石漠化地區苔蘚結皮對土壤養分及生態化學計量特征的影響

程 才,李玉杰,張遠東,高 敏,李曉娜,*

1 貴州師范大學喀斯特研究院,貴陽 550001 2 國家喀斯特石漠化防治工程技術研究中心,貴陽 550001

我國西南喀斯特山區地質脆弱性與環境敏感性并存,環境承載力低,人類活動突破生態系統健康閾值,使得此區域生態環境退化,水土流失頻繁發生,碳酸鹽巖裸露,衍生出石漠化災害[1- 2]。石漠化介導的土壤結構退化、滯水納墑能力降低、養分流失等一系列土壤退化過程導致喀斯特生態系統結構和功能退化[3- 4]。石漠化生態修復是我國生態文明建設的主戰場之一,盡管近幾十年石漠化治理取得豐碩成果,植被覆蓋面積不斷增長,裸巖率逐步得到控制,但隨著石漠化生態修復進程的不斷推進,群落穩定性差、土壤質量恢復滯后、生態治理效益疲弱等忽視植被正向演替機理和規律的弊端不斷出現[5],制約當地經濟、社會、生態等方面的可持續發展[6]。

苔蘚結皮是由苔蘚植物假根粘結土壤顆粒而形成的具有穩定結構的地表復合體,在很多脆弱或受損生態系統中占據著重要的生態位[7]。諸多學者已在我國西北沙漠化地區和黃土高原地區對苔蘚結皮生態功能開展了系列基礎研究,表明苔蘚結皮覆被顯著影響土壤物理、化學和生物學屬性,可有效增強土層穩定性和抗蝕性[8],提高土壤養分含量和酶活性[9- 10],為維管束植物的定居創造有利生境條件[11]。由于苔蘚結皮具有繁殖快、生態效益高等優點,其已被人工運用于受損生態系統的修復[12- 13]。Bu等[14]在黃土高原地區僅用兩個月便成功培育出苔蘚結皮,建立苔蘚結皮人工培育和擴繁技術體系,且人工培育的結皮仍可有效固定土壤和增強土壤肥力[15- 16],表明苔蘚結皮作為一種新型生態修復材料在修復受損生態系統方面具有較高的應用價值[17]。苔蘚結皮作為全球陸地生態系統中重要的地表覆被物,是當前全球碳循環和生物地球化學循環研究的熱點話題[18],其一系列微生態過程不僅顯著影響土壤養分含量,還可能同時改變土壤營養元素的動態平衡,影響生態系統結構和功能。

生態化學計量學作為研究生態系統元素比例關系和平衡關系的重要方法,被廣泛運用于揭示各元素在生態過程中的耦合關系和共變規律[19- 20]。碳、氮、磷、鉀不僅是土壤重要的營養元素,更是表征土壤肥力質量的重要指標,其生態化學計量特征可以有效預測養分限制類型和閾值,反映土壤供肥能力和質量狀況[21]。因而從生態化學計量學的角度分析苔蘚結皮覆被對土壤養分的貢獻,可能更好地揭示苔蘚結皮在退化或受損生態系統中對土壤養分的供給和持續能力[22]。苔蘚結皮作為石漠化生態系統的重要地表覆被物,但其在土壤養分累積和元素循環過程中的作用尚不明確。為此,選取我國貴州典型喀斯特高原峽谷石漠化區-花江大峽谷兩岸為研究區,系統研究不同等級石漠化生境下苔蘚結皮覆被對土壤養分含量和生態化學計量特征的影響,以期為利用苔蘚結皮進行石漠化生態修復提供科學依據；同時,在一定程度上也是對全球生物結皮生態化學計量學研究資料的積累與豐富。

1 材料與方法

1.1 研究區概況

研究區位于貴州省關嶺縣與貞豐縣交界處的花江大峽谷兩岸(25°39′13″—25°41′00″N, 105°36′30″—105°46′30″E),是一個典型的喀斯特高原峽谷石漠化區,研究區總面積47.91 km2,海拔600—1200 m,屬亞熱帶濕潤季風氣候,年均降雨量約1100 mm,5—10月降雨量占全年降雨量的83%,年均溫18.4 ℃。研究區的典型特征是景觀破碎,石漠化廣泛分布,以中強度石漠化為主。土壤類型為石灰巖發育而來的石灰土。植被為亞熱帶常綠落葉針闊混交林,原生植被基本被破壞,現以次生林為主,主要包括圓柏(Sabinachinensis)、花椒(Zanthoxylumbungeanum)、金銀花(Lonicerajaponica)、核桃(Caryacathayensis)、構樹(Broussonetiapapyrifera)等。結皮苔蘚種類主要包括毛口蘚(Trichostomumbrachydontium)、穗枝赤齒蘚(Erythrodontiumjulaceum)、密葉擬鱗葉蘚(Pseudotaxiphyllumdensum)、南亞灰蘚(Hypnumoldhamii)等。

1.2 樣品采集與指標測定

參考熊康寧等[23]的石漠化等級劃分方法,選取無石漠化、輕度石漠化、中度石漠化、強度石漠化各3塊樣地(圖1),樣地大小為20 m × 20 m,各樣地最小間隔為500 m。由于石漠化生境的破碎性、非連續性和不均勻性,石漠化區域植被分散分布,植被下和植被間分布著苔蘚結皮斑塊和無結皮覆蓋的裸土[24]。于2019年5月在各樣地內按坡位上、中、下各選擇3處(每一樣地內共9處)苔蘚結皮發育良好的小樣方,采集結皮斑塊中心10 cm × 10 cm的苔蘚結皮及其覆被下0—5 cm和5—10 cm土壤,同一樣地內同層土壤充分混勻成一個樣。按相同采樣方法采集無苔蘚結皮覆被的裸土作為對照,共采集土壤樣品60份。土壤樣品帶回實驗室自然風干后研磨過2 mm篩,于玻璃瓶中密封保存,用于土壤養分測定。

圖1 研究區石漠化景觀和苔蘚結皮Fig.1 Pictures of rocky desertification and moss crusts in the study area

土壤pH采用2.5∶1的水土比,用電位計法測定；有機碳(SOC)采用硫酸重鉻酸鉀氧化為容量法測定；全氮(TN)采用硫酸鉀為硫酸銅為硒粉消煮,定氮儀自動分析法測定；全磷(TP)采用硫酸為高氯酸消煮為鉬銻抗比色法測定；全鉀(TK)采用氫氟酸為高氯酸消煮火焰光度計法測定；堿解氮(AN)采用堿解擴散法測定；速效磷(AP)采用碳酸氫鈉浸提為鉬銻抗比色法測定；速效鉀(AK)采用中性乙酸銨提取為火焰光度計法測定。

土壤養分恢復指數(NRI)[22]：以裸土為對照,計算苔蘚結皮覆被土壤SOC、TN、TP、TK、AN、AP、AK與裸土的差異,最后將各屬性的差值求和平均,以定量描述苔蘚結皮覆被對土壤養分的影響。土壤養分恢復指數的計算公式為：

(1)

1.3 數據處理

土壤C、N、P、K化學計量比采用元素質量比,使用Excel 2010對數據進行初步整理,運用SPSS 22.0對土壤養分含量、化學計量比進行雙因素方差分析(two-way ANOVA)和Tukey多重比較。運用Kolmogorov-Smirnov text 檢驗數據的正態性,Levene′s test進行方差齊性檢驗。

2 結果與分析

2.1 苔蘚結皮覆被土壤養分及化學計量比垂直分布特征

苔蘚結皮覆被土壤養分含量呈現隨土層加深而遞減的趨勢,結皮層土壤養分含量顯著高于下層土壤(表1)。結皮層SOC和TN含量分別為23.53—41.79 g/kg和2.81—4.07 g/kg,均表現為無石漠化>強度石漠化>中度石漠化>輕度石漠化。與結皮層相比,0—5 cm和5—10 cm 的SOC含量分別減少24.02%和44.41%,TN含量分別減少16.10%和27.44%。苔蘚結皮層TP和TK含量分別為1.22—1.94 g/kg和4.56—7.02 g/kg,表現為無石漠化最高,強度石漠化最低。與結皮層相比,0—5 cm和5—10 cm的TP含量分別減少57.30%和112.12%,TK含量分別減少11.04%和23.44%。結皮層AN和AK含量分別為201.00—241.37 mg/kg和238.72—409.11 mg/kg。與結皮層相比,0—5 cm和5—10 cm的AN含量分別減少18.46%和30.21%,AK含量分別減少35.73%和65.14%。苔蘚結皮層AP含量為1.48—3.96 mg/kg,0—5 cm和5—10 cm的AP含量較結皮層分別減少61.76%和94.69%。雙因素交互分析顯示,石漠化等級和土層深度對苔蘚結皮覆被土壤養分指標均具有顯著影響,石漠化等級 × 土層深度僅對TN具有顯著影響。

表1 石漠化等級和土層深度對苔蘚結皮覆被土壤養分含量的影響

苔蘚結皮覆被土壤C、N、P、K化學計量比垂直變化特征各異(表2)。C/N、C/K、P/K呈現隨土層加深而遞減的趨勢,C/P和N/P隨土層加深而逐漸升高,N/K在土層剖面上變化特征不明顯。雙因素交互分析顯示,石漠化等級和土層深度均對C/N、C/P、N/P、C/K具有顯著影響,P/K僅受到土層深度的顯著影響,石漠化等級 × 土層深度僅對N/K具有顯著影響。

表2 石漠化等級和土層深度對苔蘚結皮覆被土壤生態化學計量特征的影響

2.2 石漠化等級梯度下苔蘚結皮覆被對土壤養分及化學計量比的影響

土壤養分含量因石漠化等級而變化(圖2)。從裸土的角度,SOC、TN、TP和TK含量均呈現隨著石漠化等級升高而降低的趨勢,而AN、AP和AK含量隨著石漠化等級升高呈現先減少后增加的趨勢,最低值出現在中度石漠化。較裸土而言,苔蘚結皮的覆蓋顯著增加土壤養分含量。SOC含量平均增加46.08%,TN含量平均增加26.50%,TP含量平均增加53.62%,TK含量平均增加20.25%,AN含量平均增加25.24%,AP含量平均增加110.47%,AK含量平均增加83.76%。雙因素交互分析顯示(表3),石漠化等級和苔蘚結皮對各土壤養分指標均具有極顯著影響,石漠化等級 × 苔蘚結皮僅對SOC、TN和TK具有顯著影響。

圖2 石漠化等級梯度下苔蘚結皮覆被對土壤養分含量的影響Fig.2 Effects of moss crusts on soil nutrient contents under the degree of rocky desertification不同小寫字母表示同一苔蘚結皮覆被土壤化學計量比不同等級石漠化間差異顯著(P<0.05),不同大寫字母表示同一裸土化學計量比不同等級石漠化間差異顯著(P<0.05)

苔蘚結皮對土壤C、N、P、K生態化學計量比影響各異(圖3)。苔蘚結皮覆被土壤C/N、C/K、P/K顯著高于裸土,N/P顯著低于裸土。雙因素交互分析顯示(表4),石漠化等級和苔蘚結皮均對土壤C/N、N/P、C/K具有顯著影響,而N/K僅受石漠化等級顯著影響,P/K僅受苔蘚結皮顯著影響,石漠化等級 × 苔蘚結皮對各化學計量比均無顯著影響。

表3 石漠化等級和苔蘚結皮對土壤養分含量的影響

圖3 石漠化等級梯度下苔蘚結皮覆被對土壤生態化學計量特征的影響Fig.3 Effects of moss crusts on soil ecological stoichiometry characteristics under the degree of rocky desertification不同小寫字母表示同一苔蘚結皮覆被土壤化學計量比不同等級石漠化間差異顯著(P<0.05),不同大寫字母表示同一裸土化學計量比不同等級石漠化間差異顯著(P<0.05)

表4 石漠化等級和苔蘚結皮對土壤生態化學計量特征的影響

2.3 苔蘚結皮覆被土壤養分恢復指數變化特征

圖4 石漠化等級梯度下苔蘚結皮覆被土壤養分恢復指數 Fig.4 The soil nutrient restoration index of moss crusts under the degree of rocky desertification不同小寫字母表示苔蘚結皮覆被土壤養分恢復指數不同等級石漠化間差異顯著(P<0.05)

苔蘚結皮的覆蓋均不同程度地促進石漠化土壤養分的恢復(圖4)。苔蘚結皮覆被土壤養分恢復平均指數為33.16%—72.48%,0—5 cm和5—10 cm土壤養分恢復指數分別為11.30%—49.90%,15.34%—52.80%。土壤養分恢復指數與石漠化等級相關,呈現隨石漠化等級升高而增加的趨勢,且中度和強度石漠化階段顯著高于無石漠化和輕度石漠化階段。無石漠化階段苔蘚結皮覆被土壤養分恢復平均指數為33.16%,中度和強度石漠化階段分別為60.77%和72.48%,較無石漠化階段分別增加了83.26%和118.58%。

3 結論與討論

3.1 苔蘚結皮覆被對石漠化土壤養分的影響

苔蘚結皮是退化或受損生態系統的重要地表覆被物,在影響結皮覆被下土壤物理、化學及生物學屬性方面起著重要作用[7]。研究表明石漠化地區苔蘚結皮覆被顯著增加土壤全量和速效養分含量,且高于黃土高原[22]、毛烏素沙地[25]、騰格里沙漠[26]和古爾班通古特沙漠[27]等地苔蘚結皮覆被下土壤養分含量。但苔蘚結皮覆被土壤養分含量低于石漠化地區刺梨、花椒等經濟林根區土壤[28- 30],這可能是因為維管束植物根系分泌物介導的根際效應改善土壤肥力和土壤元素的生物有效性[31- 32],而苔蘚植物缺乏真正意義上的根,使得其對土壤肥力的改善程度不及維管束植物。盡管苔蘚結皮覆被能改善土壤養分狀況已成共識,但其影響途徑及機理尚不明確。有學者認為苔蘚結皮的毛細孔隙結構和粗糙的表面特性使其具有較強的捕獲能力,可有效聚集凋落物和大氣沉降養分,從而使得苔蘚結皮覆被下土壤養分累積[33- 34]。也有學者從土壤生物學特性進行解釋,如劉潤等[35]通過對土壤的填埋試驗表明,苔蘚覆被可顯著提高石漠化地區土壤脫氫酶、脲酶、多酚氧化酶和過氧化氫酶活性。土壤酶是土壤生態系統過程的重要參與者,其作為催化劑在養分礦化和有機質分解中起著至關重要的作用[36]。土壤酶活性的增強直接或間接地表明了苔蘚覆蓋促進土壤微生物的生長與遷居,增加土壤有機質和養分供應能力。此外,分子測序研究也表明石質生物結皮中微生物群落結構與裸土差異明顯,石質結皮中細菌豐富度顯著高于裸土[37]。藍細菌門是石質生物結皮微生物群落結構和功能的驅動者[38- 39],其門下大多數成員(如Trichocoleus和Chroococcidiopsis屬)具有固氮和/或光合固碳功能[40]。因此,石質生物結皮中豐度較高的藍細菌可能驅動著結皮覆被下土壤碳氮等養分元素的累積,而這有待于進一步研究證實。

3.2 苔蘚結皮覆被對石漠化土壤生態化學計量特征的影響

C、N、P、K化學計量比是衡量土壤有機構成和元素平衡的重要指標,可有效反映土壤供肥能力和質量狀況[21]。土壤C/N可以衡量土壤C、N營養元素平衡狀況,是反映土壤有機質礦化速率的敏感性指標。土壤C/N與有機質分解速率成反比,較低的C/N表明土壤有機質具有較快的分解和礦化作用[41]。研究中苔蘚結皮覆被土壤和裸土C/N的平均值分別為8.43和7.41,均低于全國平均水平(11.9)和全球平均水平(14.3)[42]。同時,石漠化地區苔蘚結皮覆被土壤C/N低于我國西北沙漠化地區和黃土高原地區[22],表明位于亞熱帶季風氣候帶的西南石漠化地區的降水量和積溫量較高,使得土壤有機質礦化速率較快。但苔蘚結皮覆被土壤C/N顯著高于石漠化裸土,表明苔蘚結皮的發育可一定程度上減緩石漠化地區土壤較快的礦化速率,促進土壤有機質的累積。

土壤N、P作為陸地生態系統的限制性元素,對植物生長發育具有重要意義,其比值可用于預測養分限制的類型和閾值[43]。一般認為,土壤N、P限制植物生長的N/P閾值為14和16,比值小于14表明N限制植物生長,比值大于16表明P限制植物生長,比值在14—16時表明N和P共同限制植物生長[28]。但也有學者認為,土壤并不是植物所需養分的唯一來源,植物還能在其葉片衰老和凋落前對養分進行重吸收[44],因此,土壤N/P可能并不能很好地反映植物生長的養分限制狀況。本研究中苔蘚結皮覆被土壤和裸土N/P的平均值分別為3.43和3.88,表明研究區植物生長受N元素限制。相比于無結皮覆被的裸土,苔蘚結皮覆被土壤較低的N/P并不意味著苔蘚結皮加劇了石漠化地區土壤N元素限制程度。張楷燕等人研究表明石漠化地區苔蘚植物對石灰巖有明顯的酶促溶蝕驅動作用[45],苔蘚結皮的毛細孔隙結構和粗糙表面特性有利于大量累積巖溶作用產物[46],增加土壤P元素含量。土壤TN的主要來源是凋落物合成的有機質[47],石漠化地區凋落物的大幅減少使得苔蘚結皮對土壤N元素的累積量遠低于P元素,從而導致結皮覆被土壤N/P的相對降低。此外,苔蘚結皮的覆被可顯著增加土壤微生物數量和活性[48],微生物對有機質的分解也使得苔蘚結皮覆被下土壤N素釋放增多,導致土壤N/P的降低。

土壤C/P是衡量土壤P元素有效性的重要指標,較低的C/P指示土壤P元素有效性較高[19]。研究區苔蘚結皮覆被土壤和裸土C/P遠低于全國平均水平(61)和全球平均水平(186)[42],表明石漠化地區土壤P元素表現為凈礦化,P有效性較高。較低的C/P和N/P表明石漠化地區土壤養分呈現缺N富P的格局,印證了同一研究區喻陽華等[30]。相較于土壤C、N、P化學計量比的研究,關于土壤K元素的研究較少。研究發現苔蘚結皮覆被土壤C/K、P/K顯著高于裸土,推測原因為營養元素的來源及穩定性差異導致苔蘚結皮對土壤C和P元素的累積量高于K元素,從而使苔蘚結皮覆被土壤C/K和P/K相對增加。苔蘚結皮覆被土壤SOC、TP和TK含量較裸土分別增加46.08%、53.62%和20.25%的結果與這一推測吻合,為運用生態化學計量學的方法分析苔蘚結皮覆被對土壤養分的貢獻提供支撐。

3.3 苔蘚結皮在石漠化地區生態修復中的作用

土壤養分恢復指數可以指示生態修復措施對退化土壤養分的恢復程度[22]。通過分析苔蘚結皮覆被土壤養分恢復指數發現,苔蘚結皮的覆蓋可以較大程度地加速石漠化地區土壤養分恢復進程,這與維管束植物促進土壤C、N、P等養分的累積類似。高麗倩等[22]在黃土高原地區的研究表明土壤養分恢復指數隨生物結皮演替顯著增加,演替后期土壤養分恢復指數高達227%,遠高于本研究中苔蘚結皮覆被土壤養分恢復指數。我們推測由研究對照及研究區氣候特征的差異所導致。其一,高麗倩等選擇坡耕地作為對照,而本研究對照為各等級石漠化生境下無結皮覆被的裸土,裸土養分狀況自身因石漠化等級不同而有所差異。其二,西南石漠化地區較好的水熱條件使得本區域土壤養分背景值高于黃土高原地區,因而苔蘚結皮覆被對土壤養分的累積和改善程度低于黃土高原地區。此外,本研究表明苔蘚結皮對土壤養分的改善程度與石漠化等級相關,土壤養分恢復指數呈現隨石漠化等級升高而增加的趨勢,中強度石漠化階段苔蘚結皮覆被土壤養分恢復指數顯著高于無石漠化和輕度石漠化階段。原因為石漠化早期植被凋落物輸入尚未大幅減少,水土流失尚不強烈,土壤養分仍處于較良好的狀況,而當退化到中強度石漠化階段,植被覆蓋極低,有機物輸入的匱乏和土壤養分的流失導致土壤質量急劇惡化。因此,在中強度石漠化生境中,苔蘚結皮對土壤養分的累積和改善程度更為可觀,能更大程度地促進土壤養分恢復進程。

石漠化地區基巖裸露,植被稀疏,水土流失強烈,生態系統脆弱[1]。嚴酷的石漠化生境極大地制約著此地區植被生長發育和生態系統恢復。苔蘚植物特殊的形態結構和生理生態機制使其在石漠化生態系統中占據著重要的生態位。綜合苔蘚結皮對石漠化土壤養分及生態化學計量特征的影響發現,苔蘚結皮的覆被可有效促進土壤養分的累積,加速石漠化地區土壤養分恢復進程。頂壇花椒(Zanthoxylumplanispinumvar.dintanensis)是研究區生態恢復和經濟建設的優勢經濟林木,但近年來出現大面積生長衰退現象,嚴重制約石漠化地區的植被恢復和建設[30]。當前頂壇花椒人工林存在凋落物數量少、分解快,林分結構單一,系統穩定性差等弊端。基于苔蘚結皮在石漠化地區的生態效益,可考慮花椒林下配置苔蘚結皮,提高花椒林分穩定性和增強土壤肥力。因此,建議結合不同等級石漠化生境條件,將苔蘚結皮作為一種補充手段聯合其它生態恢復措施促進石漠化受損生態系統結構和功能提升,推動石漠化地區的生態恢復與重建。