三門(mén)峽濕地成幼大天鵝晝間越冬行為差異分析

鄧大軍， 賈茹， 孟維悅， 李淑紅， 茹文東， 高如意，李云峰， 吉志紅， 張國(guó)鋼*， 陸軍

(1.中國(guó)林業(yè)科學(xué)研究院森林生態(tài)環(huán)境與保護(hù)研究所，全國(guó)鳥(niǎo)類(lèi)環(huán)志中心，國(guó)家林業(yè)和草原局生物多樣性重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，北京100091； 2. 河南省野生動(dòng)物救護(hù)中心，鄭州450044； 3. 北京動(dòng)物園圈養(yǎng)野生動(dòng)物技術(shù)北京市重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室， 北京100044；4.河南省三門(mén)峽市國(guó)家城市濕地公園管理處，河南三門(mén)峽472000； 5. 河南省三門(mén)峽市氣象局，河南三門(mén)峽472000)

由于年齡的差異，成鳥(niǎo)與幼鳥(niǎo)面臨著不同的生存壓力，成鳥(niǎo)負(fù)責(zé)照顧幼鳥(niǎo)使其獲得最大的生存率，因此它們的行為選擇有所不同(Avilés，2003)。國(guó)內(nèi)外對(duì)成、幼鳥(niǎo)行為的研究主要集中于取食和警戒行為(Schmutz & Laing，2002；Woogetal.，2012；Lietal.，2015)；以及成、幼鳥(niǎo)日活動(dòng)節(jié)律等方面(Lietal.，2013；李忠秋等，2013)。Lamontagne等(2001)研究了加拿大黑嘴天鵝Cygnusbuccinator春季在遷徙停歇地的行為節(jié)律，發(fā)現(xiàn)不同溫度對(duì)其行為選擇具有顯著性影響，且黑嘴天鵝在遷徙停歇地的主要行為是覓食；也有些學(xué)者通過(guò)研究成、幼鳥(niǎo)行為的差異來(lái)探究幼鳥(niǎo)的存在對(duì)成鳥(niǎo)行為的影響，結(jié)果表明，成鳥(niǎo)通過(guò)減少覓食時(shí)間、增加警戒行為來(lái)保護(hù)幼鳥(niǎo)(Badzinski，2005；Christoph，2007；Woogetal.，2012)，上述研究大多集中于鳥(niǎo)類(lèi)遷徙期。然而，在嚴(yán)寒的冬季，鳥(niǎo)類(lèi)特別是幼鳥(niǎo)面臨著較為嚴(yán)峻的生存壓力，行為選擇對(duì)成、幼鳥(niǎo)的生存非常重要，因此研究越冬期成、幼鳥(niǎo)行為的選擇具有重要意義，其結(jié)果將有助于理解成鳥(niǎo)在保證自身生理需求的基礎(chǔ)上是如何照顧幼鳥(niǎo)，并使其安全地度過(guò)漫長(zhǎng)嚴(yán)寒的冬季。

河南三門(mén)峽濕地位于我國(guó)黃河中下游，是大天鵝Cygnuscygnus重要的越冬地(張國(guó)鋼等，2016)。每年10月下旬大天鵝從蒙古國(guó)繁殖地遷徙至三門(mén)峽濕地越冬，種群數(shù)量在12月中旬—翌年1月達(dá)到高峰，2月下旬—3月下旬陸續(xù)北遷離開(kāi)濕地，在此停留約5個(gè)月(Lietal.，2018)。近年來(lái)，三門(mén)峽濕地越冬大天鵝種群數(shù)量從2010年的410只增加到2014年的7 858只，2018年下降到4 437只，總體數(shù)量呈上升趨勢(shì)，這使得三門(mén)峽濕地成為我國(guó)大天鵝越冬種群密度最高的區(qū)域(張國(guó)鋼等，2016)。2016年12月—2017年3月，對(duì)三門(mén)峽濕地成、幼大天鵝不同的越冬行為選擇進(jìn)行了比較研究，并對(duì)行為差異的原因進(jìn)行了分析，以期為三門(mén)峽濕地越冬的成、幼大天鵝保護(hù)提供科學(xué)依據(jù)。

1 研究地點(diǎn)與方法

1.1 研究地點(diǎn)

三門(mén)峽濕地位于河南省三門(mén)峽市生態(tài)區(qū)，面積約335 hm2，其中陸地面積約166.7 hm2，水面和灘涂面積約168.3 hm2。濕地主要植被類(lèi)型為天然挺水植物、人工挺水植物、水生草本類(lèi)和陸生草本類(lèi)。天然挺水植物主要包括蘆葦Phragmitesaustralis和蒲草Typhaangustifolia；人工挺水植物為荷花Nelumbonucifera；水生草本類(lèi)主要是空心蓮子菜Alternantheraphiloxeroides和荇菜Nymphoidespeltatum；陸生草本類(lèi)包括頭狀穗莎草Cyperusglomeratus、具芒碎米莎草C.microiria、蒼耳Xanthiumsibiricum、稗草Echinochloacrusgalli、早熟禾Poaannua、反枝莧Amaranthusretroflexus等。三門(mén)峽濕地越冬水鳥(niǎo)除大天鵝外，數(shù)量較多的還有紅頭潛鴨Aythyaferina和白骨頂Fulicaatra，數(shù)量較少的有斑嘴鴨Anaspoecilorhyncha、鳳頭Podicepscristatus、普通鸕鶿Phalacrocoraxcarbo和蒼鷺Ardeacinerea。

1.2 研究方法

1.2.1 觀察時(shí)間及記錄方法大天鵝成鳥(niǎo)羽白色，幼鳥(niǎo)羽灰色，在野外觀察時(shí)容易分辨。研究期間的溫度數(shù)據(jù)采自位于濕地附近的山頂上、距濕地直線距離不足200 m的三門(mén)峽濕地氣象站。根據(jù)溫度的變化，將越冬期劃分為3個(gè)階段：溫度0 ℃以上為越冬初期，2016年10月20日—2017年1月7日，即從大天鵝到達(dá)濕地到種群逐漸穩(wěn)定；溫度下降到0 ℃及以下為越冬中期，2017年1月8日—2月6日，即湖面結(jié)冰的時(shí)期；溫度重新恢復(fù)至0 ℃以上為越冬后期，2017年2月7日—3月1日，即湖面冰開(kāi)始融化至大天鵝準(zhǔn)備春季遷徙的時(shí)期。觀察時(shí)間為：越冬初期(2016年12月15—21日)、越冬中期(2017年1月25—31日)和越冬后期(2017年2月22—28日)(Crooketal.，2009)。

行為觀察的地點(diǎn)為青龍湖的東觀鳥(niǎo)屋、西觀鳥(niǎo)屋、青龍壩、防浪墻、青龍木棧道5個(gè)地點(diǎn)(圖1)。采用瞬時(shí)掃描法，每隔10 min掃描一次，選擇 10只大天鵝(5只成鳥(niǎo)和5只幼鳥(niǎo))進(jìn)行行為觀察(Lamontagneetal.，2001)，每次觀察時(shí)間以看清每只大天鵝的行為類(lèi)型為止。預(yù)觀察1 d，以確定大天鵝的越冬行為譜。如果跟蹤觀察的大天鵝飛出視野之外，則重新在視野范圍內(nèi)選擇同一年齡的個(gè)體。每日的觀察時(shí)間為07∶00—18∶00(Badzinski，2005)。本研究共計(jì)觀察大天鵝21 d，210只次，越冬前、中、后期共獲得有效行為數(shù)據(jù)分別為4 558條、5 208條和4 878條。

1.2.2 越冬行為譜通過(guò)預(yù)觀察并結(jié)合董超等(2015)的行為譜定義，將大天鵝越冬行為劃分為7種。覓食：包括陸地上覓食、水面用喙部濾食和倒立水中探食等；警戒：頭部抬起，對(duì)周?chē)沫h(huán)境進(jìn)行掃視或者盯視(干擾較強(qiáng)時(shí)會(huì)注視干擾源)，頭部偶見(jiàn)帶有轉(zhuǎn)動(dòng)動(dòng)作；爭(zhēng)斗：追逐、相互展翅和啄咬；理羽：用喙部整理身體各處羽毛，以及振翅、展翅、在水中翻滾式沐浴、足部整理等；休息：靜止不動(dòng)或休憩，休憩時(shí)頭頸通常向后轉(zhuǎn)，喙前端埋于翅下，偶見(jiàn)抬頭警戒，后繼續(xù)休憩；鳴叫：發(fā)出類(lèi)似“hour-”或“ho-ho-”的鳴叫聲；運(yùn)動(dòng)：包括在空中飛行、水中游動(dòng)以及陸地或冰面行走。

圖1 河南三門(mén)峽濕地示意圖Fig. 1 Location of the Sanmenxia Wetland， Henan province

1.東觀鳥(niǎo)屋， 2. 西觀鳥(niǎo)屋， 3. 青龍壩， 4. 防浪墻， 5. 青龍木棧道

1. East room for bird watching， 2. West room for bird watching， 3. Qinglong dam， 4. Wave wall， 5. Qinglong wooden road

1.2.3 數(shù)據(jù)處理為了更有效地研究成、幼大天鵝的越冬行為，從能量的角度進(jìn)行分析，將7種行為按照積累能量和消耗能量2種類(lèi)型進(jìn)行劃分，其中積累能量的行為包括覓食和休息，雖然在覓食過(guò)程中也會(huì)消耗能量，但從能量?jī)羰杖氲慕嵌瓤紤]，應(yīng)歸于積累能量的行為類(lèi)型(Wangetal.，2013)；消耗能量的行為包括警戒、爭(zhēng)斗、理羽、鳴叫和運(yùn)動(dòng)。將各種行為數(shù)據(jù)輸入到Excel 2003中進(jìn)行整理和統(tǒng)計(jì)。采用單因素方差分析檢驗(yàn)成、幼大天鵝在不同時(shí)期的行為差異性，采用非參數(shù)Wald-Wolfowitz檢驗(yàn)成鳥(niǎo)與幼鳥(niǎo)在不同越冬階段能量積累的差異性。所有數(shù)據(jù)的分析全部在SPSS 22.0中進(jìn)行。

2 結(jié)果

2.1 成、幼大天鵝越冬總體行為比較

整個(gè)越冬期，成鳥(niǎo)占比最高的行為是警戒行為(29.1%)，且顯著高于幼鳥(niǎo)(18.5%)(n=82，F(xiàn)=105.9，P<0.001)；幼鳥(niǎo)占比最高的行為是運(yùn)動(dòng)行為(22.7%)，且顯著高于成鳥(niǎo)(18.2%)(n=82，F(xiàn)=8.871，P=0.009)；成鳥(niǎo)的爭(zhēng)斗行為顯著高于幼鳥(niǎo)(n=82，F(xiàn)=207.2，P<0.001)；理羽、覓食行為表現(xiàn)為幼鳥(niǎo)顯著高于成鳥(niǎo)(理羽：n=82，F(xiàn)=4.825，P=0.044；覓食：n=82，F(xiàn)=8.871，P=0.009)。

2.2 不同越冬階段成、幼大天鵝能量積累時(shí)間的差異

成、幼大天鵝用于能量積累和消耗的時(shí)間存在差異。在整個(gè)越冬期，幼鳥(niǎo)用于積累能量的平均時(shí)間占其全部時(shí)間的31.5%，而成鳥(niǎo)用于積累能量的平均時(shí)間比幼鳥(niǎo)少，僅占其全部時(shí)間的22.3%，因此幼鳥(niǎo)比成鳥(niǎo)花更多的時(shí)間積累能量。顯著性比較分析也表明，在3個(gè)越冬時(shí)期，幼鳥(niǎo)用于積累能量的時(shí)間顯著多于成鳥(niǎo)(P<0.001)(表1)。

圖2 河南三門(mén)峽濕地成、幼大天鵝越冬行為的比較Fig. 2 Comparison of the wintering behaviors between adult and juvenile Cygnus cygnus in the Sanmenxia Wetland， Henan

2.3 不同越冬階段成、幼大天鵝行為差異

越冬初期，幼鳥(niǎo)占比最高的行為是覓食(26.5%)，其次是運(yùn)動(dòng)(24.5%)，兩者占全部時(shí)間的50%以上；成鳥(niǎo)占比最高的行為是警戒(27.6%)，其次是理羽(19.6%)，與幼鳥(niǎo)相比，成鳥(niǎo)覓食較少(15.7%)；越冬中期，幼鳥(niǎo)的警戒行為(20.8%)有所增加，成為占比最高的行為，其次是休息(19.4%)，覓食(13.5%)有所減少；此時(shí)成鳥(niǎo)警戒行為(32.3%)的占比進(jìn)一步增加，是占比最高的行為，覓食進(jìn)一步減少(8.8%)；越冬后期，幼鳥(niǎo)占比最高的行為是運(yùn)動(dòng)(26.3%)，其次是理羽(20.7%)，與越冬中期相比，幼鳥(niǎo)的覓食(16.5%)有所增加；成鳥(niǎo)占比最高的行為仍是警戒行為(27.2%)，其次是運(yùn)動(dòng)(20.9%)，與越冬中期相比，成鳥(niǎo)的覓食(14.3%)也開(kāi)始增加，但低于越冬初期。

圖3 河南三門(mén)峽濕地成、幼大天鵝在不同階段越冬行為比較
Fig. 3 Comparison of the behavioral proportions between adult and juvenileCygnuscygnusat different wintering periods in the Sanmenxia Wetland， Henan

3 討論

在整個(gè)越冬期，大天鵝成鳥(niǎo)的警戒、爭(zhēng)斗和鳴叫等行為比例均高于幼鳥(niǎo)，而覓食和休息行為均低于幼鳥(niǎo)，這種成、幼越冬行為的差異與Jones等(2014)在美國(guó)新澤西州沿海濕地對(duì)北美黑鴨Anasrubripes越冬行為的研究結(jié)果較為一致。這反映了成鳥(niǎo)在冬季要承擔(dān)著保護(hù)和照顧幼鳥(niǎo)的任務(wù)，從而保證幼鳥(niǎo)有更多的時(shí)間積累能量，有效地提高幼鳥(niǎo)的生存率(Rytk?nen，2002；Avilés，2003；Lietal.，2013)。由于成鳥(niǎo)需要花更多時(shí)間來(lái)保護(hù)幼鳥(niǎo)，因此覓食行為比例較幼鳥(niǎo)的低。成鳥(niǎo)的警戒行為在整個(gè)越冬期占比較大，而幼鳥(niǎo)由于營(yíng)養(yǎng)需求及缺乏覓食、躲避危險(xiǎn)的經(jīng)驗(yàn)，往往需花較長(zhǎng)時(shí)間取食，以滿足發(fā)育需要。Woog等(2012)對(duì)不同年齡灰雁Anseranser啄食率的研究結(jié)果也證實(shí)了這一點(diǎn)。

Badzinski(2005)對(duì)加拿大長(zhǎng)角伊利湖遷徙期的成、幼小天鵝Cygnuscolumbianus行為研究表明，成、幼鳥(niǎo)的覓食時(shí)間比例基本一致，這與我們的結(jié)果略有不同。初步推測(cè)可能有以下2種原因：一是遷徙期成、幼鳥(niǎo)都面臨著覓食補(bǔ)充能量的強(qiáng)烈需求，因此兩者的覓食時(shí)間相差不多；二是可能由于伊利湖小天鵝停歇地周?chē)h(huán)境較為安靜，而三門(mén)峽濕地周?chē)鷣?lái)往的行人和車(chē)輛等增加了成鳥(niǎo)警戒的時(shí)間，覓食時(shí)間相應(yīng)減少。成鳥(niǎo)由于需要保護(hù)幼鳥(niǎo)，處于興奮狀態(tài)，常常選擇爭(zhēng)斗和鳴叫等行為威脅或是攻擊其他的競(jìng)爭(zhēng)者或入侵者，從而保護(hù)幼鳥(niǎo)不受傷害或者占有食物資源，因此爭(zhēng)斗及鳴叫行為較幼鳥(niǎo)的高。Crook等(2009)于2003—2005年連續(xù)2個(gè)冬季，在Toledo Bend等3個(gè)水庫(kù)對(duì)帆背潛鴨Aythyavalisineria、小潛鴨A.affinis、環(huán)頸潛鴨A.collaris的越冬行為進(jìn)行了研究，結(jié)果表明帆背潛鴨在覓食和休息上的時(shí)間都約占25%，小潛鴨分別約占33%和22%，環(huán)頸潛鴨分別約占40%和25%，3種鴨類(lèi)50%及以上的時(shí)間用于積累能量，而本研究中成、幼鳥(niǎo)用于積累能量的時(shí)間比例不足三分之一，初步推測(cè)這可能與三門(mén)峽濕地較多的人為干擾有關(guān)。

越冬初期，成、幼鳥(niǎo)主要行為分別為警戒、覓食，說(shuō)明了成鳥(niǎo)在剛抵達(dá)越冬地后主要任務(wù)并不是急于覓食而是警戒和保護(hù)幼鳥(niǎo)。與成鳥(niǎo)相比，幼鳥(niǎo)歷經(jīng)數(shù)月超過(guò)2 000 km的遷徙(Lietal.，2018)到達(dá)三門(mén)峽濕地，因體弱和饑餓更容易死亡，因此在受到成鳥(niǎo)雙親的有效保護(hù)下，幼鳥(niǎo)更側(cè)重于長(zhǎng)時(shí)間覓食盡快補(bǔ)充營(yíng)養(yǎng)，因此用于積累能量的時(shí)間相對(duì)成鳥(niǎo)較多。

進(jìn)入越冬中期，湖面結(jié)冰，此時(shí)天然植物已被大天鵝吃完，再加上低溫天氣，成、幼鳥(niǎo)的覓食行為均有所下降，且需要增加休息時(shí)間以減少能量消耗來(lái)抵御嚴(yán)寒。有些哺乳動(dòng)物如黃鼬Mustelasibirica等可以在冰面上直接靠近大天鵝群體，因此成、幼鳥(niǎo)都增加了警戒的時(shí)間，因此用于積累能量的時(shí)間相比越冬初期都趨于減少，說(shuō)明警戒天敵成為該時(shí)期成、幼鳥(niǎo)的主要行為，但是成鳥(niǎo)警戒所花的時(shí)間相對(duì)更長(zhǎng)，因?yàn)槌吮ＷC自身的安全以外，還需要保護(hù)幼鳥(niǎo)不受傷害。

越冬后期，氣溫升高，湖面冰融，大天鵝開(kāi)始了遷徙前準(zhǔn)備活動(dòng)，幼鳥(niǎo)積累能量的行為相比越冬中期進(jìn)一步趨于減少，因?yàn)榇藭r(shí)幼鳥(niǎo)需要通過(guò)增加運(yùn)動(dòng)的時(shí)間如在天空盤(pán)旋練習(xí)飛行以適應(yīng)長(zhǎng)途遷徙，理羽行為的增加也是為了更好地飛行；幼鳥(niǎo)覓食行為也有所增加，是為了快速地增加脂肪含量來(lái)滿足遷徙的需要(Pearseetal.，2011)；與幼鳥(niǎo)不同的是，成鳥(niǎo)積累能量的行為有所增加，并與越冬初期基本一致，主要是因?yàn)槌渗B(niǎo)也需要通過(guò)增加覓食行為，來(lái)滿足遷徙對(duì)能量積累的需求。然而與幼鳥(niǎo)相比，成鳥(niǎo)覓食、運(yùn)動(dòng)和理羽等行為的增加幅度相對(duì)較小，因?yàn)榫浔Ｗo(hù)幼鳥(niǎo)仍然是成鳥(niǎo)此時(shí)的首要任務(wù)。

為了更好地保護(hù)河南三門(mén)峽濕地大天鵝的越冬種群，基于以上研究結(jié)果提出3條保護(hù)建議：(1)控制濕地周?chē)鷣?lái)往的行人和車(chē)輛的流量、嘈雜聲以及降低濕地周邊建筑物晚上的燈光亮度，為越冬大天鵝營(yíng)造一個(gè)安靜的棲息環(huán)境，盡可能地減少其警戒行為發(fā)生的頻率，使大天鵝能將更多的時(shí)間積累能量；(2)在越冬中期，加大巡護(hù)的力度，防止野狗和黃鼬等動(dòng)物通過(guò)結(jié)冰的湖面，靠近并襲擊大天鵝；(3)加強(qiáng)公眾教育宣傳，禁止使用無(wú)人機(jī)進(jìn)行近距離的拍攝，游客應(yīng)避免穿著紅色等鮮艷的衣服或者手拿彩旗等醒目的物品，盡量降低對(duì)大天鵝的人為干擾。