腺淋巴瘤與其他腮腺腫瘤的磁共振成像鑒別及其效能評估

呂良靚，王建波

1.上海市同仁醫院，上海交通大學醫學院附屬同仁醫院影像介入科，上海 200336；2.上海交通大學附屬第六人民醫院影像介入科，上海 200233

唾液腺腫瘤大多發生于腮腺，而發生于腮腺的腫瘤75%為良性［1］，其中最常見的為多形性腺瘤［2］，其次為腺淋巴瘤［3］。近年來，腺淋巴瘤的發病率逐漸上升，尤其是女性患者越來越多［4］。在實際臨床工作中，腺淋巴瘤往往與多形性腺瘤、肌上皮瘤等其他腮腺腫瘤難以鑒別，影像學表現有不同程度的重疊。盡管很多學者報道腺淋巴瘤的磁共振成像（magnetic resonance imaging，MRI）表現有一定的特征性［5］，但尚無相關文獻報道MRI各項特征的診斷效能。為進一步提高腺淋巴瘤的診斷準確率，本研究收集了近4年來46例于上海市同仁醫院經病理學檢查證實的腮腺腫瘤或腫瘤樣病變患者，分析其影像學表現，評估MRI診斷效能，同時探究腮腺腫瘤手術的必要性。

1 資料和方法

1.1 一般資料

收集2012年7月—2017年1月上海市同仁醫院46例腮腺占位患者，共計病灶64個，分為腺淋巴瘤組及非腺淋巴瘤組。其中診斷為腺淋巴瘤18例（31個病灶）；非腺淋巴瘤28例（33個病灶），包括多形性腺瘤20例（22個病灶）、肌上皮瘤4例（4個病灶）、淋巴結增生3例（6個病灶）、囊樣腺癌1例（1個病灶）。18例腺淋巴瘤患者中，男性17例，女性1例；患者年齡均＞50歲；明確吸煙史14例，吸煙史不詳3例；單發病灶11例，多發病灶7例。28例非腺淋巴瘤患者中，男性9例，女性19例；患者年齡＞50歲10例；明確吸煙史10例，吸煙史不詳1例；單發病灶25例，多發病灶3例。18例腺淋巴瘤患者的31個病灶中，位于腮腺后下極25個（以下頜后靜脈走行為界將腮腺分為淺葉和深葉，經莖突的水平線將腮腺分為前后兩個象限，以耳郭下極為水平線將腮腺分為上下兩個象限）、其他部位6個；形態為類圓形25個（定義形態為邊緣無分葉者為類圓形病灶）、其他形狀6個。28例非腺淋巴瘤患者的33個病灶中，位于腮腺后下極8個、其他部位25個；類圓形23個、其他形狀10個。

1.2 MRI掃描參數及方法

采用SIEMENS Magnetom Skyra 3.0 T MR掃描儀，層厚4～6 mm，視野（field of view，FOV）為230 mm×219 mm×111 mm，矩陣為244×189。采用快速自旋回波T1WI、T2WI序列，橫斷位及擴狀位掃描。46例均行MRI平掃、增強檢查及擴散加權成像（diffusion-weighted imaging，DWI）（b值=1 000 s/mm2）。增強掃描分別在注射釓噴酸葡胺注射液后30、100 s進行，注射速率為2.5 mL/s。

1.3 圖像分析

由3名影像學診斷經驗豐富的醫師對獲得的圖像獨立分析，意見不一致時以其中2名影像科醫師的一致意見為準。重點觀察每個病灶內部信號是否均勻；若為囊實性，則觀察其囊性成分在T1WI序列上信號是否增高；實性成分DWI信號是否偏高（b值取1 000 s/mm2），實性成分強化是否顯著，實性成分強化模式是否為“快進快出”型。

1.4 統計學處理

采用SPSS 17.0軟件進行統計學分析，組間比較采用χ2檢驗，并進行入二分類Logistic回歸分析，P＜0.05為差異有統計學意義。

2 結 果

2.1 基本臨床資料

兩組患者基本臨床資料如下：腺淋巴瘤組共18例患者，其中男性17例（94.4%），女性1例（5.6%）；年齡均＞50歲；14例有明確吸煙史，1例無吸煙史，3例吸煙史不詳。非腺淋巴瘤組共28例患者，其中男性9例（32.1%），女性19例（67.9%）；年齡＞50歲10例（35.7%），年齡≤50歲18例（64.3%）；10例有明確吸煙史，17例無吸煙史，1例吸煙史不詳。χ2檢驗顯示，兩組之間性別、年齡及吸煙史差異有統計學意義（P＜0.05）；腺淋巴瘤更好發于年齡＞50歲的男性吸煙者，而非腺淋巴瘤并無此傾向（表1）。

2.2 病灶數目、部位及基本形態

腺淋巴瘤組18例患者共計31個病灶中，單發11例（61.1%），多發7例（38.9%）；病灶位于腮腺后下極25個（80.6%），位于非后下極6個（19.4%）；類圓形病灶25個（80.6%），其他形狀6個（19.4%）。非腺淋巴瘤組28例患者33個病灶中，單發25例（89.3%），多發3例（10.7%）；病灶位于腮腺后下極8個（24.2%），位于非后下極25個（75.8%）；類圓形病灶23個（69.7%），其他形狀10個（30.3%）。χ2檢驗顯示，兩組之間病灶數目和部位差異有統計學意義（P＜0.05）；而病灶形態均傾向于類圓形，差異無統計學意義（P＞0.05，表1）。

2.3 MRI表現

腺淋巴瘤組18例患者31個病灶中，其內因含囊性成分而信號不均勻16個（51.6%），均勻15個（48.4%）；DWI信號增高23個（74.2%），DWI信號未見增高8個（25.8%）；囊性成分在T1WI上呈高信號9個（29.0%），囊性成分在T1WI未見高信號22個（71.0%）；實性成分強化程度明顯23個（74.2%），不強化或輕度強化8個（25.8%）；實性成分強化呈快進快出27個（87.1%），其他強化模式4個（15.4%）。非腺淋巴瘤組28例33個病灶中，其內因含囊性成分而信號不均勻16個（48.5%），均勻17個（51.5%）；實性成分DWI上信號增高10個（30.3%），實性成分在DWI上未見確切增高23個（69.7%）；囊性成分在T1WI上呈高信號2個（6.1%），囊性成分在T1WI上未見高信號31個（93.9%）；實性成分強化程度明顯21個（63.6%），不強化或輕度強化12個（36.4%）；實性成分強化呈快進快出12個（36.4%），其他強化模式21個（63.9%）。χ2檢驗顯示，腺淋巴瘤組多表現為實性成分DWI高信號，而囊性成分在T1WI可表現為高信號，呈快進快出樣強化，兩組之間差異有統計學意義（P＜0.05）；而病灶是否信號均勻及病灶強化程度是否明顯，兩組之間差異無統計學意義（P＞0.05，圖1，表2）。

表1 兩組患者臨床資料對比［n（%）］

2.4 二分類Logistic回歸分析

將46例患者64個病灶的MRI表現納入二分類Logistic回歸分析，主要參數為信號是否均勻、實性成分DWI是否高信號、囊性成分是否T1WI含高信號、實性成分是否明顯強化及實性成分強化模式是否為快進快出。兩組之間實性成分DWI是否高信號、囊性成分是否T1WI含高信號、實性成分強化模式是否快進快出差異有統計學意義（P＜0.05），而信號是否均勻、實性成分是否明顯強化差異無統計學意義（P＞0.05）。其中，病灶強化模式是否為快進快出及病灶實性成分在DWI上是否為高信號對腺淋巴瘤的診斷具有較大價值，OR值分別為101.57（95% CI：6.39～161.47）和63.89（95% CI：5.46～747.47）；而囊性成分是否T1WI含高信號具有一定診斷意義，OR值為8.86（95% CI：1.22～64.40）（表3）。

圖1 患者，57歲，男性，左側腮腺無痛性腫塊4年余，有明確吸煙史A～B：T1WI及T2WI橫斷位示左側腮腺可見一較大跨葉生長不規則形腫塊影，可見清晰低信號包膜，囊性成分在T1WI上增高；C：DWI示該病變實性成分表現為明顯高信號；D～E：T1WI增強橫斷位及冠狀面示其包膜明顯強化，實性成分中度強化，周圍血管間隙內可見腫大淋巴結影；F：顯微鏡下觀察常規病理切片（H-E染色，×200），上皮成分與淋巴間質成分比例基本相當，特征性雙側排布的腺上皮細胞周圍可見淋巴細胞間質，而上皮間隙內可見黏蛋白樣分泌物充填（紅色淡染），右上為其纖維包膜成分，可見纖維細胞間有一小動脈橫截面

表2 兩組患者的MRI表現對比［n（%）］

表3 MRI診斷參數的Logistic回歸分析

3 討 論

腺淋巴瘤又稱Warthin淋巴乳頭狀囊腺瘤［6］，為一種臨床起病隱匿、可反復遷徙的良性腫瘤。文獻［4］報道男性發病率多于女性，且好發于中老年人群，吸煙為其密切相關因素，但由于女性吸煙者越來越多，故女性發病率近年來逐年攀升［7］。目前，腺淋巴瘤的發病機制尚無定論，但大多認為其起源于異位的唾液腺導管［6］，主要由雙側排布的乳頭狀上皮和豐富的淋巴基質組成。但也有不少學者認為其可能是一種發育的變異［6，8-9］。

3.1 腺淋巴瘤的一般臨床特點

目前，大多數文獻表明腺淋巴瘤與吸煙明顯相關，好發于中老年男性［10］，本研究結果與之相符。有學者指出，近年來女性發病率明顯提高，可能與女性吸煙者比例明顯上升有關［7］。

3.2 病灶數目、部位及基本形態

腮腺腺淋巴瘤有病灶多發（25%）及雙側發病（15%）的傾向［2，3，8］。本研究中，多發者不算多，腺淋巴瘤組（38.9%）多發比例較非腺淋巴瘤組（10.7%）高，但兩者差異無統計學意義，可能是樣本量較小所致。大多數研究［3，8］證實腮腺腺淋巴瘤好發于淺葉后下極，與本研究結果大致相符。分析原因，可能是腮腺后下極內淋巴成分較豐富，而腺淋巴瘤本身與淋巴組織密切相關［11］。很少有研究［6，10，12］著重于腺淋巴瘤的發生部位。Sagiv等［13］研究482例腺淋巴瘤，發現其位于淺葉的概率高達98.4%，建議應重視腫瘤發生部位這一因素，將其納入診斷腺淋巴瘤的標準。本研究中，兩組病灶大多表現為境界清楚的類圓形腫塊，腺淋巴瘤組為80.6%，非腺淋巴瘤組為69.7%，差異無統計學意義。這是因為位于腮腺的腫瘤大多為邊界清楚的良性腫瘤，發病率最高的多形性腺瘤與腺淋巴瘤均可有如此表現，并無明顯特異性。

3.3 MRI表現

腮腺腺淋巴瘤大多表現為邊界清楚的腫塊，其內部信號往往不均勻，有報道［14-15］稱腺淋巴瘤囊性成分的出現率為30%～60%，與本研究大致相符。本研究中，腺淋巴瘤組和非腺淋巴瘤組半數病灶表現為信號不均勻，差異無統計學意義（P＞0.05），推測這是由于非腺淋巴瘤組內多形性腺瘤、囊樣腺癌及肌上皮瘤均可有囊變區域而造成信號不均勻，故信號是否均勻并無太大診斷價值。

在信號表現不均勻的腺淋巴瘤中，實性成分大多表現為T1WI低信號、T2WI等信號或稍高信號，并無明顯特異性表現。而腺淋巴瘤囊性成分在T1WI表現為高信號（圖1）的概率高于非腺淋巴瘤，差異有統計學意義（P＜0.05）。這可能是由于腺淋巴瘤內雙層排布的腺上皮具有分泌黏蛋白的功能，這種黏蛋白可引起T1弛豫時間縮短，導致T1WI呈現高信號。這些囊性成分的信號可表現為T1WI及T2WI均為高信號，或T1WI低信號而T2WI高信號。由本研究病理學檢查結果推測，這是黏蛋白濃度不同所致，T1WI及T2WI均為高信號的囊性成分提示含黏蛋白成分較多，液體稠厚，而T1WI低信號T2WI高信號的囊性成分則提示黏蛋白成分較少，液體稀薄。因此，病灶內囊性成分信號在T1WI上升高有助于鑒別腺淋巴瘤。

比較兩組DWI序列發現，大多數腺淋巴瘤表現出特異性的高信號（P＜0.05），與大多數文獻［14，16］報道一致，這是由于腺淋巴瘤內豐富的淋巴基質成分及腺上皮分泌的黏蛋白中水分子明顯受限所致。而非腺淋巴瘤的一些淋巴結反應性增生和部分惡性病變亦可在DWI上呈現高信號，但總發生率明顯低于腺淋巴瘤。Kato等［5］證實，腮腺病變中，盡管腺淋巴瘤與部分惡性腫瘤可表現為高信號，但腺淋巴瘤的表觀擴散系數（apparent diffusion coefficient，ADC）較其他惡性腫瘤更低，這也是一個鑒別腺淋巴瘤與惡性腫瘤的關鍵。

兩組在強化程度上均傾向于明顯強化，表明大多數腫瘤有豐富血供；但在強化模式上明顯不同，腺淋巴瘤組更多表現為快進快出型（87.1%），非腺淋巴瘤組無明顯傾向（36.4%）（P＜0.05）。Yabuuchi等［17］認為，腺淋巴瘤增強掃描模式有較高的診斷價值。在動脈增強早期，對比劑主要分布于血管內，因此早期明顯強化表明腫瘤血管較豐富；而在延遲期，對比劑主要分布于細胞外間隙，腫瘤強化主要取決于微血管壁的通透性和密度［18］。本研究中腺淋巴瘤多表現為快進快出增強模式，是由于其含有豐富的血供及微血管成分，內皮細胞完整，血管通透性正常，可快速廓清，與大多數研究［17-18］的結果相吻合。

3.4 MRI診斷效能

有文獻［5，13，18］對腺淋巴瘤的影像學表現進行了描述與總結，但未對其診斷效能進行評估。本研究χ2檢驗結果顯示，腺淋巴瘤組與非腺淋巴瘤組的MRI表現在DWI是否為（含）高信號、囊性成分T1WI是否含高信號及增強后是否為快進快出樣強化這3個方面差異有統計學意義，而在病灶信號是否均勻和強化程度方面差異無統計學意義。將上述參數以二分類方式進行Logistic回歸分析，發現快進快出樣強化與DWI高信號表現因OR值較高而具有較大診斷價值，囊性成分T1WI信號較高具備一定輔助診斷價值。也就是說，MRI鑒別腺淋巴瘤時需著重關注其強化模式及DWI表現。因此，對于腮腺腫瘤或腫瘤樣病變的診斷，進行常規MRI平掃、DWI及增強多期相觀察病變是非常有必要的，應當予以推廣。

3.5 MRI與其他常規影像學方法的比較

便捷的超聲在腮腺病變診斷中十分常用，但顯示位于腮腺深部的病變往往細節欠佳，且對雙側腮腺整體情況的顯示不如CT和MRI。CT可顯示雙側腮腺整體情況，但對病變內部信息的反映不如MRI豐富。尤其在混合瘤與腺淋巴瘤的鑒別中，超聲和CT較為困難，此時MRI就優越得多［7］。

3.6 腺淋巴瘤的治療管理

目前，國內對腮腺腫瘤的診斷大多依賴影像學方法。對于腺淋巴瘤這樣的良性腫瘤，多傾向于積極的外科切除。其實腺淋巴瘤惡變的概率僅為0.3%～1%［17-19］，故Vlantis等［20］倡議或許保守治療腺淋巴瘤是可行的。若影像學檢查無法診斷，可采用穿刺。腺淋巴瘤細胞學穿刺涂片鏡下可見3種成分，即腫瘤細胞、淋巴基質、細胞碎片或壞死物質［21］。不少研究［20-22］證實，細胞穿刺學診斷腺淋巴瘤的陽性預測值為95.0%～98.5%，診斷良性腫瘤的靈敏度高達97.5%。盡管手術切除是治療腺淋巴瘤的有效方式，但在切除術中有可能損傷患者面神經［23］，甚至造成患者面神經終生麻痹（2%～4%）［24-25］。因此建議，若術前能通過影像學或細針穿刺確診為腺淋巴瘤，也可考慮保守治療及隨訪，從而規避手術損傷面神經的風險。

總之，腮腺腺淋巴瘤好發于中老年男性，與吸煙史明顯相關，其發生部位（淺葉后下極）對鑒別腮腺腺淋巴瘤有重要意義。腺淋巴瘤有一定的多發傾向，但總發生率不高。在腺淋巴瘤與其他腮腺腫瘤的MRI表現中，DWI高信號、囊性成分T1WI高信號及增強模式具有鑒別診斷意義，其中DWI高信號及增強模式具有較強診斷效能，應予以重視。建議對影像學確切診斷為腺淋巴瘤的患者，可考慮隨訪及保守治療，從而降低手術損傷面神經的風險。