夜間人工照明對生物節律的影響

黃大明 朱文迪 劉光 KevinJ.Gaston

摘 要：夜晚使用人工照明，在給人類帶來很多好處的同時，也成為了改變很多生物活動節律的誘因，破壞了生物賴以生存的自然日光周期、季節光周期和月光周期。本文回顧了夜間人工照明影響生物節律的證據。雖然案例比較分散，但是考慮到物種和環境的多樣性，這些影響很有廣度。事實上，推測絕大多數人工夜間照明對生物的影響，是對生物節律的影響。這也支持了夜間人工照明對生態系統的普遍顯著性影響，因此應該重視全球范圍內直接照明和人工白晝的迅速擴張，而且需要采取廣泛的措施緩解危害。

關鍵詞：晝夜節律;照度;光周期;人工白晝;光譜

中圖分類號：Q958 文獻標識碼：A 文章編號：1671-2064（2019）09-0184-07

0 引言

生物學中，節律無處不在。無論是基因表達、新陳代謝、生理活動或者機體運動、攝取營養，繁殖，正常的節律往往對于生物適應和生存起著非常重要作用。自然光周期，通常是生物感知到的最強烈和最可預測的環境波動[47]。因此光周期也是影響生物節律最重要的環境誘因，包括受晝夜節律調節的日常活動（如酶活、氣孔開閉和氣體交換、光合作用、花朵開閉、花香外溢、鳥鳴、覓食、運動、睡眠、暗修復和恢復），也包括依賴晝長或光周期變化的季節性活動（如發芽、爆芽、開花、生長、滯育、冬眠、蛻皮、繁殖、遷徙、衰老）。事實上，日周期、年周期和月光周期的多種組合主導并調節了大多數有機體的生命活動。

人們多次發現人為壓力對生物多樣性的影響，是通過影響生物生活史中的特定階段發生的時間進行的。例如，氣候變化正在導致食物供應與作物繁殖周期錯配，城市化導致了生物種群呈現超前的物候現象[52]。在許多情況下，自然節律的人為影響，源于生物用于節律判斷的環境誘因發生了變化。因此，人工照明對自然光周期的直接影響，對理解人類活動的生態影響至關重要。

夜間人工照明正日益侵蝕并改變自然光周期。人工照明有多種來源，包括路燈、建筑和車輛。從短期脈沖式照明（如過往車輛的前燈）到持續性夜間照明（如路燈），從窄帶發射光譜到寬帶發射光譜，從低發光強度到高發光強度，以及從局部的集中照明到遍布的人工白晝，人工照明呈現出各種各樣的形式。

夜間人工照明的生物影響已有多年的文獻記錄，實驗已明確了它對生物健康和幸福感的深刻影響[45]。近十年來實地研究也發現了很多案例，證明夜間人工照明對個體生理和行為、物種豐盛度和分布、生態相互作用、群落構成以及生態系統功能有影響。這些文章記錄的影響有的是通過現場直接測量，有的是在此前未受人工照明波及的地區引入路燈進行實驗，也有的是模擬路燈發光進行實驗[9，26，45，54，57，92，98]。研究發現這些影響廣泛存在于多種物種中，包括微生物、植物、軟體動物、昆蟲、魚類、兩棲動物、爬行動物、鳥類和哺乳動物[45]。然而，究竟夜間人工照明的生物影響，多大程度上取決于生物節律的改變，還不清楚。

本文探討夜間人工照明對野生生物節律的影響。而不是具體的分子、細胞或者生理機制[5，80，100]。文中采用勒克司為單位描述光照強度。這是一種基于人的明視覺的單位面積光通量的單位，因此不能反映不同光譜對生物影響的相對效果。但是由于其廣泛用于環境測量、人工照明系統的研發和改良，使用勒克斯能夠確保與照度的直接關聯。

1 自然光周期

影響生物節律的自然光周期主要有三種形式：日光周期、季節光周期和月光周期。

1.1 日光周期

地球繞其軸線的自轉將時間劃分成規律的晝夜周期。在白天，來自太陽的入射光強度可達約100，000lx，而晴朗的夜晚星光約為0.001lx、月光約為0.1lx（滿月），總跨度（以勒克司為單位）約六到八個數量級[45]。晝長是日出和日落之間的時間，日出與日落時太陽的中心均在地平線以下，晝長是這段過程的持續時間。白天的光照強度跨越了三個數量級[60]。雖然還有其他定義，一般認為暮曙光是日落或日出中太陽的幾何中心在地平線以下6°的時段（民用暮曙光），也是太陽的幾何中心在地平線以下6°和12°之間的時段（航海暮曙光），或是太陽的幾何中心在地平線以下12°和18°之間的時段（天文暮曙光）。夜晚是暮光和曙光之間，太陽不可見的那段時間。在暮曙光時光照強度的變化速率最大，在黃昏時隨著太陽高度角的減小而減少，在黎明時隨著太陽高度角的增加而增加（圖1）。赤道地區光照強度的變化速率最大，而暮曙光最短;暮曙光隨著緯度的增加（向兩極）而增加（圖2）。

隨著地球自轉速度的減慢，日光周期逐漸增加，變化速率約為0.002秒/世紀[113]。也就是說，如果一個物種的平均壽命五百萬到一千萬年[70]，那么日長從該物種出現到滅絕只增加了約100-200秒，因此日光周期是一個非常可靠的因素。

自然光的光譜也會在一天中變化，特別是在黃昏時。當太陽從地平線以上的低處落到地平線以下時，在無月的夜晚，晴朗的天空會從白色變為微紅，再變為藍色，最后又變回微紅;紅光與遠紅光的比例也會在黃昏時期發生變化[56]。月光的影響有限，直到傍晚的時候，月相和高度才會顯著地影響物體的顏色和亮度[79]。

1.2 季節光周期

地球的軌道運動和地軸相對于太陽的傾斜造成了季節性晝長、光照強度和暮曙光時長的變化，變化情況與緯度相關。雖然在不同的地區，每年的相對黑暗時間都約為4400小時（包括黃昏、月光和星光），但在高緯度地區，這種黑暗卻集中在冬天（圖1），而在低緯度地區全年均勻分布。低緯度地區黃昏時長全年基本保持不變，而中緯度地區全年變化較大（圖2）。

每個圖像代表在英國埃克塞特大學彭林校區氣象站所記錄的全天照度。在黃昏和黎明時段冬季月份的照度水平比夏季月份衰減和增加的更緩慢，日間照度差異也更顯著。

1.3 月光周期

根據月球繞地球的運行軌道（周期29.5天），月球經過地球同一點所需的時間（24.8小時），以及由此反射產生的太陽光（月光）的強度和模式，所以夜間的光環境在不同時間尺度上受太陽光的晝夜和年周期變化的影響（圖3）。與白天太陽光強度變化的數量級類似，夜間月光的光照強度變化幅度也跨越了三個數量級，雖然白天的光照強度明顯高得多[60]。月光強度也受一年中的時間和緯度的影響;相較夏季，冬季月亮位于地平線之上更高的位置，因而夜晚更加明亮[60]。

日光周期、季節光周期和月光周期對地面接收的光照強度的影響受很多因素調控，而這些因素通常是多變且不可預測的，比如當地地形，生境和天氣（特別是云層），另外間歇性的自然光源也有較小程度的影響（如雷擊和火災）[47]。然而，日光周期、季節光周期和月光周期的幅度和頻率很大程度上是可預測的波動。因此在很多情況下，相比于潛在的其它因素（如，溫度、降雨量、資源可用性），這些周期作為生物活動發生的線索更可靠。

一天內的時間用旋轉軸表示，勒克司在徑向軸上用對數值表示。顏色越紅，一年中達到特定勒克斯水平的天數越多。在北緯0°，一年中太陽每天的光照強度沒有變化，暮曙光很短，并且產生時間和持續時間一致。由于月亮的周期為29.5天，月光光照強度變化更大，但全月和新月的光照強度相對一致。隨著緯度的增加，日光和月光達到了最大光照強度，暮曙光的產生時間和持續時間在年周期內變動更大，導致數據范圍更廣。在0.2-0.5lx和20-40lx的兩條帶表明，人工白晝和街道照明可能掩蓋了大部分月光，干擾了黎明開始和黃昏結束的判斷。

2 人工照明對自然光周期的干擾

在夜間環境中引入人工照明，明顯破壞了自然光周期。人工照明有兩種形式。一種是來自光源的直接照度（圖4）。通常發生在極為靠近光源的地方，如10-40lx路燈下地面的照度，在幾米外通常會下降到1lx以下。（正常情況下地面照度要高得多，并且延伸得更遠，例如在體育和港口設施等處的投光照明，以及在一些發展中國家貧困社區中使用的公用燈架）。直接照度可以直接影響生物體所感受到的光，特別是當生物體不能移動或移動性受限時，或能夠在生物體移動的光影中產生空間異質性。來自人造光源的直接照度可以傳播更長距離，特別是在水平面發射時，例如車輛前照燈;一輛普通的家用轎車發出的光可以達到10，000lx，距離50m處達25lx，距離100m時仍超過1lx[8]。由于光源的時空異質性，直接照度的整體范圍很難測定。利用衛星傳感器檢測的數據估計光輻射（可能主要來自向上無屏蔽或屏蔽不良的路燈和反射光輻射）約為全球陸地面積的11%[47]，但是這樣的輻射只是光輻射的一部分，可能會低估地面的直接照度。

自然狀態月空亮度模型（a）與英國普利茅斯市上空觀測到的月空亮度（c）以及城市外的8.6公里處沿海地區（b）的對比。以上數據于2011年10月1日至2012年7月31日使用天空光度計（SQM-DL模型）進行測量[27]。

人工照明的另一種形式是人工白晝，主要是由向上發射的人造光在大氣中被水、塵埃和氣體分子散射造成的。能被積雪放大的地面反射的人造光也是形成人工白晝的原因[39]。人工白晝可以將夜空的背景亮度提高到0.2 -0.5 lx[37，59]，與暮曙光和月光相當并且會阻礙人類對星空的觀測（83%的人口生活在光污染的天空下）[39]。云層反射會顯著地放大城市上空的人工白晝，同時降低更偏遠地區的自然天空亮度[61]。城市人工白晝的放大程度隨著云底的降低而增加，并且在可見光譜的紅光端更加明顯[2]。人工白晝在空間上必然比直接照明延伸范圍更大。特別是有以相對較小角度發射向地平線的光源，人工白晝可以從光源延伸到數百公里之外[67]。據估計，全球約有23%的陸地經歷人工白晝[39]。

一直以來，夜間人工照明的發射光譜和自然光（無論是太陽光還是月光）的發射光譜有很大差異。雖然全球范圍內主流的照明類型因地而異，但是人造光源發射的光通常僅包括非常狹窄的波長范圍，例如低壓鈉燈發出的光（在589.3nm處有一個窄峰）。然而，隨著發光二極管（LED）技術越來越普及，雖然同陽光仍有明顯差異，或就植被受到的光輻射而言，經常發生紅移，發射光的光譜變得更寬（白色LED路燈波長通常在400和700 nm之間，在藍綠區達到峰值）[8，38]。

2.1 日光周期的干擾

雖然具體人工照明變化取決于燈的種類和使用時間，但是人工照明往往在黃昏時開啟，縮短了被照明區域的黑暗時間[97]。因此，夜間人工照明照亮了周邊棲息地，延長了日長，但是光照并不會把夜晚變為白晝。人工照明對自然日長規律的干擾取決于國家或地區的城市照明政策[10]。雖然在一些地區商業、市政和工業用光會隨夜深而關閉（車輛前照燈的影響同樣下降），但是在其他地區，街道照明持續到黎明。最終導致城市地區整個夜晚的天空可變得比滿月時更亮，隨著夜深，夜空因人工光源的關閉而變暗;而附近的農村地區，隨著月亮升起天空會變亮，月亮落下天空會變暗[61]。

由于夜間人工照明條件已知，人們認為估算不能移動的生物，在當地變化的日光周期（以及季節和月光周期）中的感光水平相對容易，當然被遮擋的以及用某種方式保護自己免受光照的生物體除外（如深層植被或地下）。相比之下，會移動的生物個體的感光水平可能更為復雜，特別是考慮到可能的趨光或避光行為。移動生物體感知到的夜間人工照明強度的直接測量方法仍然非常有限，但是利用安裝在動物身上的光記錄儀，研究人員發現，與生活在農村森林的歐亞烏鶇（Turdus merula）相比，受照度的增加的城市和工業區的歐亞烏鶇光照活動時間延長[32]。對于穿梭于路燈下的光斑夜行動物，能感受的光照強度會由三個數量級的自然光強度增加到約五個數量級。對于棲息在路邊的夜行動物，車前燈使它們感受的光照強度將增加到約六個數量級。

2.2 對季節光周期的干擾

因為夜間照明是為了給人類照亮黑夜，所以人工夜間照明通常會隨著季節和緯度變化而變化。夜間有了人工照明，黎明似乎開始得更早，而黃昏結束得更晚，甚至在某些情況下，暮曙光可能充斥整個夜晚。從中緯度到高緯度地區，日長的變化提供了重要的可以預測氣候條件和資源可用性的生物線索。因為低緯度地區日長的變化不顯著，物候學與降雨和溫度變化密切相關，所以與低緯度地區相比，人工照明對高緯度地區的生物物候學的干擾更大。假設路燈照明下日長的變化仍然可以預測，生物體仍然能夠在人工照明區域進行合適的季節性生物活動;然而，這些活動還是會因日長變化的干擾而改變[33，86]。由于一個群落里的不同個體受到的影響不同，多種生物的生活史之間，也可能發生錯配[52]。高緯度地區冬季夜晚更長，意味著人工照明對冬季活動物種適應性的影響，比對那些僅在早春至深秋季節活躍或出現的物種的影響更大，更極端的是，一些本應24小時處于黑暗中的北極定居點也局部出現了光亮。

2.3 對月光周期的干擾

與日光周期和季節光周期的晝長相比，夜間人工照明更容易掩蓋月光周期的環境線索。這可能只是因為月光強度比日光強度要弱得多。實際上，僅僅人工白晝就足以掩蓋自然狀態下月夜天空亮度的季節性變化，讓生物在夜晚接受到了相當于自然條件下滿月時才能感受到的強度光照（圖3）[27]。因此，生物的月光周期在一些受夜間人工照明更直接影響的地區不明顯。另外，人工光源的光譜會干擾生物感知月光影響的暮曙光光譜的能力，而這是如海洋無脊椎動物產卵活動等特定生物活動發生的潛在重要線索[103]。

3 對日常生物活動的影響

對于夜間人工照明對日常（或其它周期）野外生物活動影響的理解大部分仍然停留在表象。也就是說，雖然很多生物活動的節律變化被記錄下來，但是最為重要的驅動這些變化的干擾自然光周期的因素目前尚不清楚。人們一致認為，光照強度是關鍵的驅動因素，也是已知的自然光條件下重要的節律調節因子。然而，考慮到人造光會同時干擾光照強度和光譜，所以應該還有光照強度之外的影響因素。值得注意的是，盡管人們早已熟知哺乳動物的生物鐘受光強度變化的影響，但最近發現光譜變化的影響也很重要[115]。

目前人們在野生生物感知夜間人工照明程度和光譜方面，對劑量-響應關系以及生物節律是如何受光強和光譜的影響的認識也所知甚少。已知的劑量-響應研究通常，只關注實驗條件下，不同人工光源造成的影響，而不是真正的野生生物生存的環境中的特定類型的光源條件[18，30]。

人工照明對日光周期、季節光周期和月光周期的影響很大程度上依賴環境。如在極端條件下，由于溫度的限制，將人工照明引入高緯度冬季全天24小時黑暗地區所造成的影響，并不同于通常在夏季才活躍的生物。雖然在野生生物中還有待探索，夜間人工照明的影響也可能受到生物此前感知光照方式的影響[5]。

3.1 鳥鳴

夜間人工照明對溫帶地區鳥鳴節律的影響一直是人們關注和研究的主題。有證據表明在有夜間人工照明的地區，鳥類清晨和傍晚鳴叫的時間會提前，這對繁殖有影響[25，57，72]。（也有證據表明，在有夜間人工照明下鳥鳴時節也會提前[24]。）由于熱帶地區晝長的季節變化有限，光照強度引發鳥鳴大大減少。事實上，在熱帶的研究并沒有發現夜間人工照明對鳥鳴節律有任何顯著影響[35]。

3.2 覓食

夜間人工照明已被證明可延長一些晝出動物的覓食時間并會減少一些夜行動物的覓食時間[4，14，40，43，62，64，76，81，93，118]。夜間人工照明會改變生物的覓食方式，捕食者可能利用光照捕獲獵物，獵物也可能利用光照躲避追捕[13，19， 36，51，114]。人工照明也可能吸引獵物聚集，反過來又會增加一些捕食者的覓食機會[20，73，99]。然而，不同物種做出反應仍很難預測，即便是同類也會表現出完全不同的行為[88]。

人們對夜間人工照明和覓食的劑量-響應關系還知之甚少，雖然最近有研究表明大山雀（Parus major）的活動與光強度有很密切的聯系，即使光強增加很少，大山雀的夜間活動也會增加[31]。同樣，有少量研究比較了夜間人工照明的不同光譜對覓食的影響，發現影響差異很大[89，101]。

目前還不清楚夜間人工照明對覓食節律的影響與整體捕食率、獵物種群規模是否有因果關系。雖然有一項研究發現其對鱗翅目幼蟲的捕食率沒有影響，但其他研究人員認為，現代廣譜照明技術的廣泛使用可能會導致夜行和晝行動物之間對食物資源的競爭，以及改變主要陸生動物間的物種平衡[28，48，68]。

3.3 晝夜活動

毫無疑問，夜間人工照明與覓食相關，同時夜間人工照明也改變了許多生物的日常活動時間。最明顯的例子可能是，在水生系統中浮游生物的晝夜垂直遷移對細微的自然光照變化非常敏感，因此會受到夜間人工照明的影響[11，74]。考慮到水生系統中這兩種光照的水平，以及浮游生物可能是全球最大的生物質和碳元素同步循環系統，夜間人工照明對浮游生物晝夜活動的干擾可能是所有夜間人工照明影響中最廣泛的[29]。

許多其他生物的晝夜活動也受到避光行為的影響，這表明通過減少和破壞天然黑暗棲息地，人工照明干擾了夜間避光生物獲取生存資源[49]。許多避光生物（如木虱、千足蟲、蜈蚣、環節動物）對分解和營養循環十分重要，人工照明影響它們正常的活動模式可能會導致土壤質量下降。

當然，基于特定光譜在吸引物種上有明顯的效果，所以夜間很多物種會直接（如許多蛾類）或間接（如一些蝙蝠物種會捕食在燈周圍的蛾類）靠近人工光源[65，90，96，109]。包括一些人類疾病的重要載體，如南美錐蟲病的傳染媒介——二分錐蝽（Triatoma dimidiata）。該物種更喜歡出沒于路燈附近的房屋，更易受短波的吸引[78]。

由于人工照明對生物活動有影響，光源在單個建筑以及整體上的分布對物種的分布模式和豐度影響顯著[6，16]。實際上，市區人工光源密布的市區特別明顯，既可能是夜晚生物穿梭的走廊，也可能是夜晚生物穿行的枷鎖。

關于夜間人工照明的強度對生物進化的影響的研究仍然很少[102]。然而有研究顯示，幼蟲時期即在高亮度人工照明地區飼養的衛矛巢蛾（Yponomeuta cagnagella）種群與那些來自天然光照環境的種群相比，趨光行為會顯著減少[1]。這種進化的改變意味著，動物在自然光照條件下有助于生存的一些天性，如趨光性，由于人工照明的危害，在市區的昆蟲群落中已經退化。

3.4 睡眠

人工夜間照明會影響動物的睡眠模式。雖然目前觀察到的這些作用的生理機制（特別是短波長光能夠抑制褪黑激素產生）很大程度上適用于哺乳動物以及其它類型的脊椎動物，但是迄今為止，大多數研究還只是在人類中進行[21，117]。一項針對雌性大山雀（P.major）的實驗表明，在人工夜間照明下，她們往往入睡晚，起床早，睡眠時間較少[82]。睡眠模式的破壞對生物健康有顯著影響，因此探討在廣泛的生物類群中，這些影響的程度是有價值的。