浙江南麂列島有節珊瑚藻(紅藻門Rhodophyta)的分類研究*

陳彥偉 姜晶晶 丁蘭平 黃冰心① 陳萬東 林 利

(1.天津師范大學生命科學學院 天津市動植物抗性重點實驗室 天津 300387；2.南麂列島國家海洋自然保護區管理局 平陽 325401)

珊瑚藻目(Corallinales)在世界各地海域均有分布(Hindet al,2013),為紅藻門中的重要類群之一。其中許多種類具有經濟價值,如具有抗菌(林雄平等,2012)和抗腫瘤(抗轉移)(Hiroishiet al,2001)作用,在醫藥領域有著廣闊的應用前景。珊瑚藻也在維持珊瑚礁生態系統的生物多樣性及生態功能中發揮著重要作用(雷新明等,2012)。

珊瑚藻科 Corallinaceae隸屬于紅藻門(Rhodophyta)、真紅藻亞綱(Florideophycidae)、珊瑚藻目(Corallinales)(夏邦美等,2013),由Lamouroux于1812年建立,當時包括具鈣質的管狀綠藻和紅藻門的乳節藻屬Galaxaura以及叉節藻屬Amphiroa、珊瑚藻屬Corallina、叉珊藻屬Jania和麥勞藻屬Melobesia等珊瑚藻(Lamouroux,1812)。1842年Decaisne把珊瑚藻科劃分為有節和無節類群,歸于隱絲藻目Cryptonemiales(Decaisne,1842)。1986年Silva和Johansen合法化了珊瑚藻目(Silvaet al,1986)。有節珊瑚藻指具有關節的枝狀珊瑚藻,由鈣化的節間和非鈣化的節組成；無節珊瑚藻則主要分為皮殼狀和瘤塊狀兩大類(Hindet al,2018)。目前,國際上珊瑚藻目被劃分為 7科 9亞科 7簇 50余屬約 600種(Lamouroux,1812；Kützing,1843；Guiry,2019)。

我國珊瑚藻分類研究過去主要由周錦華、張德瑞先生承擔,他們于1978年—1991年間先后報道了54種5變型,包括1個新屬(枝殼藻屬RamicrustaZhang et Zhou)和 1個新種(變孢新角石藻Neogoniolithon variabileZhang et Zhou)(張德瑞等,1978,1980a,b,1981a,b,1985,1989；Tseng,1983；周錦華等,1987,1991)。以上研究結果由夏邦美等2013年集合編為《中國海藻志 第二卷 紅藻門第四冊 珊瑚藻目》一書,共2科6亞科17屬55種及5變型,王宏偉等(2010)報道了遼寧大連的鱗形珊瑚藻Corallina confusa和鈍頂叉節藻Amphiroa echigoensis,其后的物種數統計為2科6亞科19屬75種及5變型(丁蘭平等,2015)。最近,Liu等(2018)報道了臺灣北部桃園礁的無節珊瑚藻,命名了1個新屬及3個新種。

我國東海沿岸的南麂列島位于浙江省溫州市,屬于亞熱帶季風氣候,自然環境條件優越,特色鮮明(高雅,2014),1999年被聯合國教科文組織列為世界生物圈保護區,被稱為“貝藻王國”(湯雁濱等,2014)。該海域受臺灣暖流影響,區域內大型海藻資源豐富,已報道了184種,具有溫帶、熱帶兩種區系特征(孫建璋等,2006；傅財華等,2011)。然而,該水域的珊瑚藻研究還缺乏詳細資料,僅有名錄式地報道了寬扁叉節藻(Amphiroa anceps)、叉節藻(A.ephedraea)、粗珊藻(Calliarthron yessoense)、無柄珊瑚藻(Corallina sessilis)、珊瑚藻(C.officinalis)、小珊瑚藻(C.pilulifera)、叉珊藻(Jania adhaerens)和岡村石葉藻(Lithophyllum okamurae)等8種(孫建璋等,2006；傅財華等,2011；湯雁濱等,2014)。本文利用生物冷凍切片技術,對在南麂列島開展野外調查采集的有節珊瑚藻標本進行了分類學研究,共鑒定出2屬5種。希望為今后該地區珊瑚藻的資源調查、開發利用及生態系統演化等研究提供理論參考。

1 材料與方法

1.1 材料

實驗所用標本分別于2017年5月、2018年10月采集于浙江省南麂列島,經緯度為：E 121.078058°、N 27.464821°。

標本主要分為2類：

(1)臘葉標本：用于直接觀察拍照和留樣保存；

(2)液浸標本：用于形態學觀察及冷凍切片。

1.2 實驗方法

1.2.1 外形特征比較 體式顯微鏡(Nikon D5-U3)觀察藻體外部形態學特征,藻體基部固著器有無,藻體節間、節部,藻體分枝、小枝以及小枝膨大部位和頂端生長情況,是否有四分孢子囊生殖窩及其形狀大小,拍照觀察。

1.2.2 內部特征觀察 液浸樣品清洗后,置于0.1%的稀鹽酸溶液浸泡10min,挑選完整的觀測部位,利用冷凍切片機(LEICACM 1860 UV生物冷凍切片機)進行切片,切片厚度20—50μm,切片轉置載玻片,用0.15%苯胺藍溶液染色10min,裝片在正置熒光顯微鏡(LEICADM5000 B)下觀察,拍照并進行特征測量。

1.2.3 解剖特征分析 主要觀察、比較與分析藻體內部結構和生殖器官的特征,包括表皮和皮層的細胞形狀和大小、藻體節間縱切面細胞層數、形狀、大小和間隔方式、髓層細胞層數和排列方式、四分孢子囊生殖窩大小、形狀和位置、四分孢子囊形狀、大小和排列方式等。

1.2.4 物種鑒定 根據所得實驗結果,綜合查閱文獻資料進行系統對比分析,進行物種鑒定。

2 實驗結果

2.1 帶形叉節藻(圖1)

Amphiroa beauvoisiiLamouroux,1816：299；Lewis et Norris,1987：18；Harveyet al,2009：267,figs.18-38；Yoshida et Yoshinaga,2010：89；Harveyet al,2013：86-92；Mendozaet al,2014：46-51,figs.1-4；Titlyanova,Titlyanov et Kalita,2014：35；Titlyanovet al,2015：Table SI.

Amphiroa zonataYendo,1902：10,p1.1,figs.11-14,pl.4,fig.9；Chiang,1962：141,fig.III2；Zhang et Zhou in Tseng,1983：86,pl.46,fig.4；Lee,1986：320；Silvaet al.,1987：34；Yoshida,1998：538,figs.3-14 C-F；Schubertet al,2006：1208-1216；Xiaet al,2013：23,pl.1,figs.17-18；Dinget al,2015：170.

Amphiroa peninsularisTaylor,1945：188,pl.48,fig.1.

特征描述：藻體玫瑰色,高3.5cm,具膝節(節)和節間的分化。膝節一般由4列細胞組成。近基部的節間呈圓柱狀,上部節間扁平狀；各部節間長寬不一,下部節間長 2—4mm,寬 0.8—1.2mm,中部節間長4—5mm,寬0.5—1mm；縱切面觀,節間髓層細胞長46—72μm,髓層外側為皮層,厚約23—36μm。表面觀,四分孢子囊生殖窩側生在藻體節間兩側,呈疣狀突起,球形開裂,窩內徑 140—190μm,窩高 72.6—79μm；成熟時,生殖窩中央頂部形成一個開口。四分孢子囊長卵形,層形分裂。

習性：通常簇生在低潮線下或中、低潮帶石沼中的巖石上。

模式標本產地：葡萄牙。

國內分布：在我國山東、浙江等省均有分布。全球(除南北極外)廣泛分布。

研究標本編號：TJNU 201705260010B,采于浙江南麂列島三盤尾。

該標本現保存在天津師范大學生命科學學院藻類研究室。

圖1 帶形叉節藻Amphiroa beauvoisiiFig.1 Amphiroa beauvoisii

2.2 鱗形珊瑚藻(圖2)

Corallina confusaYendo,1902：34,pl.3,fig.20,pl.7,fig.20；Yoshida,1998：552,figs.3-20 A-H；Xu,2013：26,fig.3.14；Wanget al,2013：229,figs.2-4.

Corallina squamatasensu Yendo,1902：32,pl.3,fig.17；Yoshida,1998：553；Spenceret al,2009：237-260.

特征描述：藻體紫色或紫紅色,高1cm,復羽狀分枝,基部有堅硬的固著器。主枝節間扁壓,長0.4—0.6mm,寬0.4—0.8mm,有明顯的中肋；節間兩側對生小羽枝,棒槌形,頂端鈍圓,小羽枝長1mm,寬0.2—0.3mm。膝節由一層長細胞組成。雌雄異株。四分孢子囊生殖窩一般在小羽枝的頂端軸生,少數分布在節間部的表面；窩內徑為 220—360μm,高 220—310μm；四分孢子囊長 120—160μm,寬 34—74μm。

習性：生長于低潮線附近巖石上。

模式標本產地：日本北海道。

國內分布：我國分布遼寧省和浙江省。國外分布于日本和韓國。

研究標本編號：TJNU 20181026002,TJNU 2018 1026003,采自浙江南麂列島柴嶼。

該標本現保存在天津師范大學生命科學學院藻類研究室。

2.3 粗枝珊瑚藻(新擬名)(圖3)

Corallina crassisima(Yendo)Hind et Saunders,2013：107-108,fig.4b.

Amphiroa crassissimum(Yendo),1902：16,p1.1,figs.27-28,pl.5,figs.5-6.

大邊孢藻Marginisporum crassissimum(Yendo)Ganesan,1968：26；Zhang et Zhou in Tseng,1983：92,pl.49,fig.2；Lee,1986：320；Yoshida,1998：592,fig.3-27A-F；Huang,2000：113；Xia,2013：57,pl.2,figs.42-43；Dinget al,2015：171.

特征描述：藻體直立叢生,紫紅色,高3cm,較粗壯,二叉狀分枝。固著器堅硬。分枝呈羽狀,較為密集。主枝分節清晰。分枝靠近基部的節間呈圓柱狀；中部的節間盾形,長3.5—4.5mm,寬2.2—4mm；上部的節間扁壓,呈葉狀。藻體節間皮層發育差,無次生紋孔連接,與髓部界限不明顯。膝節部由單層細胞組成,在末端與節間相連處可見末端變細的節端細胞(位于節部和節間之間,有的中空,被稱為節端細胞),近錐形。四分孢子囊生殖窩近球形或半球形,位于藻體節間部表面,呈波浪狀分布,排列緊密；切面觀,生殖窩側邊生,頂部有一開口,窩外徑431—481μm,高 315—365μm,窩內徑 398—415μm；四分孢子囊長柱形或長卵形,囊長102—139μm,囊寬40—60μm,層形分裂。

習性：生長于中低潮帶礁石上或者石沼中,全年可見。

模式標本產地：Misaki,Shimoa,Prov.of Boshu,Japan(Hind et Saunders,2013：108)。

國內分布：在我國沿海浙江省、臺灣省、福建省均有分布。在國外日本、韓國也有大量分布。

研究標本編號：TJNU 20181026001、TJNU 20181026006,采自浙江南麂列島柴嶼。

該標本現保存在天津師范大學生命科學學院藻類研究室。

2.4 珊瑚藻(圖4)

Corallina officinalisLinnaeus,1758：805；Yendo,1902：28,pl.3,figs.11-13,pl.7,figs.10-13；Zhang et Zhou in Tseng,1983：88,pl.47,fig.4；Lee,1986：320；Yoshida,1998：554；Sun,2006：59；Brodieet al,2013：49-56；Xiaet al,2013：32-33,pl.2,figs.23-24；Xu,2013：26,fig.3.11；Hindet al,2014：760-764；Dinget al,2015：170.

Corallina cretaceaPostels et Ruprecht,1840：6-20,pl.XL,figs.104,109-110.

Amphiroa cretacea(Postels et Ruprecht)Endlicher,1843：49；Yendo,1902：7,pl.1,fig.4；Segawa,1941：348,figs.1-4.

Arthrocardia cretacea(Postels et Ruprecht)Weber,1904：105,pl.15,fig.8.

Pachyarthroncretaceum(PostelsetRuprecht)Manza,1937：45；Lee,1986：320；Woelkerlinget al,2008：267,figs.1-38.

粗扁節藻Bossiella cretacea(Postels et Ruprecht)Johansen,1969：59；Perestenko,1980：49；Zhang et Zhou in Tseng,1983：89,pl.47,fig.1；Yoshida,1998：540,figs.3-15；Yoshida et Yoshinaga,2010：69-122；Xiaet al,2013：27-28,figs.19-20；Dinget al,2015：170.

特征描述：藻體紫紅色,直立叢生,高4.5cm,在同一個平面上2—3次羽狀對生分枝。主枝和分枝具有節和節間的分化。靠近基部的節間呈圓柱狀,向上部的節間逐漸扁壓,呈楔狀。主枝節間長1—1.5mm,寬0.5—1mm。縱切面觀,主枝節間髓層由18層平行的長柱形細胞組成,排列緊密；膝節由一層細長絲狀細胞組成。雌雄異株。生殖窩在小羽枝頂部形成,上部具有一個圓形開口。

習性：通常簇生在低潮帶的巖石上。

模式標本產地：歐洲。

國內分布：在我國遼寧省、山東省、浙江省和福建省均有分布。全球廣布種類。

研究標本編號：TJNU 20170525001,采于浙江南麂列島柴嶼。

該標本現保存在天津師范大學生命科學學院藻類研究室。

圖2 鱗形珊瑚藻Corallina confusaFig.2 Corallina confusa

圖4 珊瑚藻Corallina officinalisFig.4 Corallina officinalis

2.5 小珊瑚藻(圖5)

Corallina piluliferaPostels et Ruprecht,1840：20,pl.40,fig.101；Yendo,1902：30,pl.3.figs.14-16,pl.7,figs.14-16；Zhang et Zhou in Tseng,1983：88,pl.47,fig.4；Lee,1986：320；Silvaet al,1996：232；Yoshida,1998：554；Sun,2006：59；Xia,2013：34-35,pl.2,figs.25-26；Dinget al,2015：170.

Corallina kaifuensisYendo,1902：33,pl.3,fig.19,pl.7,fig.19.

Corallina sessilisYendo,1902：32,pl.3,fig.18,pl.7,fig.18；Zhang et Zhou in Tseng,1983：90,pl.48,fig.1；Yoshida,1998：554.

特征描述：藻體灰紫色,直立叢生,高4cm,具有堅硬的殼狀基部。基部產生許多直立分枝。分枝羽狀對生,具節和節間的分化。近基部節間圓柱狀,長1—1.5mm,寬0.8—1mm；上部節間扁壓,呈掌狀,長0.6—1.2mm,寬0.3—1.4mm,節間明顯中肋狀突起。主枝節間髓層由10層平行藻絲組成,細胞長52.8—66.2μm。膝節由一層長細胞組成,細胞長卵圓形,長149—249μm。上部分枝圓柱狀,長1—2.2mm,寬0.5—1mm。四分孢子囊生殖窩在短的小枝頂端軸生,近圓形,通常含有兩個側生的角,生殖窩頂端有一圓形開口。四分孢子囊長柱形,長116—149μm,寬26.6—49.8μm。有性生殖器官未知。

習性：通常簇生在潮間帶巖石上。

模式標本產地：鄂霍次克海。

國內分布：在我國遼寧省、山東省、浙江省、臺灣省均有分布。在東亞、東南亞、非洲、澳洲、美洲等地也均有分布。

研究標本編號：TJNU 20170526023C。采于浙江南麂列島后麂山。

該標本現保存在天津師范大學生命科學學院藻類研究室。

3 討論

叉節藻屬Amphiroa由Lamouroux于1812年建立,已報道186種,現已有44種得到確認(Guiry,2019)。它們廣泛分布于熱帶、亞熱帶和溫帶地區(Harveyet al,2009),高度從5mm到30cm,節間呈圓柱狀(Norriset al,1981)。國外關于叉節藻屬的報道較多(Aguilar-Rosaset al,1989；Lehmanet al,1992；Cetz-Navarroet al,2007；Harveyetal,2009,2013；Mendoza-Gonzálezet al,2014)。其中,Mendoza-González等(2014)認為Amphiroa與Jania親緣關系較近,而Harvey等(2009)認為Amphiroa是珊瑚藻科中被接受的六個屬之一。該屬在我國沿海均有分布,據統計共有14種(夏邦美等,2013；丁蘭平等,2015)。

A.zanata是Yendo根據日本的標本命名的(Yendo,1902)。過去我國帶形叉節藻也都鑒定為A.zanataYendo(Chiang,1962；Tseng,1983；夏邦美等,2013；丁蘭平等,2015),國外也有部分學者持相同的觀點(Silvaet al,1987；Yoshida,1998；Schubertet al,2006)。本文樣品(TJNU 201705260010B)的特征與文獻中帶形叉節藻的描述相一致(Tseng,1983；夏邦美等,2013)。然而,Norris和Johansen認為A.zanata是A.beauvoisii的同物異名(Norrisetal,1981),之后國外許多學者接受了他們的觀點(Riosmena-Rodríguezet al,1996；Mouraet al,2005；Rosas-Alquiciraet al,2008；Harveyet al,2009；Yoshidaet al,2010；Mendoza-Gonzálezet al,2014)。雖然我國過去也有文獻認為A.zanata是A.beauvoisii的同物異名,但都是名錄式的介紹(Lewiset al,1987；Titlyanovaet al,2014；Titlyanovet al,2015)。特別是日本藻類學家Yoshida和Yoshinaga也把日本的A.zanata作為A.beauvoisii的同物異名處理(Yoshida,2010),因為A.zanata的模式標本采自日本,這個處理的可信度比較高。因此,我們認為我國過去鑒定帶形叉節藻為A.zanata是不合理的,根據目前國際上的主流意見,我們接受A.zanata為A.beauvoisii同物異名的觀點,將我國帶形叉節藻(A.zanata)正式更名為A.beauvoisii。

珊瑚藻屬Corallina由Linnaeus于1758年建立,主要生長在沿海岸的淺水巖石上,在熱帶和某些亞熱帶地區比較常見。目前該屬已報道有204種以及68個種下單位,其中30種得到確認(Guiry,2019),我國報道的僅有6種(丁蘭平等,2015)。

鱗形珊瑚藻C.confusa的報道非常少,目前僅在日本北海道、韓國濟州島和我國大連有記錄(Yoshida,1998；王宏偉等,2010；徐冬燕,2010)。其藻體一般比較矮小,高不超過2cm,主枝節間扁壓,生殖窩在小羽枝前端軸生,分布較為密集(Woelkerlinget al,2008),不規則羽狀節間較小,扁平,瘦小(Yendo,1902)。本文樣品紫色,不規則羽狀分枝,有堅硬固著器,主枝節間扁壓,有明顯中肋,雌雄異株,生殖窩著生在小羽枝的頂端,膝節由一層細胞組成。這些內部結構和大部分外形特征與文獻中對鱗形珊瑚藻的描述基本相似,僅在藻體高度上略有差異,故命名為鱗形珊瑚藻。本種也是我國東部大陸沿岸的首次報道。

粗枝珊瑚藻C.crassisima僅分布于東亞水域,其最早記錄為Yendo(1902)報道的Amphiroa crassissimum。1968年Ganesan認為該種應該屬于邊孢藻屬Marginiosporum,命名為M.crassissimum(Ganesan,1968),一直被學者接受(Tseng,1983；Yoshida,1998；黃淑芳,2000；夏邦美等,2013；丁蘭平等,2015)。然而,2013年Hind和Saunders基于形態特征與分子演化分析,認為邊孢藻屬Marginiosporum應為珊瑚藻屬Corallina的同物異名,因而命名該種為Corallinacrassisima(Hindet al,2013)。目前該觀點已被國際學者所接受(Yoshidaet al,2015),因此我國過去報道的大邊孢藻Marginisporum crassissimum的拉丁名應改為C.crassisima。我國該種已有中文名為大邊孢藻,但因屬級分類單位的變動,為了避免混淆,建議中文名改為粗枝珊瑚藻。

珊瑚藻C.officinalis為廣布種,密集覆蓋在巖石上(Yoshida,1998；Brodieet al,2013；Yessonet al,2018)。它與C.elongata極其相似,主要差別是C.elongata有較小盾狀關節且分枝較規則(Brodieet al,2013),而珊瑚藻在同一個平面上羽狀對生分枝,靠近基部的節間呈圓柱狀,向上部的節間呈楔狀(夏邦美等,2013)。本文樣品的特征與國內過去報道的珊瑚藻的相一致(Tseng,1983；徐冬燕,2010；夏邦美等,2013),故定名為珊瑚藻C.officinalis。

然而,國際上對珊瑚藻C.officinalis的處理存在一些爭議,主要集中在另一物種(Amphiroa cretacea/Bossiellacretacea/Pachyarthroncretaceum)與C.officinalis的同物異名問題上。我國也有粗扁節藻Bossiella cretacea的報道(Tseng,1983；夏邦美,2008；曾呈奎,2009；夏邦美等,2013；丁蘭平等,2015),其主要特征為：藻體直立生長,粗壯,基部具殼狀固著器,主枝上部的節間扁壓,分枝二叉狀。在國際上,該種的分類地位多次發生變化：Corallina cretaceaPostels et Ruprecht(1840)、Amphiroa cretacea(Postels et Ruprecht)Endlicher(1843)、Arthrocardia cretacea(Postels et Ruprecht)Weber Bosse(1904)、Pachyarthron cretaceum(Postels et Ruprecht)Manza(1937)和粗扁節藻Bossiella cretacea(Postelset Ruprecht)Johansen(1969),特別是Amphiroa cretacea/Bossiella cretacea/Pachyarthron cretaceum在近30年中各有支持者(Ramírezet al,1991；Yoshida,1998；Woelkerlinget al,2008；夏邦美等,2013),我國學者作為Bossiella cretacea處理(夏邦美等,2013；丁蘭平等,2015)。而Hind等(2014)通過分析保存了187年的Pachyarthroncretaceum選模式標本的葉綠體DNA,認為其為珊瑚藻C.officinalis的同物異名。因此,目前上述的爭議種名都應歸為珊瑚藻的同物異名。

小珊瑚藻與珊瑚藻的親緣關系很近,外形也比較相似(Yendo,1902),主要區別在于：(1)小珊瑚藻囊果較多,排列較為密集,分枝更為發達(Yendo,1902)；(2)小珊瑚藻節間有明顯中肋狀突起,主枝節間髓細胞8—12層,而珊瑚藻節間無明顯中肋狀突起,主枝節間髓細胞16—19層(夏邦美等,2013)；(3)小珊瑚藻孢子囊生殖窩軸生在小枝頂端,通常長有兩個側生的角(Tseng,1983)。這些外形和內部結構特征可以幫助區分它們。

4 結論

本文報道了我國東海沿岸浙江南麂列島的有節珊瑚藻共2屬5種,即帶形叉節藻A.beauvoisii、鱗形珊瑚藻C.confusa、粗枝珊瑚藻C.crassisima、珊瑚藻C.officinalis和小珊瑚藻C.pilulifera,并對我國現存的帶形叉節藻A.zanata、粗扁節藻Bossiella cretacea和大邊孢藻Marginisporum crassissimum的歸并問題展開了詳細分析與討論。