高原鼢鼠干擾下高寒草甸大型土壤動物多樣性對環(huán)境因子的響應

葉國輝,楚 彬,胡桂馨,張飛宇,華銑澤,周富斐,花立民

甘肅農(nóng)業(yè)大學草業(yè)學院,蘭州 730070

生物多樣性和生態(tài)系統(tǒng)功能之間的關系成為生態(tài)學和環(huán)境科學的核心問題[1]。土壤動物作為陸地生物多樣性關鍵組成部分,通過碎屑食物網(wǎng)參與凋落物分解與營養(yǎng)供應等生態(tài)學過程,對維持陸地生態(tài)系統(tǒng)結構和功能發(fā)揮重要作用[2- 3]。近年來,眾多生態(tài)學家越來越青睞土壤動物對環(huán)境變化的指示作用[4- 5]。研究表明,土壤動物類群多樣性與植物群落特征和土壤理化性質等環(huán)境因子緊密相關[6- 7]。由于植物群落構成的微生境為土壤動物提供適宜的棲息環(huán)境,且植物群落特征的改變會影響土壤動物食物資源。而土壤作為地下生物生命承載體,其結構和營養(yǎng)變化對土壤動物多樣性可以產(chǎn)生直接影響。

高寒草地作為青藏高原重要生態(tài)屏障,對維護我國內陸生態(tài)系統(tǒng)平衡和支撐畜牧業(yè)生產(chǎn)具有重要意義[8]。近年來,受全球氣候變暖、超載過牧以及鼠蟲害等生物或非生物干擾影響,高寒草甸退化日趨嚴重,土-草-畜三位一體的草地生態(tài)系統(tǒng)衰退日益尖銳[9- 10]。高原鼢鼠作為青藏高原優(yōu)勢地下嚙齒動物,也是引起高寒草甸退化的重要生物干擾源,其采食造丘活動形成的微生境斑塊,明顯改變了原有植被群落結構、土壤水熱條件以及營養(yǎng)狀況[11- 12]。鑒于植被-土壤環(huán)境因子與大型土壤動物多樣性和分布密切相關。因此,高原鼢鼠造成的局域生境改變是否會引起大型土壤動物多樣性以及分布對環(huán)境差異響應。基于此,本研究依據(jù)高原鼢鼠鼠丘密度設置四個不同強度干擾區(qū),通過調查各干擾區(qū)大型土壤動物群落特征、植被和土壤狀況,分析高寒草甸大型土壤動物群落多樣性與環(huán)境因子之間的關系,探討地下生物對地上生態(tài)系統(tǒng)格局和功能影響反饋機制,進而評價地下嚙齒動物干擾下大型土壤動物多樣性變化對高寒草地生態(tài)系統(tǒng)的影響。

1 材料和方法

1.1 研究區(qū)概況

試驗地設于甘肅省武威市天祝藏族自治縣抓喜秀龍鄉(xiāng),該區(qū)位于東祁連山金強河谷地,地理坐標N 37°12′,E 102°46′,海拔2937 m,地形受馬牙雪山和雷公山影響。年均溫-0.1℃,1月平均溫度-18.3 ℃,7月平均溫度12.7 ℃,>0 ℃年積溫1380 ℃；年均蒸發(fā)量1592 mm,年均降水量416 mm,多為地形雨,集中于7,8和9月,無絕對無霜期。植物生長期 120—140 d。土壤以亞高山草甸土、亞高山黑鈣土為主[13]。植被類型為高寒草甸,以莎草科、禾本科植物為主,主要植物有矮嵩草(Kobresiahumilis)、線葉嵩草 (Kobresiacapillifolia)、垂穗披堿草 (Elymusnutans)、鵝絨委陵菜(Potentillaanserina)、蒲公英(Taraxacummongolicum)、平車前(Plantagodepressa)、二裂委陵菜(Potentillabifurca)、秦艽(Gentianamacrophylla)、扁蓿豆 (Medicagoruthenica)。高原鼢鼠為該地區(qū)絕對優(yōu)勢鼠種。

1.2 試驗設計

選取面積為7 hm2且放牧強度一致的冬季牧場。于2018年6月下旬,依據(jù)高原鼢鼠造丘數(shù)量,將研究區(qū)劃分為輕度(LD,128個/hm2)、中度(MD,360個/hm2)、重度(HD,697個/hm2)和極重度(ED,982個/hm2)干擾區(qū)。各干擾區(qū)面積為50 m × 50 m,干擾區(qū)間隔50 m以上。在各干擾區(qū)鼠丘間草地設置9個大型土壤動物采樣點。樣方大小0.5 m×0.5 m,深度15 cm,共計36個樣方。土壤理化性狀的測定取樣均設置在大型土壤動物調查樣方附近。

1.3 調查取樣

采用手撿法挑出大型土壤動物,用75%乙醇溶液保存,帶回室內鑒定。大型土壤動物鑒定參考《中國土壤動物檢索圖鑒》[14],多數(shù)統(tǒng)計到科；部分大型土壤動物幼蟲統(tǒng)計到目,并統(tǒng)計個體數(shù)量。根據(jù)土壤動物調查樣點記錄樣方內植物各物種數(shù)目和種類,統(tǒng)計完成后按種剪掉地上部分裝入信封袋帶回實驗室,烘箱75 ℃烘干至恒重稱取地上各植物干重。鑒于調查區(qū)域高寒草甸以莎草類植物占據(jù)優(yōu)勢,為便于統(tǒng)計分析將地上植物生物量劃分莎草和雜類草功能群生物量；調查土壤動物樣方附近每種植物自然高度；各區(qū)隨機拋擲樣圓30次調查頻度。

1.4 土壤理化性質測定

土壤水分和溫度使用土壤溫濕度儀(順科達土壤水分速測儀TR- 8型)測定,土壤緊實度使用土壤緊實度儀(Field scout SC900)測定,在各樣點重復3次。土壤樣品經(jīng)濃硫酸和混合催化劑(硫酸鈉-硫酸銅)消解后,土壤全氮采用半微量凱氏定氮法測定；土壤全磷采用鉬銻抗顯色法測定；全鉀用火焰光度計測定；土壤有機質采用重鉻酸鉀氧化-稀釋熱法測定；土壤pH采用pHSJ- 4A型pH計土水比1(g)∶2.5(mL)測定[15]。高原鼢鼠干擾區(qū)植物物種多樣性、生物量和土壤理化性質的基本情況存在一定差異(表1)。

表1 高原鼢鼠干擾下各干擾區(qū)基本概況

1.5 數(shù)據(jù)分析

1.5.1多樣性指數(shù)

豐富度指數(shù)R=S(S為樣方中出現(xiàn)的類群數(shù));平均密度表示豐度(Abundance); Shannon 多樣性指數(shù)(H′)和 Pielou均勻度指數(shù)(J)表示大型土壤動物多樣性和均勻度[6]。

1.5.2多元排序及相關性分析

采用Canoco4.5軟件分析大型土壤動物的類群和數(shù)量與環(huán)境變量關系。分析過程中對物種數(shù)據(jù)進行l(wèi)og(x+1)轉換,排序之前用物種數(shù)據(jù)做去趨勢對應分析(Detrended correspondence analysis,DCA)[16]。為評估環(huán)境因子對大型土壤動物數(shù)量的影響,分別計算各環(huán)境因子的總效應和凈效應[17]。采用CanocoDraw繪制排序圖。

利用R3.5.2中的corrplot包進行土壤動物類群多樣性指數(shù)與環(huán)境因子間相關性分析并檢驗其相關性水平,之后繪圖。

以上數(shù)據(jù)用Excel 2013進行初步處理,用SPSS 19.0中的LSD法進行數(shù)據(jù)的多重比較(a=0.05)。

2 結果與分析

2.1 高原鼢鼠干擾下高寒草甸大型土壤動物群落組成

本試驗共捕獲大型土壤動物1172只,隸屬于2門4綱9目28科。優(yōu)勢類群有瓦婁蝸牛科(占捕獲總量15.44%)、象甲科(占捕獲總量13.74%)和短角亞目幼蟲(占捕獲總量19.71%)。常見類群主要有步甲科、隱翅甲科、埋葬甲科、擬步甲科、鰓金龜科、鞘翅目幼蟲、半翅目幼蟲、癭蚊科、夜蛾科、糞金龜科、長蝽科、蟻科和葉蜂科,共占捕獲總量的47.08%。而稀有類群共計12類,共占捕獲總量的4.03%。綱分類水平上,昆蟲綱的類群數(shù)量和個體數(shù)最多,有6目25科,占到捕獲總量的83.62%。因此,從土壤動物種群數(shù)量和個數(shù)來看,昆蟲綱為高原鼢鼠干擾下高寒草甸大型土壤動物的主要組成部分(表2)。

2.2 高原鼢鼠干擾下高寒草甸大型土壤動物類群多樣性變化

高原鼢鼠不同強度干擾區(qū)大型土壤動物類群多樣性呈現(xiàn)出一定差異(圖1)。其中物種豐富度變化總體呈先下降后上升總體趨勢,表現(xiàn)為極重度(ED)干擾區(qū)物種豐富度顯著高于重度(HD)、中度(MD)和輕度(LD)干擾區(qū)(P<0.05)。均勻度指數(shù)在不同強度高原鼢鼠干擾區(qū)無顯著性差異變化。Shannon指數(shù)是物種豐富度和均勻度綜合表現(xiàn),它的變化趨勢同物種豐富度和豐度趨勢變化相同,表現(xiàn)為極重度(ED)干擾區(qū)Shannon指數(shù)和豐度顯著高于重度(HD)干擾區(qū)(P<0.05),但與輕度(LD)和中度(MD)干擾區(qū)Shannon指數(shù)和豐度差異不明顯(P>0.05)。

2.3 高原鼢鼠干擾下大型土壤動物類群多樣性與環(huán)境因子的關系

大型土壤動物類群多樣性與土壤因子的相關分析結果表明(圖2)。大型土壤動物的Shannon指數(shù)(A)與土壤全氮(TN)和土壤溫度(ST)呈顯著負相關(P<0.05)；均勻度指數(shù)(B)與土壤有機質(TOC)呈顯著負相關(P<0.05)；豐富度指數(shù)(C)與土壤溫度(ST)和土壤含水量(WC)呈顯著負相關(P<0.01)；豐度指數(shù)(D)與土壤緊實度(SC)和土壤溫度(ST)呈顯著負相關(P<0.05)。總體來看大型土壤動物多樣性與土壤物理性狀(土壤溫度、含水量和緊實度)緊密相關,與其它土壤因子相關性較弱。

圖2 大型土壤動物群落多樣性與土壤因子的相關性Fig.2 The relationship between soil macrofauna community diversity and soil factorsA：香農(nóng)多樣性指數(shù)Shannon′s Diversity Index；B：均勻度指數(shù)Evenness index；C：豐富度指數(shù)Richness index；D：豐度指數(shù)Abundance index；TOC：土壤有機質Soil organic matter；TN：土壤全氮Soil total N；SC：土壤緊實度Soil compaction；ST：土壤溫度Soil temperature；WC：土壤含水量Soil moisture content；TK：土壤全鉀Soil total K；PH：土壤pH Soil pH；TP：土壤全磷Soil total P

大型土壤動物類群多樣性與植物因子的相關分析結果表明(圖3)。大型土壤動物Shannon指數(shù)(A)與植物Shannon指數(shù)(Sh)呈顯著負相關(P<0.01)；豐富度指數(shù)(C)與與植物Shannon指數(shù)(Sh)呈顯著負相關(P<0.01)；豐度指數(shù)(D)與植物群落高度(He)呈顯著負相關(P<0.05)。總體來看大型土壤動物類群多樣性與植物多樣性指數(shù)(Shannon指數(shù))緊密相關,與其它植物因子相關性較弱。

圖3 大型土壤動物群落多樣性與植物因子的相關性Fig.3 The relationship between soil macrofauna community diversity and plant factorsA：香農(nóng)多樣性指數(shù)Shannon′s Diversity Index;B：均勻度指數(shù)Evenness index;C：豐富度指數(shù)Richness index;D：豐度指數(shù)Abundance index;Ev：植物均勻度指數(shù)Plant Evenness index;Rh：植物豐富度指數(shù)Plant Richness index;Sh：植物香農(nóng)多樣性指數(shù)Shannon′s Diversity Index;He：植物群落高度Plant community height;SB：莎草類植物地上生物量Sedge′s above-ground biomass;FB：雜類草植物地上生物量Forb′s above-ground biomass

2.4 高原鼢鼠干擾下大型土壤動物類群分布與環(huán)境因子的關系

DCA分析結果表明各排序軸長均小于3,需采用冗余分析(Redundancy analysis,RDA)。由土壤因子與土壤動物類群排序相關性可知(圖4),RDA排序第一軸反映土壤緊實度(SC)含量變化,RDA排序第二軸反映土壤含水量(WC)等其它土壤因子的綜合變化。沿著軸1方向,高寒草甸大型土壤動物群落分布主要受土壤緊實度影響,其次受土壤溫度和全氮含量影響。優(yōu)勢類群(瓦婁蝸牛科S1和象甲科S8)和常見類群(隱翅甲科S2、糞金龜科S31、步甲科S29和半翅目幼蟲S12等)與土壤因子(土壤緊實度SC、土壤溫度ST和土壤含水量WC)緊密相關,優(yōu)勢類群(短角亞目幼蟲S14)與土壤因子(土壤溫度ST、土壤有機質TOC和土壤全氮TN) 緊密相關。

圖4 大型土壤動物類群與土壤因子排序 Fig.4 RDA biplot between soil factors and soil macrofauna communitiesS1：瓦婁蝸牛科Valloniidae；S2：隱翅甲科Staphylinidae；S3：叩頭甲科Elateroidea；S4：擬步甲科Tenebrionidae；S5：葉甲科Chrysomelidae；S6：鰓金龜科Melolonthidae；S7：小蠹科Scolytidae；S8：象甲科Curculionidae；S9：鞘翅目幼蟲Coleoptera larva；S10：蚜科Aphididae；S11：長蝽科Lygaeidae Schilling；S12：半翅目幼蟲Hemiptera larva；S13：癭蚊科Cecidomyiidae；S14：短角亞目幼蟲Brachycera larva；S15：沫蟬科Cercopidae；S16：夜蛾科Noctuidae；S17：螟蛾科Pyralidae；S18：鱗翅目幼蟲Lepidoptera larva；S19：地花蜂科Andrenidae；S20：葉蜂科Tenthredinidae；S21：莖蜂科Cephidae；S22：小蜂科Chalcididae；S23：姬蜂科Ichneumonidae；S24：虻科Tabanidae；S25：食蟲虻科Asilidae；S26：食蚜蠅科Syrphidae；S27：地蛛科Atypidae；S28：地蜈蚣科Geophilidae；S29：步甲科Carabidae；S30：埋葬甲科Silphidae；S31：糞金龜科Geotrupidae；S32：蟻科Formicidae

由植物因子與土壤動物類群排序相關性可知(圖5),RDA排序第一軸反映植物Shannon指數(shù)(Sh)變化,RDA排序第二軸反映植物群落高度(He)等其它植物因子綜合變化。沿著軸1方向,高寒草甸大型土壤動物群落分布主要受植物Shannon多樣性指數(shù)影響,其次受莎草類和雜類草地上生物量的影響。優(yōu)勢類群(瓦婁蝸牛科S1和短角亞目幼蟲S14)與植物因子(Shannon多樣性指數(shù)Sh、莎草類植物地上生物量SB和雜類草地上生物量FB) 緊密相關。常見類群(隱翅甲科S2、糞金龜科S31和半翅目幼蟲S12等)與植物因子(植物群落高度He、Shannon多樣性指數(shù)Sh和植物均勻度指數(shù)Ev)緊密相關。綜合結果表明大型土壤動物類群分布受土壤和植物因子綜合影響。

圖5 大型土壤動物類群與植物因子排序Fig.5 RDA biplot between plant factors and soil macrofauna communities

通過冗余分析和偏冗余分析評估環(huán)境因子對大型土壤動物類群分布影響解釋貢獻,檢驗各環(huán)境因子的膨脹系數(shù)( Inflation factors,IFs) 均小于10,因此不受因子間自相關性影響。對土壤因子經(jīng)Monte Carlo 隨機置換檢驗999次(表3),結果表明8個獨立的環(huán)境解釋變量中,土壤緊實度(SC)、土壤含水量(WC)、土壤溫度(ST)和土壤全氮(TN)對大型土壤動物類群分布解釋總效應達到顯著水平(P<0.05),而其余因子對大型土壤動物類群分布解釋的總效應未達到顯著水平(P>0.05),土壤因子累計解釋總效應達到39.5%。除去協(xié)同變量影響,土壤緊實度(SC)、土壤含水量(WC)和土壤有機質(TOC)對大型土壤動物類群分布解釋凈效應達到顯著水平(P<0.05),其余因子對解釋變量凈效應均無顯著影響(P>0.05),土壤因子累計解釋凈效應達到31.4%。

對植物因子經(jīng)Monte Carlo 隨機置換檢驗999次(表3),結果表明6個獨立的環(huán)境解釋變量中,植物群落高度(He)對大型土壤動物類群分布解釋總效應達到顯著水平(P<0.05),而其余因子對大型土壤動物類群分布解釋的總效應未達到顯著水平(P>0.05),植物因子累計解釋總效應達到26.6%。除去協(xié)同變量影響,植物群落高度(He)、莎草類植物地上生物量(SB)和均勻度(Ev)對大型土壤動物類群分布解釋凈效應達到顯著水平(P<0.05),植物因子累計解釋凈效應達到28.3%。綜合分析表明土壤因子(土壤物理因子21.7%) 對大型土壤動物類群分布解釋貢獻大于植物因子(6.3%)。

表3 環(huán)境因子對大型土壤動物類群組成影響解釋的總效應和凈效應

3 討論

3.1 高原鼢鼠干擾下植被因子對高寒草甸大型土壤動物類群多樣性影響

地下生物以及生態(tài)系統(tǒng)的功能和穩(wěn)定性受地上過程的影響[18],在草地生態(tài)系統(tǒng)中,植物多樣性以及土壤理化性質變化均會影響土壤動物群落的組成和結構[6- 7]。高原鼢鼠屬于終年營地下生活鼠類[19],其特殊生活習性對草地生態(tài)系統(tǒng)擾動效應比較復雜。一方面,高原鼢鼠通過采食挖掘活動直接改變植物物種組成和土壤結構[11- 12],加速土壤營養(yǎng)物質礦化分解；另一方面,其推土造丘活動形成的微地形改變了局域尺度下草地水熱格局,從而對土壤-植被界面造成間接影響。本研究結果顯示,高原鼢鼠干擾下高寒草甸大型土壤動物類群多樣性與植物多樣性和地上生物量相關性較弱。同樣Hedlund[20]等研究認為,植物物種多樣性和初級生產(chǎn)力梯度變化對土壤動物數(shù)量影響差異不明顯。而吳鵬飛[6]研究表明,退化高寒草甸大型土壤動物類群多樣性與生物量和植物種類存在顯著相關關系。由于植物組成變化可以改變生物量質量、凋落物的性質和根系分泌物[21- 22],且多數(shù)研究表明草地植物群落的物種組可以影響土壤動物群落組成和結構[23- 25],因而退化高寒草甸植被物種多樣性變化造成地上地下物質輸入以及根系分泌物不同近而影響土壤動物多樣性。但部分學者利用同位素標記法研究發(fā)現(xiàn)土壤動物主要依靠根系而不是凋落物的碳[26- 27],這就表明根系資源多元化對土壤動物多樣性影響較大。本研究中高原鼢鼠干擾下鼠丘間植被多樣性和地上生物量變化差異均較小,且以莎草類植物占據(jù)優(yōu)勢的高寒草甸其草氈層根系資源單一,從而造成高寒草甸植物多樣性和生產(chǎn)力對大型土壤動物組成影響較小,大型土壤動物多樣性與植物多樣性相關性弱。其次,植物影響土壤動物的機制主要包括選擇效應和互補效應[28]。在本研究中,由于大型土壤動物自身較強的擴散能力,以及食性生態(tài)位分化(植食性、捕食性、腐生性和雜食性)使得大型土壤動物類群受植物多樣性和生產(chǎn)力的限制較少,而小型土壤動物如彈尾目、甲螨及線蟲類群多樣性與植物多樣性呈正相關[29],其類群多樣性明顯受限于自身擴散能力與食性特化限制。因此,大型土壤動物種群調控機制也是其多樣性受植物環(huán)境因子影響較小的部分原因。綜合以上表明,由于高寒草甸草氈層根系資源的限制以及大型土壤動物自身較強的拓殖-競爭能力使其多樣性與植物因子相關性較小。

3.2 高原鼢鼠干擾下土壤因子對高寒草甸大型土壤動物類群多樣性影響

生境土壤因子變化會造成土壤動物類群在空間尺度上的差異性分布[30]。高原鼢鼠造丘活動也會造成局域小生境水熱條件改變。而土壤結構和營養(yǎng)狀況與土壤動物類群數(shù)量和組成又緊密相關[7,31]。本研究中,土壤動物類群多樣性隨高原鼢鼠干擾強度增大總體呈上升趨勢(重度干擾區(qū)除外),各干擾區(qū)土壤化學性狀(土壤有機質和全鉀含量)差異較小,但土壤物理性狀(土壤緊實度和溫度)在高原鼢鼠干擾下存在明顯差異。李岳誠[32]利用冗余和偏冗余分析方法發(fā)現(xiàn)土壤溫度、含水量、土壤有機碳和全氮是影響土壤動物多樣性的主要因子。劉繼亮[30]研究表明,土壤溫度與土壤動物類群分布呈顯著負相關,其余土壤因子(含水率、有機質和全氮)與大型土壤動物類群分布也緊密相關。本研究中高原鼢鼠干擾下高寒草甸大型土壤動物類群多樣性與土壤溫度、含水量、緊實度、土壤有機質以及全氮相關,且大型土壤動物類群分布與土壤因子相關,進一步分析土壤因子對土壤動物類群空間分布影響發(fā)現(xiàn),土壤溫度、緊實度、含水量和全氮對土壤動物類群分布有顯著影響,累計解釋總效應貢獻達到26.8%。其中,土壤物理因子解釋貢獻21.7%,土壤化學因子5.1%,表明相比土壤化學性狀土壤物理性狀對高寒草甸大型土壤動物類群組成和分布影響較大。一方面,青藏高原地理環(huán)境特殊,土壤溫度終年偏低,草甸表層植被的高持水性能使土壤溫度和含水量成為限制土壤動物群落分布的主要環(huán)境因子。

另一方面,由于草甸致密草氈層影響造成表層土壤結構緊實限制了大型土壤動物擴散繁殖,從而影響大型土壤動物豐度和多樣性。因而,相比森林和農(nóng)田生態(tài)系統(tǒng),高寒草甸大型土壤動物類群數(shù)量和豐度明顯較低[33]。同樣,吳鵬飛[6]研究高寒草甸退化大型土壤動物結果表明大型土壤動物類群數(shù)和多樣性與土壤容重呈負相關,而高原鼢鼠掘洞推土形成的復雜洞道系統(tǒng)破壞了致密草氈層明顯降低表層土壤緊實度[34],從而有利于大型土壤動物的棲息與繁殖。因此,研究區(qū)極重度干擾梯度下大型土壤動物多樣性明顯高于重度干擾。另外,由于本研究重度干擾區(qū)受牧道變遷影響成為高原鼢鼠擴散新區(qū)域,家畜踐踏使其土壤緊實度顯著高于極重度和中度干擾區(qū)。總之,高原鼢鼠干擾對丘間土壤物理性狀影響較大,使得高寒草甸大型土壤動物類群多樣性主要受土壤物理性狀影響。環(huán)境因子制約以及土壤動物群落競爭機制綜合影響明顯提高了大型土壤動物對高寒草甸生態(tài)系統(tǒng)的環(huán)境適應程度,從而影響局域尺度上大型土壤動物物種組成和多樣性。

4 結論

本研究中,采集到大型土壤動物標本分屬9目28科,其中柄眼目瓦婁蝸牛科、鞘翅目象甲科和雙翅目短角亞目幼蟲為高寒草甸主要優(yōu)勢類群。高原鼢鼠干擾下高寒草甸大型土壤動物多樣性與土壤理化性狀相關性較高,而與植物多樣性和生物量相關性較小。冗余分析表明土壤溫度、土壤含水量和緊實度是影響高寒草甸大型土壤動物組成和分布的主要環(huán)境因子。青藏高原生境的特殊性以及土壤動物對微生境改變響應存在遲滯效應,要想揭示高寒草甸土壤動物多樣性對環(huán)境因子的響應機理,還需要開展長期野外定點監(jiān)測和多因子綜合控制實驗。