溫度和元素濃度對Sr在褐牙鲆仔稚魚耳石中的沉積影響*

田洪林劉金虎 曹 亮 竇碩增

溫度和元素濃度對Sr在褐牙鲆仔稚魚耳石中的沉積影響*

田洪林1,3劉金虎1,2,4曹 亮1,2,4竇碩增1,2,3,4①

(1. 中國科學院海洋研究所 中國科學院海洋生態與環境科學重點實驗室 青島 266071；2. 青島海洋科學與技術試點國家實驗室海洋生態與環境科學功能實驗室 青島 266071；3. 中國科學院大學 北京 100049；4. 中國科學院海洋大科學研究中心 青島 266071)

科學認識魚類耳石中微量元素沉積與主要水環境因子的關系是基于耳石微化學方法重新構建魚類生活史及反演其環境履歷的重要前提。本研究以環境與耳石中重要元素Sr為例，研究在不同水溫(16℃、19℃和22℃)和不同元素濃度(1×、2×和3×Sr)下Sr在褐牙鲆()仔稚魚耳石形成生長過程中(孵化后15~93 d)的沉積(Sr∶Ca比)特征。結果顯示，在不同水溫下，耳石中Sr∶Ca比隨水體中Sr濃度的升高呈線性增長，而元素分配系數(Sr)隨元素濃度的升高先降低然后趨于穩定。在不同Sr濃度下，耳石中Sr∶Ca比及Sr均隨水溫升高呈增長趨勢，二者在22℃時的值均顯著高于在其他水溫時的值。耳石中Sr沉積能夠表征褐牙鲆仔稚魚所經歷的水環境中Sr濃度和水溫的變化，可作為元素指紋應用于褐牙鲆早期生活史的重建和環境履歷的反演。

褐牙鲆；矢耳石；Sr；溫度；元素指紋；沉積

耳石是硬骨魚類在生長過程中沉積在內耳中的結石，主要起聲音接收和平衡調節作用(Kalish, 1989; 竇碩增, 2007)。在魚類生長過程中，水環境中的化學元素通過魚類鰓呼吸等方式進入血液循環，經細胞傳輸進入內淋巴，結晶后沉積在耳石中。由于耳石的非細胞性及代謝惰性，沉積在耳石中的微量元素不會出現分解或重吸收現象，能夠指示魚類從出生到被捕獲生活過程中所經歷的水化學環境變化(Campana, 1999; Walther, 2006)。隨著元素分析技術的發展，自20世紀80年代以來，通過分析耳石全區或特定區的微化學組成，揭示魚類生活史或特定生活階段所經歷的水環境特征的耳石微化學分析及其應用研究逐漸興起。目前，該方法已被廣泛應用于魚類生態學及漁業資源研究中，包括重建生活史(Elsdon, 2002; Wells, 2003)、產卵場溯源(Tanner, 2012)、洄游(Dou, 2012a; Walther, 2012; Hagerstrand, 2017)和魚類種群判別(Dou, 2012b; Hayden, 2013; Higgins, 2013)等。

耳石微化學分析需基于明確的耳石微化學元素沉積機制，即耳石中微量元素沉積變化能夠客觀地反映魚類生活史中所經歷的水環境特征的地域性差異。由于耳石并不與外界水環境直接接觸，微量元素在耳石中的沉積不僅與水化學相關，更受傳輸過程中所經過的鰓、內耳膜等組織結構的生理功能調控(Campana, 1999; Bath, 2000; Izzo, 2018)。環境因素的變化及魚體生長差異也可通過調節魚類生長發育影響微量元素在耳石中的沉積。例如，水溫能夠通過影響血液與內淋巴系統的pH值而影響其傳輸能力，調控微量元素在耳石中的沉積(Mazloumi, 2017)。在近岸生態系統特別是河口區，淡海水的交匯程度差異使得近海水環境呈現出顯著的復雜多變性，例如，水體中元素濃度、水溫和鹽度等環境因子具有顯著的地域差異性(Nelson, 2018)。因此，耳石中的元素沉積是否能夠客觀地反映水化學元素濃度、水溫變化等環境因子的效應，是耳石微化學分析能否科學地重新構建魚類生活史的關鍵因素。

褐牙鲆()是我國近海重要的經濟魚種(陳大剛, 1991)。在其生活史中，褐牙鲆產卵群體在春季洄游至近岸、海灣或河口水域產卵孵化，仔魚在表層水域完成變態成為稚魚后著底，開始在近岸育幼場營底棲生活，秋季水溫下降后進入深水越冬，直至翌年春季開始產卵洄游。褐牙鲆在早期生活階段經歷劇烈變態發育等生理變化、從浮游至底棲的生態習性轉變以及多變的近岸、河口和深水區遷移履歷，其耳石中Sr沉積易受到水溫和水化學組成變化的影響，是探討耳石微量元素沉積機制的理想實驗物種。同時，褐牙鲆的人工孵化和飼育技術成熟，成活率高，為開展本實驗研究提供了支持。

本研究以褐牙鲆仔稚魚為研究對象，開展不同水溫和不同元素濃度下耳石中Sr沉積差異實驗，探討耳石元素指紋技術在重建魚類生活史中的一些技術問題，既可豐富耳石沉積機制研究，又為基于耳石微化學分析解決魚類群體識別、洄游履歷和環境史等生態學難點問題提供科學參考。

1 材料與方法

1.1 褐牙鲆孵化與飼育

實驗活體材料取自褐牙鲆自然產卵、孵化的仔魚。將取自同批次的受精卵置于1000 L (50粒卵/L)室內水槽中孵化、飼育。孵化過程中微充氣，水溫為(16.8±0.5)℃，光照周期為13 L∶11 D。受精卵在受精后48 h(hpf)開始孵化，72 hpf之內完成孵化。死亡魚卵沉入底部，發育正常的受精卵則漂浮在海水表面，孵化率約為92%。

仔魚約在孵化后2 d(dph)開口攝食。參照常規的飼育管理，對開口仔魚投喂輪蟲，每天投喂2次。輪蟲在21℃~23℃下培養，投喂小球藻。孵化3 d后每天換水50%。15 dph仔魚的攝食、存活等趨于穩定，開始用于實驗。其他飼育條件與孵化過程一致。

1.2 實驗設計

實驗從15 dph仔魚開始持續到93 dph。參考褐牙鲆仔稚魚在自然水域中可能經歷的水溫變化及Sr濃度變化，本研究設置3個實驗溫度梯度(16℃、19℃和 22℃)，與3個Sr元素濃度梯度(1×、2×和3×；6.5 mg/L)正交實驗，研究溫度和元素濃度對耳石中Sr沉積的影響。實驗共設置9個處理水平，每個處理水平下設置 2個重復。每個實驗水槽的水體(過濾自然海水)體積為40 L，光照條件為13 L∶11 D，微充氣。從孵化培育水槽中隨機取出50尾15 dph仔魚(全長為7.9 mm)置于每個實驗水槽。精密控溫儀(溫控范圍：0℃~90℃，感溫靈敏度：0.1℃，A-MI 211H)和鈦加熱棒(100~2000 W, Armaturenbau)調節控制水溫；利用SrCl2×6H2O和過濾后的自然海水配制各Sr元素濃度的實驗水體。

在實驗過程中，隨著仔稚魚的生長發育，調整餌料和換水量。在仔魚階段(15~35 dph)，每日換水約50%，并在換水后投喂輪蟲及鹵蟲；從著底稚魚(36 dph)至56 dph，每日完全換水1次，投喂鹵蟲及人工餌料；從57 dph到實驗結束，每日完全換水 2次，投喂人工餌料。實驗期間，每6 h檢查清理死亡個體。實驗過程中，各實驗水槽中的個體死亡率為14%~25%。

1.3 樣品采集及分析

1.3.1 水樣采集 實驗開始后，每隔7 d在各處理組取樣50 ml，取得的水樣經0.45 μm孔徑濾膜過濾后，用2%的稀硝酸固定，存儲在酸洗過的聚丙烯瓶中，保存在4℃下用于化學元素測定分析。

1.3.2 耳石樣品采集與處理 實驗結束后，從每個水槽中隨機選取8個魚類個體。樣品選取完成后，測量每條魚體的體長和體重，然后，提取魚體內的矢耳石，耳石經蒸餾水清洗后風干，存放于2 ml離心管內，用于化學元素測定。

1.3.3 耳石微化學分析 耳石樣品采用酸溶ICP-MS(Elan DRC II)方法測定分析其Sr和Ca含量。耳石樣品制備和元素測定分析方法參照Bailey等(2015)和Higgins等(2013)。首先，將耳石用去離子水結合超聲波清洗5 min以剔除耳石表面附著物。然后，用3%的H2O2浸泡耳石約10 min進一步消解其表面可能存在的殘留物，再用去離子水清洗干凈后置于通風櫥內風干。干燥后的耳石用精密天平(Discovery DV215CD, 0.01 mg)稱重后再用去離子水清洗除污。除污后的耳石樣品在酸洗過的聚丙烯管內進行酸溶處理。耳石樣品完全酸溶后，用去離子水按10∶1比例進一步稀釋使最終濃度達到0.1%/。樣品制備完成后隨機分批進行ICP-MS分析，測定耳石中的Ca和Sr含量，計算其Sr∶Ca比。

將水樣用2%的稀硝酸稀釋(1/99，水樣體積/稀硝酸體積)，然后，用ICP-AES (IRIS Intrepid Ⅱ XSP)測定水樣中的Ca濃度，用ICP-MS (Elan DRC Ⅱ)測定水樣中的Sr濃度，計算其Sr∶Ca比。

1.4 數據統計與處理

各實驗水槽中水體和耳石中的Sr∶Ca比以平均值±標準差(Mean±SD)表示。Sr的元素分配系數(Sr)指耳石中Sr∶CaOtolith與水體中的Sr∶CaWater的比值(Sr∶CaOtolith/Sr∶CaWater)，用以表征水體中Sr在耳石中的沉積效率。正態分布檢驗(Shapiro-Wilk normality test)及方差齊性檢驗(Levene test)發現部分Sr∶Ca原始數據未完全滿足2個假設條件，因此，對所有原始數據進行ln(+1)轉化后，開展雙因素方差分析(Two- way ANOVA)，檢驗溫度和水體中元素濃度對耳石中Sr沉積的影響，并對組間差異進行多重比較分析(Duncan test)。在各水溫下對Sr∶CaOtolith與Sr∶CaWater數據進行回歸分析，檢驗二者的線性關系。

相關統計分析均在SPSS 22.0上運行，差異顯著性水平設置為<0.05。

2 結果

2.1 水化學濃度差異對耳石中Sr沉積的影響

實驗過程中，1×Sr濃度組、2×Sr濃度組和3×Sr濃度組的實測水體Sr濃度(Sr∶CaWater)分別為7.76~ 7.95、15.38~15.93和22.45~23.02 mmol/mol，與各標定Sr濃度梯度基本一致。在同一Sr濃度下，各溫度組之間Sr∶CaWater均無顯著差異(圖1A~圖1C；> 0.05)。

水體中Sr濃度的升高顯著促進耳石中Sr的沉積(Sr∶CaOtolith；表1，圖1D~圖1F；<0.05)。在各溫度下，Sr∶CaOtolith與Sr∶CaWater均呈線性正相關 (圖2；<0.05，2>0.96)。在不同的Sr濃度下， Sr∶CaOtolith均隨水溫變化而波動。其中，在1×Sr、2×Sr和3×Sr濃度組的Sr∶CaOtolith的變化范圍分別為1.60~1.75、2.82~3.15和4.11~4.69 mmol/mol。在不同水溫條件下，3×Sr濃度組的Sr∶CaOtolith均顯著高于1×Sr和2×Sr濃度組的Sr∶CaOtolith(<0.05)。

在不同溫度下，1×Sr濃度組中的Sr明顯高于2× Sr和3×Sr濃度下的Sr。總體而言，Sr隨Sr∶CaWater的升高而降低，當Sr∶CaWater上升到一定水平后，Sr趨于穩定值(圖3)。在1×Sr、2×Sr和3×Sr濃度組的Sr變化范圍分別為0.21~0.22、0.18~0.20和0.18~ 0.20。

2.2 溫度對耳石中Sr沉積的影響

溫度對耳石中Sr沉積(Sr∶CaOtolith)具有顯著影響(表1；<0.05)。在不同Sr濃度下，較低水溫(16℃和19℃)對Sr∶CaOtolith的影響不顯著(>0.05)；但較高溫度(22℃)能夠顯著地促進Sr∶CaOtolith增長(< 0.05)。Sr∶CaOtolith在16℃、19℃和22℃下的變化范圍分別為1.60~4.24、1.65~4.29和1.73~4.69 mmol/mol (圖1D~圖1F)。

類似地，在不同Sr濃度下，Sr在22℃下均高于16℃和19℃下的值，即在較高水溫下耳石中的Sr的沉積效率明顯升高。Sr在16℃、19℃和22℃下的變化范圍分別為0.18~0.21、0.18~0.21和0.19~0.22 (圖3)。

圖1 各實驗組實測水體Sr濃度(Sr∶CaWater；A~C)及耳石Sr濃度(Sr∶CaOtolith；D~F) 不同字母表示各溫度水平之間的差異顯著(P<0.05)

表1 溫度和元素濃度(Sr∶CaWater)對耳石中Sr沉積的(Sr∶CaOtolith)影響(ANOVA,<0.05)

Tab.1 Effects of water Sr concentration (Sr∶CaWater) and temperature on Sr concentration in otoliths (Sr∶CaOtolith) of the larval-juvenile flounder (ANOVA, P<0.05)

3 討論

本研究發現，不同的水溫條件下水體中Sr濃度的升高均能夠顯著促進褐牙鲆仔稚魚耳石中Sr沉積，即耳石中Sr沉積與水環境中Sr濃度密切相關，能客觀表征魚類所經歷的水化學環境變化。這一現象在其他硬骨魚類的耳石微化學研究中也得以證實，如鰨() (Tanner, 2013)、布氏棘鯛() (Elsdon, 2003)、克拉克大馬哈魚() (Wells, 2003)、巴斯鲬() (Hamer, 2007)、金赤鯛() (Hamer, 2007)、金鱸() (Collingsworth, 2010；附表1)等。本研究中，褐牙鲆仔稚魚耳石中的Sr∶Ca比為1.60~ 4.69 mmol/mol，處于實驗條件下海洋魚類耳石中Sr∶Ca比(約為0.59~8.00 mmol/mol, 附表1)范圍之內。盡管耳石中Sr的沉積量存在種間差別，但耳石中Sr的沉積均隨水體中Sr濃度的升高而增加(de Vries, 2005; Dorval, 2007)。對比分析不同魚種耳石中Sr沉積的分配系數Sr可進一步發現，各魚種的耳石對水環境Sr的沉積效率具有相似性。褐牙鲆仔稚魚的Sr范圍為0.18~0.22，處于室內實驗獲取的其他海洋魚類的Sr(約0.13~0.40)范圍之內。就魚種而言，褐牙鲆仔稚魚的Sr略低于銀漢魚() (0.20~0.25，15℃~21℃; Clarke, 2011)和歐洲鱸(0.22~0.36; Reis-Santos, 2013)，與金鱸相近(0.21; Collingsworth, 2010)，但高于布氏棘鯛的(0.13; Elsdon, 2003)。不同魚種的耳石中Sr沉積與水體中Sr濃度的均存在顯著正相關關系，且各物種之間的沉積效率差異較小，基本處在一定范圍內，表明各種魚類的耳石在形成和生長過程中均能以較穩定的效率從水環境中沉積微量的Sr元素。

圖2 不同水溫下耳石中Sr濃度(Sr∶CaOtolith)與水體中Sr濃度(Sr∶CaWater)的關系

圖3 不同溫度下DSr與水體中Sr濃度(Sr∶CaWater)之間的關系

水溫對耳石中Sr沉積的作用因魚種而異。本研究發現，水溫升高能促進褐牙鲆仔稚魚耳石中Sr沉積，即耳石中Sr沉積與其所經歷的溫度密切相關。類似結果也曾發現于其他海洋魚類如黃尾平口石首魚(Bath, 2000; Martin, 2004)、大西洋美洲原銀漢魚(Clarke, 2011)、灰笛鯛() (Martin, 2006)、大底鳉() (Nelson, 2018)等。相反，在太平洋鱈魚(DiMaria, 2010)及大西洋鱈魚(Townsend, 1992)中，水溫抑制了其耳石中Sr沉積。而在布氏棘鯛成魚(Elsdon, 2004)和大鱗油鯡(Chesney, 1998)中，耳石中Sr沉積與水溫變化無顯著相關性。魚類耳石中Sr的沉積與水溫之間的關系具有顯著的種間差異性，不同魚種耳石的Sr沉積往往因其本身遺傳特性差異及所處水環境差異而對水溫變化表現出不同響應(Izzo, 2018; Mazloumi, 2017)。同一種魚在不同的生活史階段對水溫變化的響應也可能不同，如布氏棘鯛的成魚耳石中Sr的沉積基本不受水溫變化影響，而水溫升高能夠顯著促進其稚魚耳石中Sr的沉積(Elsdon, 2004; Webb, 2012)。換言之，水溫對耳石中Sr沉積的作用與魚種、魚類發育生長密切相關，不同魚種或同種魚的不同生活史階段對水溫變化的敏感程度和響應方式不同(Elsdon, 2002; Webb, 2012; Reis-Santos, 2013)，因此，相關研究在水溫對耳石中Sr沉積影響這一問題上無法得出一致性的結論。

探討不同魚種、不同發育階段魚類耳石中微量元素沉積與水環境因子的關系是基于耳石微化學方法重新構建魚類生活史及反演其所經歷的環境履歷的前提。本研究主要探討了水溫及水體中Sr濃度對褐牙鲆仔稚魚耳石中Sr元素沉積的作用。研究發現，耳石中Sr沉積與水體中Sr濃度呈顯著正相關關系，即耳石中Sr沉積能夠反映魚類所經歷的水環境中的Sr濃度變化；水溫升高能夠顯著促進褐牙鲆仔稚魚耳石中Sr的沉積，表明耳石中Sr沉積可用于表征其在生活過程中所經歷的水溫變化，從而為重建其生活史提供科學參考。另外，在耳石微化學分析及其應用研究中，其他微量元素(Ba、Mg和Mn等)在耳石中的沉積也與水體中的元素濃度密切相關。例如，Miller (2009)發現，水溫升高能夠促進美洲平鲉()耳石中Mn沉積，但抑制Mg沉積。但總體看來，對這些耳石微量元素的沉積機制及其與環境因子關系的探索尚處于起步階段，相關科學問題有待于進一步深入研究。

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Temperature and Water Elemental Concentration Affecting Strontium Incorporation into Otoliths in Larval-Juvenile Flounder

TIAN Honglin1,3, LIU Jinhu1,2,4, CAO Liang1,2,4, DOU Shuozeng1,2,3,4①

(1. CASKey Laboratory of Marine Ecology and Environment Sciences, Institute of Oceanology, Chinese Academy of Sciences, Qingdao 266071; 2. Laboratory for Marine Ecology and Environmental Science, Pilot National Laboratory for Marine Science and Technology (Qingdao), Qingdao 266071; 3. University of Chinese Academy of Sciences, Beijing 100049; 4. Center for Ocean Mega-Science, Chinese Academy of Sciences, Qingdao 266071)

An understanding of the effects of aquatic environmental factors on elemental incorporation into otoliths is fundamental for reconstructing life and environmental histories of fish using otolith microchemistry analysis. This study investigated the effects of temperature (16℃, 19℃, and 22℃) and water elemental concentration (1×, 2×, 3× Sr ambient baseline, 6.5 mg/L) on the otolith elemental incorporation of Sr in larval-juvenile flounder,(15~93 days post hatching). The results revealed that the otolith incorporation of Sr (Sr∶CaOtolith) was positively dependent on ambient Sr concentration (Sr∶CaWater) as well as water temperature. Sr∶CaOtolithvalues were significantly higher at 22℃ than at 16℃ and 19℃ at all Sr concentrations. Partition coefficient of Sr (Sr, Sr∶CaOtolith/Sr∶CaWater) tended to decrease with increasing Sr∶CaWaterbut remained stable when Sr∶CaWaterreached a certain level at each temperature. Sr was incorporated into the otoliths more efficiently at 22℃ than at the lower temperatures. It appeared that the otolith elemental incorporation of Sr was closely related to the ambient elemental concentration and, thus, could reflect the water chemistry that fish experienced, suggesting that Sr could be used as an elemental fingerprint to reconstruct the life and environmental histories of the flounder during its early life stage in nature.

; Otolith; Sr; Temperature; Elemental fingerprinting; Elemental incorporation

S931.1

A

2095-9869(2020)02-0078-09

竇碩增，研究員，E-mail: szdou@qdio.ac.cn

2019-01-24,

2019-02-18

* 國家重點基礎研究發展規劃項目(2015CB453302)和國家基金委-山東省聯合基金項目(U1606404)共同資助[This work was supported by National Key Basic Research Program (2015CB453302), and Joint Funds of the National Natural Science Foundation of China and Shandong Province (U1606404)]. 田洪林，E-mail: tianhonglin16@mails.ucas.ac.cn

10.19663/j.issn2095-9869.20190124001

http://www.yykxjz.cn/

田洪林, 劉金虎, 曹亮, 竇碩增. 溫度和元素濃度對Sr在褐牙鲆仔稚魚耳石中的沉積影響. 漁業科學進展, 2020, 41(2): 78– 86

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DOU Shuozeng, E-mail: szdou@qdio.ac.cn

(編輯 陳 輝)