毛竹入侵對森林植物和土壤的影響研究進展

童 冉,周本智,姜麗娜,曹永慧,2,葛曉改,2,楊振亞,2

1 中國林業科學研究院亞熱帶林業研究所,杭州 311400 2 錢江源森林生態系統國家定位觀測研究站,杭州 311400 3 南京林業大學,南京 210000

森林生態系統作為陸地生態系統的主體部分,正在經歷著火災[1]、極端氣候事件[2]、植物入侵[3]等危害。目前,對于植物入侵的研究大都集中于對草本、灌木類植物,而對于喬木類植物入侵研究較少。毛竹(Phyllostachysedulis(Carrière)J.Houzeau)作為重要的筍材兩用經濟樹種,早在20世紀90年代,人們就認識到種植毛竹對農村經濟的巨大貢獻,這也是毛竹在短時間內得到大面積種植的重要原因[4]。為了追求利益最大化,在種植初期,竹農對于毛竹向原有森林擴張持樂觀態度。但隨著時代的發展和進步,廉價勞動力日漸缺乏,導致種植毛竹的這種強集約型經濟模式被逐漸摒棄。在管理強度大幅降低之后,毛竹擴張問題愈發嚴重,而隨著人們對生態環境保護的意識空前加強,越來越多的科技工作者率先認識到毛竹入侵原有森林所帶來的巨大生態效益損失,開始積極開展相關研究工作。

毛竹是亞熱帶地區分布最為廣泛的竹種,其人工林栽培面積正在逐年增加,筍材兩用的特性為林農帶來了極佳的經濟效益。另外,隨之而來的生態效益也逐漸增大,這與毛竹龐大的地下系統能夠很好地起到含蓄水源、固定山地邊坡的作用以及巨大的地上部分生物量又是森林碳匯的重要組成部分有關[5]。與此同時,這種人為導致的毛竹林純化對周邊森林進行入侵而產生的問題愈發明顯,已經嚴重威脅到森林的物種多樣性和生態系統穩定性[6],甚至在日本某些氣候條件適宜的地區,由于極強的繁殖能力和高的光合作用速率等特性成為了外來入侵物種,面積的不斷擴張也給生態系統服務功能造成了影響[7]。本文結合國內外研究進展及初期的階段性研究,歸納和總結了毛竹林純化及外來引種導致的入侵對原有森林產生的負面影響和潛在影響,并結合自然狀態下毛竹擴張策略等從側面進行了補充闡述。

植物和土壤是森林對外來侵害最為敏感的部分,兩者對毛竹入侵的響應能夠體現森林生態系統自身調控的適應能力。結合國內外毛竹入侵森林的相關研究,本文系統地綜述了毛竹入侵森林生態系統的機制,植物生存能力、物種多樣性、植被碳儲量,以及土壤理化性質,土壤微生物群落結構和功能等對毛竹入侵響應與適應性的研究結果,在此基礎上指出當前研究存在的問題,并提出未來的研究展望。這將有助于理解森林植物、土壤與入侵植物的相互關系以及植物、土壤對植物入侵的響應與適應對策,對系統了解植物入侵,預測周邊環境對植物入侵的響應與適應具有一定的意義。

1 毛竹入侵森林的機制研究

在易于受到人為干擾的半自然森林發生植物入侵的可能性很大,這與半自然森林結構與功能不夠完整有關,而大量研究表明植物入侵與物種本身的特性也有很大關系[8-9]。毛竹地下根狀莖竹鞭極強的繁衍和空間拓展能力是其入侵周邊森林的先決條件,有利于毛竹純林在與針葉林、闊葉林、針闊混合林競爭中取得優勢。Okutomi等[10]總結了闊葉林完全被毛竹純林的過程,發現旺盛的根狀莖入侵是最先開始的。毛竹在入侵過程中根系具有形態可塑性,即通過增加特殊根長、減少側根節間長度,已達到向周圍森林擴展的目的[11]。竹筍的伸長在很大程度上不受光環境的影響,這表明筍的伸長很可能依賴于無性系根系的碳水化合物的供給,新梢無性系對樹蔭的耐受性是其入侵完整林分的關鍵因素[12]。幼齡竹稈能夠穿透林分樹冠迅速形成新的樹冠,產生強烈的遮光效應[10]。毛竹莖干快速生長的特性使其對碳水化合物的需求量極大[13-14],間接使入侵林木逐漸失去賴以生存的水、光條件,從而形成了竹進林退的局面。白尚斌等[15]用毛竹莖葉、根和凋落物等浸取液處理苦櫧、青岡種子進行種子萌發效應的測定,發現高濃度浸提液對兩樹種發芽速度有顯著的延緩作用,對苦櫧根系活力有顯著的抑制作用,說明毛竹具有潛在的化感作用,可能有利于其入侵周邊森林,從而危害周邊森林環境。改變土壤元素礦化進程也可能是毛竹成功入侵的重要策略[16]。

毛竹在入侵森林的同時,自身也進化出新的適應策略,以更好的應對外界不斷變化的環境條件。劉希珍等[17]在對毛竹入侵闊葉林過程中葉功能性狀特性的研究發現,葉表面積與葉干物質含量之間呈顯著負相關關系,N與P呈顯著正相關關系,Liu等[18]對毛竹入侵杉木林進行了研究,發現N和P的含量隨著毛竹比例的增加呈現相同的變化趨勢。另外,兩者都認為毛竹年齡是影響葉功能性狀采取不同適應策略的關鍵因素[17-18]。毛竹根系在入侵森林過程中同樣也作出了積極的適應,劉駿等[19]對毛竹向常綠闊葉林擴張過程中細根策略的研究發現,毛竹在與闊葉樹競爭的過程中,細根分布趨向于上層土壤,且比根長顯著增加,通過這種廣布、精確的細根競爭策略實現資源獲取能力的提高,達到種群擴張的目的。毛竹胸徑和生物量、葉面積指數和凋落物數量和質量等群落結構指標在入侵不同類型森林時的變化特征不同,毛竹向闊葉林擴展時,通過增大個體胸徑和葉面積指數來適應競爭環境,擴展前沿較多的凋落物量和較高的C、N、P含量,增加了養分歸還潛力,會進一步促進毛竹的生長；毛竹向杉木林擴展時,通過增加葉面積指數來適應競爭環境,隨著毛竹林的擴展毛竹胸徑增加、凋落物C∶P、N∶P增加,毛竹生長受到P的制約減弱[20]。Saroinsong等對落葉闊葉林附近的毛竹林分進行了為期12年的監測,發現在入侵過程中研究區內竹稈密度和地上生物量增大,而闊葉樹密度和物種數量都減小[21]。綜上所述,毛竹在入侵森林生態系統時,地下和地上部分發生著協同改變,又進一步而影響到周邊森林的植物和土壤。

2 毛竹入侵對植物的影響

2.1 影響植物生存能力

植物在對原生地群落入侵的過程中,最先也是最直接受到攻擊的是原有植物。入侵植物通過掠奪養分和水分、爭取更充足的光照、分泌化學物質等方式影響原生地植物的生存能力,對植物正常生長產生威脅。劉爍等[22]發現毛竹入侵會使杉木林變得更為稀疏,光照強度增強,但理論上并未影響到成年杉木的正常生長,而由于杉木幼苗喜蔭的特性,導致幼苗更新受阻,可能是導致杉木林死亡退化的重要原因。Okutomi K等[10]對毛竹入侵闊葉樹原因分析時,發現毛竹竹稈能夠輕易對臨近的闊葉樹造成機械損害。毛竹各器官潛在的化感作用也可能使林木種子萌發困難,根系難以伸長[15]。

2.2 降低植物物種多樣性

植物物種多樣性是指植物群落中的豐富性和異質性,即群落中所含物種的多寡和群落中各個種的相對密度[23]。植物入侵通過減少原有群落的植物物種多樣性,對食物網進行破壞,進而對生態系統結構和功能造成損害[24]。林倩倩等[25]發現毛竹入侵造成了常綠闊葉林、針葉林、針闊混交林等森林類型樹種立木數的降低。另外,不同生活型植物物種多樣性對毛竹入侵的響應不同。白尚斌等[6]對天目山自然保護區進行了為期7年的長期定位觀測實驗,發現毛竹入侵對針闊混交林植物物種多樣性產生了不利影響,具體表現在喬木層和灌木層的物種豐富度、Simpson指數和Pielou均勻度指數顯著降低,而草本層的物種豐富度顯著提高。喬木層植物物種多樣性受毛竹入侵影響最大,歐陽明等[26]、楊懷等[27]在研究毛竹向常綠闊葉林擴張時均發現喬木層的Shannon-Wiener指數發生了大幅下降。毛竹入侵導致周圍森林生物多樣性的降低,進而加劇毛竹入侵形勢,影響森林生態功能的穩定。

2.3 減少植被碳儲量

植被在全球碳循環中具有重要的作用,可以通過光合作用在極短時間尺度上實現對碳循環的調節[28]。森林植被碳庫占全球陸地的77%,在維持全球碳平衡以及調節氣候方面發揮著不可替代的作用[29]。而當植物入侵發生時,一般會對原有森林碳循環產生影響,進而導致植被碳儲量變化,這將是影響森林碳儲量增減的重要因素[30]。Fukushima等[31]在對毛竹入侵日本東京次生闊葉林的研究發現,植物地上生物量與地下生物量的比值隨毛竹優勢度的增加而降低,尤其是在入侵初期。楊清培等[32]在研究大崗山毛竹入侵常綠闊葉林生態系統時發現植被碳儲量出現大幅降低,由93.26 t/hm2減少到82.06 t/hm2,毛子龍等[33]同樣發現在薇甘菊入侵深圳灣紅樹林生態系統后,植被碳儲量也出現了大幅降低。另外,楊清培等[32]的研究發現植被的年固碳量有所增加,由常綠闊葉林的4.15 t hm-2a-1增加到毛竹林的4.76 t hm-2a-1,提高了14.18%,與其他種類植物入侵一般導致年固碳量降低不同,這可能與毛竹葉片數量龐大、光合作用速率高有關系。

3 毛竹入侵對土壤理化性質和微生物的影響

3.1 對土壤物理性質的影響

植物在入侵周邊森林過程中,由于入侵物種和所取代物種根系之間存在生理特性的差異,導致土壤物理性質發生改變,如土壤含水量、容重、孔隙度、密度等,而這種變化往往有利于加快植物入侵的進程。趙雨虹等[34]通過設置4種不同的林分類型對毛竹入侵常綠闊葉林過程中土壤物理性質進行了研究,發現兩種混交林林分土壤密度大于闊葉林,而土壤孔隙度變小,持水能力變弱。宋慶妮等[16]則發現竹闊混交林相較于常綠闊葉林,在0—10 cm和10—30 cm兩個土層的土壤容重都分別顯著減少。Shinohara等[35]對毛竹林和臨近常綠闊葉林的土壤含水量進行了對比,發現在0—60 cm的土層范圍內,竹林土壤體積含水量始終高于闊葉林,說明毛竹入侵可能會導致土壤含水量的變化。綜合來看,由于原有常綠闊葉林屬于高等級植物群落類型,土壤物理性質在長時間的群落進化過程中趨于穩定,所以當發生毛竹入侵時,往往會破壞原有的土壤結構和功能,對原有森林造成不利影響,而當毛竹入侵完成時,土壤物理性質又趨于穩定,向有利于毛竹生長的方向發展。

3.2 對土壤化學性質的影響

土壤化學性質包括土壤酸堿性、有機質含量、養分周轉、元素循環等,是森林生態系統物質循環和能量流動的重要保障,也是對外界環境變化反應較為敏感的部分。土壤酸堿度是土壤膠體固液相性質的綜合表現,一般用pH值表示,是對外界環境影響反應敏感的土壤化學性質,能夠對植物的生長發育產生影響[36]。外來植物入侵會導致土壤酸堿性的變化,Li 等[37]對毛竹入侵闊葉林后土壤化學性質進行研究,發現混交林土壤pH遠高于毛竹純林和未侵入森林。Umemura等[38]同樣發現毛竹入侵日本扁柏形成混交林的土壤pH值要顯著高于未被侵入森林,且pH值與土壤交換性鈣離子含量之間呈現顯著正相關關系,而與鉀、鎂離子之間相關性不大,說明毛竹可能是通過調節土壤中交換性鈣離子含量對pH值進行調整,進而對其他土壤過程和土壤化學性質產生影響。

植物入侵往往能增加生態系統中土壤有機質含量,其中土壤有機碳占很大一部分。趙雨虹等[35]對毛竹入侵常綠闊葉林過程中土壤有機碳含量變化研究時,發現土壤有機碳含量先增大后降低,大小關系：毛竹純林<常綠闊葉林<入侵混交林。而Wang等[39]卻發現毛竹入侵日本柳杉成熟森林過程中土壤有機碳含量大小順序依次是：毛竹純林<入侵混交林<日本柳杉林,表明毛竹增加了有機物腐殖化進程,這可能是與毛竹高活性炭加快了凋落物的分解有關。從兩者的研究結論可以看出,入侵混交林土壤有機碳含量是否高于原有森林可能與入侵林分類型有關,其中凋落物類型可能是造成差異的主要原因。毛竹純林土壤有機碳含量一般都小于入侵森林,楊清培等在進行毛竹擴張對常綠闊葉林生態系統碳儲特征影響的研究同樣得出了這樣的結論[32]。吳家森等[40]對毛竹入侵森林對土壤肥力影響時,發現各活性有機碳占總有機碳的百分率也隨著毛竹的擴張而增大。

土壤磷元素缺乏對我國亞熱帶地區林木生長起著嚴重的限制作用,包括針葉林、常綠闊葉林、真闊混交林等,所以對毛竹入侵森林邊緣地帶磷元素動態的研究是很有必要的[42]。Wu等[43]對毛竹入侵日本柳杉人工林后的土壤磷元素進行了24個月的動態觀測,發現混交林土壤全磷含量顯著低于毛竹純林和日本柳杉人工林,而毛竹純林和日本柳杉人工林的土壤有效磷卻顯著降低。混交林酸性磷酸酶活性顯著高于另外兩種林分,土壤微生物生物量磷同樣高于另外兩種林分,但并不顯著。在兩年的測定中,以上4個土壤指標在混交林中都呈現季節性波動,而在另外兩種林分中卻保持相對穩定。

3.3 對土壤微生物群落與功能的影響

土壤微生物作為森林生態系統重要的組成部分,能夠對土壤生態系統養分流動和能量流動起到主導作用,在維持系統穩定性和可持續性方面具有重要意義[44]。當外界環境發生變化時,土壤微生物種類多樣性[45]、生物量[46]、群落結構[47]、功能多樣性[48]等都會發生相應的變化。由于土壤微生物結構組成相對簡單的特性,當發生外界植物入侵等類型的生態擾動時,會進行快速而靈敏的應答反應[49]。李永春等[50]在對毛竹入侵天目山原始闊葉林對土壤真菌群落的影響時發現,硝態氮和pH是影響真菌群落結構和數量差異的主要因素,且毛竹入侵顯著影響了闊葉林原有的生化過程,這與Chang等[51]研究了毛竹入侵對日本柳杉人工林真菌群落影響的結論相同。王奇贊等[52]和Xu等[53]分別用不同的方法分析毛竹入侵天目山常綠闊葉林土壤細菌群落結構造成的影響,前者發現毛竹入侵并未顯著改變土壤細菌結構和多樣性的顯著改變,而后者卻得出毛竹入侵顯著影響到土壤微生物群落,而兩者共同認為,土壤中未知的細菌種類增多,這可能是由于試驗方法和計量的不同,造成了結論不盡相同。Lin等[54]對毛竹入侵日本柳杉人工林造成的影響進行研究,發現竹林土壤細菌群落多樣性最多樣,其次是過渡帶,杉木人工林的多樣性最低,說明毛竹入侵鄰近的日本柳杉人工林,增加了土壤細菌多樣性,進而改變了土壤微生物群落。

4 存在問題和研究展望

4.1 豐富毛竹入侵管控手段

目前,越來越多的人意識到毛竹入侵對森林生態系統造成的負面影響,迫切需要投入了更多的人力和物力進行毛竹入侵的管控。傳統的手段有在入侵林地內將毛竹進行清除,但往往效果不好。蔡亮等[55]發現在其研究區內,毛竹竹鞭一般只有向前或向下的生長趨勢,當遇到巖石、斷面、水流和強根時并不會向側面生長,進而提出挖溝、灌水的初步管控策略。加大采筍量、砍伐量同樣也可以對毛竹長勢造成一定的影響。日本人T Uemura等提出在經營性毛竹人工林時,進行平行條狀采伐,能夠在有效利用森林資源的同時,很好的起到防控作用。以上方法普遍存在周期長、見效慢、投入高的缺點,針對這些,有人提出了竹類除草劑的研制,這將是未來一段時間的攻堅難點。最后,筆者大膽設想,在自然界中是否存在與毛竹能夠和諧生存,互不干擾正常生長,且對毛竹與鄰近森林之間起到阻隔作用的樹種,這將是生物防治中生物替代的重要手段。

4.2 著重不同類型毛竹—森林臨界面演替長期監測

由于生殖方式存在差異,毛竹入侵往往是通過地下竹鞭的無性繁殖滲透到周邊森林,具有一定的趨向性,而其他外來植物依靠自身風媒、蟲媒傳播等特性實現跨越式、散點式的侵入。毛竹這種入侵方式必然使毛竹與侵入森林之間形成臨界面,而這個臨界面自身所具有的物種組成、群落結構、微環境等特性決定了毛竹入侵的難易和速度。不同的森林類型又給對臨界面研究增加了復雜性,其中是否存在特性和共性是以后研究的重點,而這需要我們投入更多精力進行臨界面演替的長期監測。另外,利用遙感圖像變化等先進手段從大尺度上投入到長期監測是很有必要的[56]。

4.3 明確毛竹入侵階段劃分

生物入侵的階段劃分一直存在爭議,這往往是由于研究目的不同導致的。劉健等[57]將植物入侵劃分為傳播到達、定居建群和擴散入侵3個階段,而這往往適用于外來植物入侵。除毛竹非原生種外的日本和其他亞熱帶地區外,中國大部分地區僅僅有擴散入侵這個最終階段。針對竹類入侵自身特性,有人提出了以下4個階段：地下滲透、地上成竹、競爭排外和優勢維持[58]。祁紅艷[59]認為毛竹氮磷根際效應要強于其他植物,只是并未闡明是地下滲透階段還是競爭排外階段。由于入侵森林類型不同,是否會造成入侵階段周期延長或縮短,將是下一步研究的重點。另外,針對不同入侵階段特性,提出具有針對性的防控措施也是很有必要的。

4.4 加強毛竹入侵生態后效研究

在已經完成毛竹入侵地區,我們不能只把注意力集中到負面影響,因為毛竹一旦入侵成功,其強大的生命力使其難以被徹底根除。此時,我們應該把更多注意力放到對生態后效的研究。毛竹入侵導致喬木、灌木物種多樣性減少,反而增加了林下草本植物物種多樣性,這是否有利于在已發生入侵的森林進行草本植物的種植,如藥用植物沙參、決明等[60]。楊清培等[32]發現毛竹入侵后森林生態系統植被碳儲量大幅降低,而年固碳量卻有所升高。宋慶妮等[61]對毛竹入侵后凋落物水文功能進行評價后,發現常綠闊葉林轉變為毛竹林后,凋落物的水文生態功能是增強的。毛竹龐大的地下根鞭系統具有極強的生物力學性質,對低海拔多雨地區山地邊坡的穩定同樣發揮著重要的作用,但是否優于原有林木尚無人研究。因此,對毛竹入侵生態效益評價將是今后的研究重點之一。