基于Meta分析的土壤呼吸對凋落物輸入的響應

張彥軍，黨水納，任媛媛，梁婷，郁科科，鄒俊亮，劉方

1.寶雞文理學院地理與環境學院，陜西 寶雞 721013；2.寶雞文理學院教育學院，陜西 寶雞 721013；3.北京市農林科學院北京草業與環境研究發展中心，北京 100097；4.陜西淼森環保科技有限公司，陜西 西安 710000

土壤呼吸是一個復雜的生態學過程，作為陸地生態系統碳儲量釋放到大氣中的一個主要途徑（Raich et al.，1992），全球每年釋放到大氣中的CO2（以 C 計）大約為 98 Pg·a-1（Ben et al.，2010），其量是化石燃料燃燒釋放到大氣中CO2的10倍以上（IPCC，2007），因此土壤呼吸速率的微小變化都將會對大氣CO2濃度和與此相關的氣候變化產生重要影響（Ben et al.，2010）。

地表凋落物（以下簡稱凋落物）作為聯系陸地生態系統地上和地下部分物質和能量交換的重要“紐帶”，其在陸地生態系統碳循環中扮演著舉足輕重的作用（Zhang et al.，2012；呂富成等，2017；段北星等，2018）。凋落物作為土壤碳庫的主要輸入來源之一，一方面為土壤微生物提供了物質基礎，另一方面緩解了土壤微環境（土壤溫度和水分）的劇烈變動和改變了土壤理化性質，進而影響土壤呼吸速率（張東秋等，2005；呂富成等，2017）。此外，不同氣候條件下，土壤呼吸響應凋落物輸入的程度不一樣。在水熱條件吻合較好的熱帶亞熱帶地區，凋落物輸入后土壤呼吸的增加幅度可以高達30%—40%（鄧琦等，2007；Zimmermann et al.，2009），在水熱條件吻合較差的溫帶地區，凋落物輸入后土壤呼吸的增加幅度維持在 20%左右（Sulzman et al.，2005；Zhang et al.，2016），在溫度受限的寒溫帶地區，凋落物輸入后土壤呼吸的增加幅度低于10%（Kim et al.，2005；Liang et al.，2010），而在極端氣候條件下的凍原地區，凋落物輸入后對土壤呼吸的影響很微弱（孫軼等，2005）。與此同時，土地利用方式轉化/植被類型改變也會影響土壤呼吸對凋落物輸入的響應程度（鄧琦等，2007；Bréchet et al.，2018；段北星等，2018），而土地利用方式轉化/植被類型主要通過凋落物數量和凋落物質量（凋落物碳氮比、木質素含量等）兩個方面來影響土壤呼吸對凋落物輸入的響應（Zhang et al.，2016；Bréchet et al.，2017）。

目前，針對凋落物輸入與土壤呼吸關系的研究主要集中在凋落物呼吸（Zhang et al.，2014）、凋落物呼吸溫度敏感性（張彥軍，2017）、凋落物呼吸貢獻率（Zimmermann et al.，2009；Zhang et al.，2016；呂富成等，2017）、凋落物對土壤呼吸的影響等方面（高偉等，2017；呂富成等，2017；陳毅等，2018），且上述這些研究主要在點位尺度上進行凋落物輸入后土壤呼吸改變的影響因素分析（陸彬等，2010；Pinto et al.，2018；段北星等，2018）。但是，從國內外目前研究結果來看，土壤呼吸響應凋落物輸入的影響因素尚不清楚。

基于此，本文利用國內外已發表的 30篇研究論文共1393對有效數據，通過Meta分析以期從凋落物管理措施、氣候、植被、地形、土壤性質等方面試圖探究凋落物輸入后對土壤呼吸的影響，為全面深入的理解陸地生態系統碳循環提供重要的理論依據。

1 材料方法

1.1 文獻檢索

利用中國知網（CNKI）、萬方、維普和Web of Science等中英文數據庫，以“凋落物呼吸”、“凋落物貢獻率”、“凋落物對土壤呼吸的影響”、“凋落物呼吸溫度敏感性”、“litter respiration”、“contribution of litter respiration to soil respiration”、“effect of litter on soil respiration”、“temperature sensitivity of litter respiration”等為關鍵詞進行文獻的檢索，收集篩選了2019年5月份以前發表的有關“凋落物管理與土壤呼吸”的相關研究論文進行Meta分析。

為達到本研究的目的和減少篩選文獻帶來的偏差，所篩選的文獻必須滿足以下幾個條件：（1）研究試驗需為田間定位試驗；（2）田間定位試驗中必須以清除凋落物組為對照組，有凋落物輸入的處理設置為處理組；（3）研究論文所提供的土壤呼吸數據必須有試驗的重復數（至少可以從論文其它部分得知）、標準差或者標準誤；（4）試驗地點、試驗年份和凋落物處理相同的文獻，選取研究年限最長和發表時間最近的文獻。基于以上篩選標準，最終獲得符合要求的研究論文30篇，具體詳見表1，獲取有效數據1393對。同時，數據的預處理結果顯示，失安全數為5324945，遠遠大于5N+10不存在文獻的偏倚（Hedges et al.，1999），即論文的數據結果是可信的。

表1 數據分析的文獻Table 1 The list of references associated with data analysis

1.2 數據處理

在獲取數據的過程中，若已發表論文的數據以圖的形式呈現的話，則利用GetData Graph Digitizer 2.24軟件（從官方網站免費下載：http://getdatagraph-digitizer.com）來獲取相關數據。如若研究論文提供的數據為標準誤（SE），則標準差（SD）可通過式（1）進行轉換：

式中，N為試驗重復次數。

Meta分析通過 MetaWin 2.1軟件（Sinauer Associates，Sunderland，USA）進行，需要輸入的有效數據為處理組和對照組土壤呼吸的均值（Mean）、標準差（SD）和樣本重復次數（N）、以及分類變量。在進行 Meta分析時，同時需要引用效應值對試驗數據進行量化。根據本試驗所獲取數據的特征，同時為提高效應值的準確性，本研究最終選取自然對數響應比（lnRR）來反映凋落物管理對土壤呼吸的影響程度（Hedges et al.，1999）。

式中，RR為響應比，lnRR為效應值，Xt凋落物輸入條件下的土壤呼吸均值，Xc為清除凋落物處理下的土壤呼吸均值。

利用MetaWin 2.1軟件（Sinauer Associates，Sunderland，USA）首先得到每一對數據的效應值，然后利用MetaWin 2.1軟件的隨機效應模型計算合并效應值/平均加權響應比（RR++）以及其 95%的置信區間（CI），具體相關計算公式見參考文獻（任鳳玲等，2018）。RR++為正值則為正效應，RR++為負值則為負效應。若置信區間包括 0，則說明凋落物輸入對土壤呼吸沒有顯著影響（P＞0.05）；若置信區間全部大于 0，則說明凋落物輸入顯著增加土壤呼吸（P＜0.05）；若置信區間全部小于0，則說明凋落物輸入顯著減少土壤呼吸（P＜0.05）。同時，為了便于理解和描述，本研究通過下式計算土壤呼吸增加量的變化百分數（Chang et al.，2014）。

另外，本研究采用SigmaPlot 10.0軟件（Systat Software，Inc.，San Jose，CA，USA）進行相關圖件的制作。

1.3 數據分組

由于地形（海拔梯度）、氣候、凋落物管理措施、植被類型、土壤理化性質等因素均會影響土壤呼吸對凋落物輸入的響應（圖1），本研究對已有的數據以多種方式進行分組，試圖研究某一特定因素如何調控凋落物輸入對土壤呼吸的影響，具體分類標準詳見表2。

2 結果分析

2.1 凋落物管理措施對土壤呼吸的影響

整合分析表明，與清除凋落物處理相比較而言，除了50%的凋落物輸入和正常凋落物輸入模擬氮處理對土壤呼吸的影響不顯著（P＞0.05）外，其它凋落物管理措施均導致土壤呼吸顯著增加（圖2，P＜0.05）。正常凋落物輸入處理、正常凋落物輸入林窗內處理、正常凋落物輸入模擬干旱處理和正常凋落物輸入模擬降雨處理下的土壤呼吸平均依次增加了25.8%、22.5%、64.3%和57.7%；倍增凋落物輸入處理、倍增凋落物輸入模擬氮處理、倍增凋落物輸入模擬干旱處理和增凋落物輸入模擬降雨處理下的土壤呼吸平均分別增加了 34.3%、35.6%、29.1%和19.1%。

2.2 土壤呼吸響應凋落物輸入的季節和年際變化特征

圖1 論文寫作框圖Fig.1 Block diagram of paper

表2 數據分類依據Table 2 Data groups used in the Meta-analysis

圖2 凋落物管理措施對土壤呼吸的影響Fig.2 Effect of litter management measures on soil respiration

研究結果顯示，以清除凋落物處理作為對照，凋落物輸入會導致土壤呼吸的顯著增加，且土壤呼吸響應凋落物輸入具有顯著的季節和年際變異性（圖 3，P＜0.05）。凋落物輸入后，土壤呼吸在春季平均增加了27.2%、秋季增加了25.1%、冬季增加了24.6%，而夏季的增加幅度高達31.6%。此外，凋落物輸入后土壤呼吸的增加幅度具有顯著的年際變異性，增加幅度最大值出現在 2014年，增幅高達40.2%，增加幅度最低出現在2011年，增幅僅為 17.2%，平均增幅為 27.1%，變異系數為 29.4%（圖 3，P＜0.05）。

2.3 土壤呼吸響應凋落物輸入的氣候因素分析

不同氣候因素下，土壤呼吸對凋落物輸入的響應差異顯著（圖4，P＜0.05），以清除凋落物處理作為對照，凋落物輸入后土壤呼吸的增加幅度在不同降雨條件下呈現出1000—2000 mm (31.4%)＞大于2000 mm (30.0%)＞500—1000 mm (24.4%)＞小于500 mm (21.3%)的趨勢（圖4）；凋落物輸入后土壤呼吸的增加幅度在不同年平均氣溫條件下差異顯著，其增加幅度最高值出現在大于 20 ℃條件下，高達43%，最小值出現在10—20 ℃條件下，僅為22.3%，二者相差1.93倍（圖4）。

2.4 土壤呼吸響應凋落物輸入的植被因素分析

凋落物輸入后土壤呼吸增加的幅度因植被不同發生顯著差異（圖5，P＜0.05），在草地植被下土壤呼吸增加了17.3%、在闊葉林植被下增加了28%、在針葉林植被下增加了34.1%，在混交林植被下增加了22%，平均增加了25.4%。不同林齡下，凋落物輸入后土壤呼吸增加的幅度差異顯著（圖 5，P＜0.05），在幼齡林、中齡林和成熟林條件下土壤呼吸增加的幅度依次為18.6%、45.2%和34.6%。

2.5 土壤呼吸響應凋落物輸入的地形海拔梯度變化特征

地形因素（海拔梯度）是影響土壤呼吸的重要因素，凋落物輸入后土壤呼吸的增加幅度在不同海拔梯度下差異顯著（圖6，P＜0.05）。在海拔小于500 m時、500—1000 m時、1000—2500 m時和大于2500 m時土壤呼吸依次增加了 29.9%、23.5%、34.2%和59.6%（圖6）。

2.6 土壤呼吸響應凋落物輸入的土壤性質因素分析

土壤理化性質也是影響土壤呼吸的一個重要因素，相比清除凋落物處理而言，凋落物輸入后土壤呼吸增加的幅度在不同容重條件下呈現出低容重 (77.5%)＞中容重 (26.9%)＞高容重 (18.0%)的趨勢（圖7）；在不同土壤pH下，中性土壤凋落物輸入后土壤呼吸增加的幅度高達79.6%，堿性土壤凋落物輸入后土壤呼吸增加的幅度為24.1%，酸性土壤凋落物輸入后土壤呼吸增加的幅度僅有22.6%，強酸性土壤凋落物輸入后土壤呼吸增加的幅度為33.7%（圖7）；在不同土壤碳氮比條件下，凋落物輸入后土壤呼吸增加的幅度在低土壤碳氮比條件下、中土壤碳氮比條件下和高土壤碳氮比條件下依次為19.4%、29.6%和81.2%，呈現出依次增加的趨勢（圖7）。

圖3 凋落物輸入后土壤呼吸增加幅度的季節和年際變化特征Fig.3 Seasonal and inter-annual variations of soil respiration after surface litter input

圖4 土壤呼吸響應凋落物輸入的氣候因素分析Fig.4 Effect of climate factors on soil respiration after surface litter input

圖5 土壤呼吸響應凋落物輸入的植被因素分析Fig.5 Effect of vegetation factors on soil respiration after surface litter input

圖6 土壤呼吸響應凋落物輸入的地形因素分析Fig.6 Effect of topography factors on soil respiration after surface litter input

3 討論

3.1 凋落物輸入對土壤呼吸的影響

整合結果分析顯示，與清除凋落物處理相比較而言，凋落物輸入后會導致土壤呼吸顯著增加（19.1%—64.3%）。這是因為：（1）凋落物輸入后為土壤中的微生物提供了大量的可利用碳源和營養元素，即提高了底物的有效性（張彥軍，2017；Gora et al.，2018；張素彥等，2018）；（2）新鮮凋落物輸入后會對原始土壤有機質產生了激發效應（呂富成等，2017；Bréchet et al.，2018；Gora et al.，2018）；（3）凋落物輸入后，可能會使土壤的微環境（土壤溫度和土壤水分）和土壤理化性質發生改變，而上述這些因素均有可能會導致土壤呼吸的增加（張彥軍，2017；Bréchet et al.，2018；Gora et al.，2018；張素彥等，2018）。但是本研究結果顯示，50%的凋落物輸入處理下，土壤呼吸對凋落物的輸入沒有響應（P＞0.05），這可能是因為土壤呼吸具有較大的空間異質性，而土壤呼吸這種巨大的空間異質性效應的影響遠遠大于 50%凋落物輸入效應的影響（Zhang et al.，2014），或者凋落物輸入后產生了負的激發效應（余涵霞等，2018）。此外，正常凋落物輸入模擬氮沉降處理下，土壤呼吸對凋落物的輸入也沒有響應（P＞0.05），這可能是因為，雖然氮沉降是影響土壤呼吸的一個重要因素，但是已有研究結果表明氮沉降（主要是施用氮肥）可能激發、抑制或不影響土壤呼吸（Luo et al.，2016；He et al.，2018；Bai et al.，2019）。同時，土壤微生物的群落結構和活性（Xiao et al.，2019）、土壤理化性質（Yang et al.，2019）、植被生物多樣性（Wang et al.，2019）等都會受到氮沉降的影響，且這些因素之間存在著復雜的交互作用，會反過來又影響土壤呼吸，但具體原因有待進行深入探討。

圖7 土壤呼吸響應凋落物輸入的土壤性質因素分析Fig.7 Effect of soil properties on soil respiration after surface litter input

3.2 影響土壤呼吸響應凋落物輸入的地形海拔梯度因素分析

在地形條件（海拔梯度）復雜的地區，地形因素對土壤呼吸的影響不容忽視（陸彬等，2010；段北星等，2018；Tian et al.，2019），海拔梯度（尤其較大海拔梯度）控制著地區的氣候類型，相應的氣候類型決定著植被的空間分布格局（K?rner，2007；張彥軍等，2020），且不同植被分布類型影響著輸入到土壤中凋落物的數量和質量，而凋落物的數量和質量將會對土壤呼吸產生重要的影響（Bréchet et al.，2017）。本研究結果顯示，與清除凋落物處理相比較而言，凋落物輸入后土壤呼吸增加百分數因海拔梯度發生顯著差異（P＜0.05），呈現出高海拔（46.9%）大于低海拔（26.7%）的趨勢，這與已有的研究結果恰恰相反（鄧琦等，2007；陸彬等，2010；段北星等，2018）。例如，段北星等（2018）在我國黑龍江省大興安嶺地區漠河縣的國家森林生態系統定位研究站內的研究表明，凋落物輸入后土壤呼吸的增加程度隨著海拔梯度的增加呈現出減少的趨勢（y= -0.02x+20.8，R2=0.80，P＜0.05）（段北星等，2018）。究其原因可能與這些研究的海拔梯度差異過小有關（海拔梯度差異均小于 500 m）（鄧琦等，2007；陸彬等，2010；段北星等，2018），凋落物輸入后土壤呼吸增加的百分數很可能被其它因素例如植被類型所掩蓋，因此海拔梯度差異的影響在這些海拔梯度差異較小研究中顯示不出來（鄧琦等，2007；陸彬等，2010；段北星等，2018）。

3.3 影響土壤呼吸響應凋落物輸入的土壤性質因素分析

除了凋落物管理措施、氣候、植被、地形以外，土壤理化性質顯著影響凋落物輸入后土壤呼吸增加的百分數（陸彬等，2010；Pinto et al.，2018）。凋落物輸入后，土壤呼吸增加百分數呈現出低容重條件是中容重和高容重條件的2.9倍和4.3倍，中性土壤是酸性和堿性土壤的2.8倍和3.3倍，高土壤碳氮比是低土壤碳氮比和中土壤碳氮比的4.2倍和2.7倍，這與已有的研究結果相類似（鄧琦等，2007；陸彬等，2010；Pinto et al.，2018）。

土壤酸堿度是影響土壤呼吸的一個重要因素（李一凡等，2019），土壤微生物的生存和繁殖都需要一個適宜的土壤 pH，且大多數土壤微生物喜歡在土壤pH在6—8之間中生存（任鳳玲等，2018），土壤pH過低或者過高都會不同程度抑制土壤微生物的活性（劉炳君等，2011；李飛等，2013），最終會影響土壤呼吸對凋落物輸入的響應。例如，鄧琦等（2007）在中國科學院鼎湖山森林生態系統定位研究站內的研究結果顯示，當土壤pH為4時，凋落物輸入后土壤呼吸增加了 27.1%；當土壤 pH為4.75時，凋落物輸入后土壤呼吸卻增加了37.9%（鄧琦等，2007）。

土壤容重反應了土壤呼吸排放通道的順暢程度，土壤容重的變化與土壤孔隙度密切相關，且研究結果顯示土壤呼吸速率與土壤容重一般呈現出顯著負相關（徐洪靈等，2012）。這是因為土壤是多孔系統，根系和土壤微生物呼吸釋放的CO2多聚集在這些孔隙中，然后遵循物理學擴散原理逐漸釋放到大氣中（Ryan et al.，2005；方精云等，2007），當凋落物輸入到土壤中后較低的土壤容重意味著土壤中可能有更多的空間儲存這些因根系和土壤微生物呼吸釋放的 CO2（陸彬等，2010）。例如，陸彬等（2010）在我國黑龍江省伊春市五營區境內小興安嶺南坡人為干擾相對較小的豐林國家級自然保護區內研究結果顯示，當土壤容重小于1時（實際為0.79—0.96），凋落物輸入后土壤呼吸增加了 20%，當土壤容重大于1時（實際為1.01—1.09），落物輸入后土壤呼吸僅增加了15.9%（陸彬等，2010）。

土壤碳氮比率可以被用來指示陸地生態系統中土壤微生物的群落結構特征和活動能力（H?gberg et al.，2007；唐國勇等，2007），當土壤碳氮比率較低時，可供土壤微生物利用的碳源相對較少，土壤微生物活性降低（Schipper et al.，2011），此外適宜的土壤碳氮比率能夠限制土壤微生物的活動能力（Goyal et al.，1999），減慢有機物質的分解礦化速度，二者均不同程度減少土壤呼吸對凋落物輸入的響應程度。但是，較高的土壤碳氮比率可以促進土壤中微生物的大量繁殖（葛順峰等，2013），從而促進土壤呼吸對凋落物輸入的響應程度。例如，陸彬等（2010）的研究結果顯示，當土壤碳氮比率為 14.07時，凋落物輸入后土壤呼吸增加了17.4%，但是當土壤碳氮比率為16.87時，凋落物輸入后土壤呼吸卻增加了22.6%（陸彬等，2010）。

3.4 研究展望

本研究利用 Meta分析對土壤呼吸響應凋落物輸入的影響因素進行初步的定量分析，對全面深入的理解陸地生態系統碳循環理論具有重要的意義。土壤呼吸響應凋落物輸入后會受到諸如地形（海拔）、氣候、植被、土壤理化性質、凋落物輸入時間及其礦化分解時間長短等諸多因素的影響，且這些因素之間可能存在著復雜的交互作用（肖春旺等，2017），而這些因素的交互作用影響土壤呼吸響應凋落物輸入后的內在機理目前尚不清楚，未來需要進一步加強這方面的研究。同時，土壤微生物是驅動凋落物礦化和分解的核心驅動力（張圣喜等，2011；Pramanik et al.，2019），但是有關土壤微生物-凋落物輸入-土壤呼吸之間內在聯系的研究目前仍相對匱乏（無法滿足Meta分析的需求），這對全面理解土壤呼吸響應凋落物輸入的影響因素具有重要的限制意義。因此，土壤呼吸響應凋落物輸入后的土壤微生物學機制仍需要進一步的研究。

4 結論

（1）凋落物輸入后土壤呼吸顯著增加，但凋落物輸入后土壤呼吸的增加程度受到植被類型、氣候因素、地形因素、土壤理化性質等因素的影響。

（2）凋落物輸入后，不同氣候條件下的土壤呼吸增加程度呈現出強降雨＞微弱降雨的趨勢，以及高溫氣候＞低溫氣候的趨勢。

（3）凋落物輸入后，土壤呼吸的增加程度在不同海拔梯度條件下呈現出高海拔＞中海拔＞低海拔的趨勢。

（4）凋落物輸入后，土壤呼吸的增加程度分別呈現出低容重＞中容重＞高容重的趨勢，同時中性土壤遠遠大于酸性和堿性土壤趨勢，以及高土壤碳氮比遠遠大于低土壤碳氮比和中土壤碳氮比的趨勢。