S，et al.Increase in aquaporin activity is involved in leaf succulence of the euhalophyte Suaeda salsa， under salinity[J].Plant science，2009，176（2）：200-205.

[53] WANG B S，LTTGE U，RATAJCZA R.Effects of salt treatment and osmotic stress on VATPase and VPPase in leaves of the halophyte Suaeda salsa[J].Journal of experimental botany，2001，52（365）：2355-2365.

[54] QIU N W，CHEN M，GUO J R，et al.Coordinate upregulation of VH+ATPase and vacuolar Na+/H+ antiporter as a response to NaCl treatment in a C3 halophyte Suaeda salsa[J].Plant science，2007，172（6）：1218-1225.

[55] 李平華，王增蘭，張慧，等.鹽地堿蓬葉片液泡膜H+-ATPase B亞基的克隆及鹽脅迫下表達分析[J].植物學報，2004，46（1）：93-99.

[56] WU H F，LIU X L，YOU L P，et al.Effects of salinity on metabolic profiles，gene expressions，and antioxidant enzymes in halophyte Suaeda salsa[J].Journal of plant growth regulation，2012，31（3）：332-341.

[57] YANG C W，SHI D C，WANG D L.Comparative effects of salt and alkali stresses on growth，osmotic adjustment and ionic balance of an alkaliresistant halophyte Suaeda glauca（Bge.）[J].Plant growth regulation，2008，56（2）：179-190.

[58] 金杭霞，董德坤，楊清華，等.堿蓬PEAMT基因的克隆及表達分析[J].中國農學通報，2015，31（9）：178-183.

[59] GUAN B，YU J B，WANG X H，et al.Physiological responses of halophyte Suaeda salsa，to water table and salt stresses in coastal wetland of Yellow River Delta[J].Acta hydrochimica et hydrobiologica，2011，39（12）：1029-1035.

[60] MALLIK S，NAYAK M，SAHU B B，et al.Response of antioxidant enzymes to high NaCl concentration in different salttolerant plants[J].Biologia plantarum，2011，55（1）：191-195.

[61] WANG F，ZHONG N Q，GAO P，et al.SsTypA1，a chloroplastspecific TypA/BipAtype GTPase from the halophytic plant Suaeda salsa，plays a role in oxidative stress tolerance[J].Plant cell & environment，2010，31（7）：982-994.

[62] 楊少輝，季靜，王罡.鹽脅迫對植物的影響及植物的抗鹽機理[J].世界科技研究與發展，2006，28（4）：70-76.

[63] 王麗燕，趙可夫.NaCl脅迫對海蓬子（Salicornia bigelovii Torr.）離子區室化、光合作用和生長的影響[J].植物生理與分子生物學學報，2004，30（1）：94-98.

[64] 趙可夫，李法曾.中國鹽生植物[M].北京：科學出版社，1999.

[65] 綦翠華，韓寧，王寶山.不同鹽處理對鹽地堿蓬幼苗肉質化的影響[J].植物學報，2005，22（2）：175-182.

[66] 葉妙水.北美海蓬子耐鹽相關基因的克隆與分析[D].儋州：華南熱帶農業大學，2006.

[67] 高媛媛，張保龍，楊郁文，等.海蓬子中高親和鉀離子轉運體SbHKT1基因的克隆、表達及生物信息學分析[J].基因組學與應用生物學，2010，29（4）：646-652.

[68] 朱天藝，龔一富，劉增美，等.轉北美海蓬子膽堿單加氧酶基因（cmo）煙草的獲得及耐鹽性鑒定[J].農業生物技術學報，2015，23（10）：1310-1317.

[69] HAN H P，LI Y X，ZHOU S F.Overexpression of phytoene synthase gene from Salicornia europaea alters response to reactive oxygen species under salt stress in transgenic Arabidopsis[J].Biotechnology letters，2008，30（8）：1501-1507.

[70] AGHALEH M，NIKNAM V，EBRAHIMZADEH H，et al.Effect of salt stress on physiological and antioxidative responses in two species of Salicornia（S.persica and S.europaea）[J].Acta physiologiae plantarum，2011，33（4）：1261-1270.