西雙版納熱帶植物園蝙蝠物種多樣性與季節變化研究

曹 慧 楊建波 魯建美 Alice C.HUGHES

(1.中國科學院西雙版納熱帶植物園，勐臘，666303；2.中國科學院西雙版納熱帶植物園綜合保護中心，勐臘，666303；3.中國科學院大學，北京，100049)

目前蝙蝠已知物種數超過1 400多種，且具有廣泛分布[1]，常作為種子和花粉傳播的重要媒介，也是害蟲防治的關鍵因子，提供重要的生態系統服務功能。蝙蝠具有較高的物種特異性，并根據自身生活史特征選擇適宜的環境進行棲息、捕食、交流等活動[2]。不同物種對棲息地和捕食場所的選擇有明顯差異，溫帶地區氣溫較低，蝙蝠經常選擇巖石縫隙和洞穴作為長久棲息地，甚至是空曠、干擾較弱的人為建筑也會成蝙蝠的固定棲息地，從而在城市中的活動水平有明顯上升[3]，成為城市中物種多樣性最高的哺乳動物類群[4-5]。熱帶地區已有超過100多個物種在同一地區被記錄，并在熱帶森林環境中物種多樣性達到最高[6-7]。

熱帶地區喀斯特地貌上常發育長勢良好的熱帶雨林，這對熱帶蝙蝠的生存至關重要。不僅為洞棲蝙蝠，如菊頭蝠科(Rhinolophidae)、蹄蝠科(Hipposideridae)提供捕食場所和食物資源，也為樹棲蝙蝠提供賴以生存的棲息環境。例如哈氏彩蝠(Kerivoulahardwickii)棲息在蜷縮的芭蕉葉中，扁褐顱蝠(Tylonycterisrobustula)棲息在竹洞中，狐蝠科(Pteropodidae)物種棲息在樹干上，棕果蝠(Rousettusleschenaultii)棲息在棕櫚樹葉下。熱帶地區年內溫度變化不大，但降水量豐富的熱帶區域性氣候對全球氣候變化起著決定性的作用，并影響森林覆蓋面積[8]，從而影響蝙蝠活動。例如隨著旱季末期的到來，溫度達到最高，墨西哥的一種大食果蝠(Artibeusintermedius)和幽暗美洲果蝠(Dermanuraphaeotis)開始進行交配，以確保在雨季來臨之前完成生殖，利用雨季中豐富的食物供給自身能量需要，并撫育幼崽[9]。這種溫度和降水量的變化，是季節性繁殖物種得以生存的關鍵因素。季節性繁殖也導致了棲息地利用的季節性變化，影響蝙蝠種群結構和物種組成[10]。生殖季節能量需求的提高，雌性蝙蝠常選擇多種不同的生態環境進行活動，例如人為修建的公路、水壩、稻田都可作為蝙蝠棲息和捕食場所，生態交錯區和收割之后的荒地也會由于食物資源可利用性的增加，蝙蝠種群密度有所提高[11]。因此植被覆蓋程度和棲息地類型轉換在蝙蝠季節性繁育過程中具有重要的生態意義。

熱帶地區具有最高的森林砍伐率，森林斷層的不斷增加嚴重威脅熱帶地區生態環境，熱帶雨林的破壞程度也往往被人們所忽視[12]。例如在熱帶雨林地區不斷出現沒有被記錄在道路測繪網絡中的小路[13]，造成對森林破碎化程度的低估。同時東南亞地區的一些國家，仍然保持著刀耕火種的傳統耕作方式，季節性的改變森林覆蓋面積，影響當地蝙蝠物種組成。

然而目前熱帶地區蝙蝠物種多樣性的研究甚少開展，尤其在西雙版納地區。本研究將探究西雙版納熱帶植物園熱帶雨林中蝙蝠物種組成及物種多樣性的季節變化，揭示熱帶森林破碎化及季節變化對蝙蝠活動的影響，為今后熱帶地區發展和生物多樣性保護提供理論依據。

1 研究區域和研究方法

1.1 研究區域

實驗在中國科學院西雙版納熱帶植物園中進行(101°15′56″E，21°55′36″N)，該地區森林植被主要為熱帶雨林。氣候具有明顯的干濕兩季，年平均降水5 157 mm，旱季降水主要以濃霧的形式。年均溫24℃，最熱月平均溫25.3℃，最冷月平均溫15.6℃。

1.2 研究方法

自2019年1—12月，實驗共進行201 d(表1)。選擇1個被動型聲學監測設備(AnaBat Express，Titley Scientific，Australia)，架設高度為2 m，考慮蝙蝠常沿線形要素飛行的特點，該設備被垂直并順著道路方向架設。通過使用溫濕度監測設備HygrochronTMiButton(DS1923)(Wdsen Electronic Technology Co.，Ltd)記錄環境變化。實驗時間為日落前1 h至日出后2 h。通過Anabat Insight(version 1.1.5)軟件分析超聲波，利用以下參數：主頻率、最大頻率、最低頻率、平均頻率、持續時間以及波形，進行蝙蝠物種鑒別。由于一些物種超聲波持續時間較長，如馬來亞菊頭蝠(Rhinolophusmalayanus)，或重復在同一區域活動，可能造成單個個體的過度估計。為減小誤差，將取樣夜晚分為1 min時間間隔，統計每個物種被記錄到的1 min時間間隔超聲波次數，以表達蝙蝠物種多樣性和活動強度[14]。使用R語言(version 3.5.3)中多元線性回歸模型分析物種活動強度、物種多度與環境變量的相關性。并結合豎琴網和霧網的捕獲情況作為探究蝙蝠物種分類的補充數據。

2 研究結果

2.1 物種組成及區系分布

本研究共記錄到5科14屬32種蝙蝠(表2)，包括5種蹄蝠科蝙蝠，12種蝙蝠科(Vespertilionidae)蝙蝠，11種菊頭蝠科蝙蝠和4種狐蝠科蝙蝠，其中哈氏彩蝠，丘彩蝠(K.papillosa)，馬來假吸血蝠(Megadermaspasma)，毛翼管鼻蝠(Harpiocephalusharpia)，圓耳管鼻蝠(Murinacyclotis)，艾氏管鼻蝠(Mu.eleryi)，霍氏鼠耳蝠(Myotishorsfieldi)，高顱鼠耳蝠(My.siligorensis)，斑蝠(Scotomaresornatus)，中菊頭蝠(Rh.affinis)，婆羅菊頭蝠(Rh.borneensi)，小菊頭蝠(Rh.pusillus)，半島菊頭蝠(Rh.robinsoni)，托式菊頭蝠(Rh.thomasi)，棕果蝠，安氏長舌果蝠(Macroglossussobrinus)，犬蝠(Cynopterussphinx)，長舌果蝠(Eonycterisspelaea)，這18種蝙蝠為通過豎琴網和霧網捕捉到的記錄。其余15種為聲學監測設備記錄到的物種，其中某種管鼻蝠(Murinasp.)只鑒別到屬的水平。研究發現，32種蝙蝠不僅具有東洋界分布的特征，并且華南水鼠耳蝠(Myotislaniger)，中華菊頭蝠(Rh.sinicus)，棕果蝠也有在古北界青藏區分布的記錄[15-18]。

表2 蝙蝠物種分布和遷移能力Tab.2 Bats species distribution and migration capacity

續表2

續表2

本研究將使用聲學監測設備連續2個月沒有探測到的物種記為遷移種，將每月均有記錄的物種記為本地種。蹄蝠科中4種蝙蝠顯示有遷移特性，占80%，蝙蝠科僅有管鼻蝠被記錄到有遷移行為，占25%，菊頭蝠科蝙蝠僅有2種蝙蝠被記錄有遷移行為，占33%。

2.2 蝙蝠物種多樣性與環境變化

2.2.1 蝙蝠物種多樣性與活動強度

使用聲學監測設備共記錄到的15種蝙蝠中，馬來亞菊頭蝠為全年活動性最強的物種，灰小蹄蝠(Hipposideroscineraceus)活動性最弱。15種蝙蝠全年1 min時間間隔超聲波次數占比見圖1：馬來亞菊頭蝠：35.732%，中蹄蝠(Hipposideroslarvatus)：20.322%，大耳菊頭蝠(Rhinolophussiamensis)：10.661%，小褐菊頭蝠(Rhinolophusstheno)：10.434%，喜山鼠耳蝠(Myotismuricola)：6.606%，三葉蹄蝠(Aselliscusstoliczkanus)：6.051%，高鞍菊頭蝠(Rhinolophusparadoxolophus)：4.435%，褐扁顱蝠(Tylonycterisrobustula)：4.049%，華南水鼠耳蝠：0.870%，大蹄蝠(Hipposiderosamiger)：0.216%，小蹄蝠(Hipposiderospomona)：0.201%，皮氏菊頭蝠(Rhinolophuspearsonii)：0.175%，中華菊頭蝠：0.134%，某種管鼻蝠：0.108%，灰小蹄蝠：0.005%。

2.2.2 環境變化與蝙蝠物種多樣性的相關性

盡管不同蝙蝠物種活動強度對環境變化的響應不同，但大部分蝙蝠活動強度與溫度和濕度的變化顯著相關，而與降水量的變化相關性不顯著(表3)。蝙蝠科蝙蝠的活動強度常與單一的環境變量有關，例如管鼻蝠僅與濕度變化顯著相關，褐扁顱蝠僅與溫度變化顯著相關。但蹄蝠科和菊頭蝠科蝙蝠對環境參數的變化更為敏感，不僅多個物種的活動強度與濕度和溫度的變化同時顯著相關，而且菊頭蝠科小褐菊頭蝠的活動強度是唯一對降水量變化顯著相關的物種(P<0.01)。同時研究表明蝙蝠物種多度的變化僅與溫度表現顯著相關(P<0.05)。

表3 蝙蝠活動強度、物種多度與環境參數的相關性Tab.3 Correlation of bat activity intensity，richness and environmental parameters

2.3 蝙蝠物種多樣性的季節變化

聲學監測的結果表明，蝙蝠物種多樣性的季節變化具有明顯的物種特異性(圖2)。菊頭蝠科蝙蝠物種多樣性全年變化最為平穩，有長達7個月的時間物種多度保持不變(3—6月，10—12月)，并在雨季前和旱季前期物種多樣性較高，而在雨季中期則有相對下降。蝙蝠科蝙蝠物種多樣性的季節變化雖同樣趨于平穩，但在雨季過后有下降趨勢(10月至次年2月)。蹄蝠科蝙蝠物種多樣性的季節變化最為明顯，雨季中期(7月)達到最高，旱季有明顯的下降，1月和2月到達最低。

3 討論

3.1 蝙蝠物種多樣性的季節變化

通過對蝙蝠物種分布和活動強度的分析都表明該地區蝙蝠物種多樣性具有明顯的熱帶區域特有性。菊頭蝠科和蹄蝠科蝙蝠作為典型的熱帶物種，其活動強度具有指示熱帶地區氣候變化的屬性，在該地區活動強度也相對較高。一些蝙蝠科物種古北界的區系分布特征也體現了西雙版納熱帶北緣地理位置的特殊性和該地區生物分布由亞熱帶向熱帶過渡的趨勢。同時蝙蝠活動強度和物種多樣性的變化往往更受溫度的影響，而與降水量的變化并沒有顯示出顯著相關。雨季來臨前，蝙蝠活動強度、物種多樣性與日均溫達到高值，并隨溫度的降低而降低。旱季時部分蝙蝠物種有明顯的遷徙行為，主要表現在蹄蝠科蝙蝠，5種蹄蝠科蝙蝠中有4種蝙蝠，如大蹄蝠、中蹄蝠、灰小蹄蝠、小蹄蝠連續2個月沒有監測到活動，并在以往旱季時期云南地區洞穴考察中，也沒有發現該科蝙蝠有冬眠行為。而菊頭蝠科和蝙蝠科的活動中，雖沒有大規模的遷移行為，但仍有短暫的冬眠行為，導致了在旱季時期蝙蝠物種多樣性的下降，這不僅與溫度有關，也可能由于該地區旱季時期食物資源可利用性下降，故在旱季時期，熱帶雨林遭到破壞對蝙蝠物種多樣性的危害更大。這也更加證實了全球氣候變化對蝙蝠物種多樣性影響的重要性和需要對熱帶地區氣候長期監測的必要性。

此外也要考慮聲學監測設備可探測性對本研究的影響，如灰小蹄蝠超聲波頻率較高，不易被探測。熱帶雨林地區由于相對密閉的環境，也會影響探測范圍，蝙蝠活動性可能被低估。

3.2 熱帶雨林對蝙蝠物種多樣性的影響

西雙版納地區森林植被類型主要包括熱帶雨林、熱帶季節性濕潤林、熱帶季雨林、熱帶山地(低山)常綠闊葉林、熱帶棕櫚林、暖熱性針葉林和竹林7種[19]，其中熱帶雨林具有最高的喬木物種多樣性[20]。熱帶雨林良好的更新發展對維持當地生物多樣性，尤其是對生活在熱帶雨林中的特有種意義重大。本研究聲學監測設備共記錄到的15種蝙蝠，菊頭蝠科和蹄蝠科的蝙蝠大部分物種為典型的熱帶物種，例如馬來亞菊頭蝠。這類蝙蝠依托熱帶雨林茂密的植被、狹窄的空間和夜晚極低的可見度進行棲息和捕食，“調頻/恒頻”交替的超聲波特征使這類蝙蝠具有短距離監測獵物的能力，以適應在密閉的雨林中生存[21-22]。也正因如此，此類蝙蝠更易受到人為活動的干擾，對熱帶雨林的動態變化更加敏感。同時研究表明蝙蝠物種多樣性在雨季中期有所減少，這可能由于生殖期的結束，蝙蝠種群數量增加，種間競爭加大，促使蝙蝠活動強度增大，擴散能力增強[23-24]，繼而選擇更多樣的棲息環境和捕食場所，故森林覆蓋面積成為影響該物種組成和結構至關重要的因素。同時也應考慮雨季時由于降水量增大導致昆蟲飛行效率降低，飛行成本上升，繼而影響蝙蝠的捕食活動，限制捕食時間，造成物種多樣性的下降。當森林斷層出現時，林內的透光性增強，蝙蝠轉移棲息地并回避常規的捕食路線，減少了捕食成功率，增加了捕食成本和被捕食的風險[25]。這一點也在一些研究中得以證實，城市化程度較高的區域，夜晚燈光水平的提升和強烈的人為活動干擾，菊頭蝠科和蹄蝠科的蝙蝠更易遭受滅絕的風險[26-27]。并且蹄蝠科蝙蝠多具有狹食性的特點[28]，選擇鱗翅目(Lepidoptera)昆蟲作為主要食物，使它們對生存環境的依賴性更強，對景觀類型的轉變更加敏感。而不同于菊頭蝠科和蹄蝠科的蝙蝠具有洞穴棲息的特性，蝙蝠科的蝙蝠常選擇樹葉下或有遮擋的巖石縫隙作為棲息場所，從而對熱帶雨林的環境質量和森林覆蓋面積的要求更高。

然而西雙版納地區，經濟發展的加速以及夜晚燈光水平的提升，導致森林類型不斷由熱帶雨林向橡膠林、農田和茶園轉換[28-29]，熱帶雨林面積占總植被覆蓋面積的比例從1992年的22.77%減少至2016年的15.1%[20]，熱帶次生林面積迅速增加，造成森林植被物種組成結構的單一，喬木多樣性降低，這為蝙蝠物種多樣性的調查和保護的工作帶來諸多難題。在蝙蝠棲息地的保護中，進行就地保護，營造合理并且成熟的林分結構是保護蝙蝠物種棲息地的重要手段[30]，因此未來仍需對熱帶雨林動態變化和蝙蝠物種多樣性協同響應進行長期的監測[31]，準確評估森林破碎化程度對蝙蝠物種多樣性的影響，了解蝙蝠生活史特征和區域性關鍵生態因子的重要作用，準確定位蝙蝠受位危害的現狀，制定優先保護對象，充分考慮基礎設施合理規劃對蝙蝠物種保護的重要性，從而維持蝙蝠物種多樣性，提高生態系統服務功能。