種子植物受精擺脫水束縛應歸因于花粉管的起源嗎？
——植物學教材質疑(一)

黎維平

(湖南師范大學生命科學學院，中國湖南長沙410081)

陸生植物的起源是植物演化的里程碑。植物由水生到陸生的過程中，營養器官對陸生的適應主要表現在以下幾個方面:1)體表具角質層和氣孔，以保水和氣體交換；2)根系和管胞形成，以利于水分的吸收和運輸；3)生殖器官(精子器和頸卵器)具多細胞的保護組織，以適應相對干燥的大氣環境。但是，作為最早成功登陸的植物，苔蘚和蕨類未能解決有性生殖需要水的問題，這是它們對陸生生活適應最突出的不足之處。原始蕨類植物進一步演化成為種子植物，終于使植物有性生殖擺脫了水的束縛，這對于植物更加適應陸生生活具有重大意義。那么，種子植物演化出什么特征才實現有性生殖不再受水的限制？

1 中文植物學教材一致認為，花粉管的形成克服了有性生殖對水的依賴

在論述裸子植物特征時，各種植物學教材[1～22]都有類似的表述:花粉管的產生，使受精作用擺脫了水的限制，對植物適應陸地生活具有重大意義。2011年全國中學生生物學聯賽B卷112題，將“由于花粉管的產生，種子植物的受精作用徹底擺脫了水的限制”作為正確說法的標準選項。而外文教材大多未直接涉及此問題。至于為什么有了花粉管，受精就擺脫了水的束縛而適應陸生生活，各教材均未加以解釋。大概認為這是不言而喻的，花粉管的產生就是對有性生殖不受水限制的適應。這真的是理所當然的嗎？

2 花粉管與有性生殖擺脫水的束縛無關

受精不依賴于水和具有花粉管是絕大多數種子植物的共有特征，它們是否同時出現，有無因果關系，尚未見專題探討。種子植物有性生殖通常可分成花粉和胚囊形成、傳粉、花粉萌發、花粉管的定向生長和受精等過程，并被分別加以廣泛而深入的研究。在植物演化歷史上，有性生殖過程中到底是哪個階段的轉變使種子植物受精擺脫了水的限制？

2.1 限制有性生殖的水是指哪里的水？

苔蘚和蕨類雖然在形態結構和生活史特征上都有巨大區別，但二者有一點是共同的，那就是二者的配子體通常都是獨立生活的。配子體獨立生活帶來了對陸生生活極為不利的后果，即配子體生殖器官精子器和頸卵器分別產生的生殖細胞精子和卵細胞的結合必須依賴環境中的水。精子器中的精子釋放到周圍環境的水中，在頸卵器釋放的向化性物質的誘導下，精子借助鞭毛游至頸卵器，并進入成熟的頸卵器，最后和卵細胞結合成受精卵。所以，苔蘚和蕨類植物的有性生殖離不開水——環境中的水，水影響受精作用也就影響了苔蘚和蕨類植物的分布。總之，苔蘚和蕨類植物受精需水，且是環境中的水，非植物體內的水。

2.2 原始裸子植物無輸送精子的花粉管，其有性生殖卻不依賴水

裸子植物的花粉有3種類型:1)不形成花粉管的原花粉或前花粉(prepollen)；2)產生的花粉管為吸器(haustorium)的花粉；3)能發育出具輸送精子功能的花粉管的花粉。前二者具游動精子(antherozoid or spermatozoid)，其精子在胚珠內游至卵細胞旁，進而完成受精作用。此謂游動受精(zoidogamy or zooidogamy)[23]或非粉管受精(non-siphonogamy)[24]，不同于依靠花粉管運送精子的粉管受精(siphonogamy)。

原始種子植物的小孢子原位(孢壁內)發育，原花粉便演化出來。原花粉見于已滅絕的化石植物種子蕨(pteridosperms)和科得荻(科達)植物(cordaitinae)。其花粉不形成花粉管，直接自萌發孔釋放兩個具鞭毛的精子[23]，精子游向頸卵器，與卵細胞結合。

蘇鐵綱和銀杏綱是現存裸子植物中最為原始的兩個類群，位于裸子植物系統樹的基部[25]，其共同的原始特征是精子有鞭毛，為運動精子。精子成熟時，在與發出吸器方向相反的一端，花粉破裂，精子隨花粉中的液體一起釋放出來，游向頸卵器口。兩個精子通過頸卵器的頸，在頸卵器液體介質中依靠鞭毛游向卵細胞，最終精核與卵核結合，形成合子[10，22～23]。蘇鐵綱和銀杏綱植物的受精屬于游動受精，即具多數鞭毛的游動精子通過自身在液體中的運動而接近卵細胞，進而受精。蘇鐵綱和銀杏綱植物雖然也有花粉管，但其與粉管受精植物的花粉管在形態結構和功能上顯著不同。蘇鐵綱和銀杏綱植物的花粉管呈分枝狀，以擴大表面積，類似于廣義的傳遞細胞，被稱為吸器(haustorium)(圖1)[22]。此吸器是胚珠花粉室中的花粉粒萌發溝形成凸起，向珠心組織而非頸卵器延伸，并形成分枝，擴大表面積，從珠心吸取營養[10，22～23]。吸器不是輸送精子至頸卵器的結構。

圖1 銀杏雄配子體的發育(改自文獻[22])(A)銀杏雄配子體的發育早期。花粉管頂端生長形成吸器，吸器伸入珠心細胞間隙；(B)銀杏雄配子體的發育后期。花粉管基部擴大成囊狀結構，囊內含2具鞭毛的精子。隨后，花粉管破裂，釋放出2精子，精子游向卵細胞(雌配子體的頸卵器中)。Fig.1 Development of the microgametophyte of Ginkgo biloba(modified from reference[22])(A)Early in its development，the pollen tube grows by tip growth and begins to form what will become a highly branched haustorial structure.The pollen tube in Ginkgo grows intercellularly in the nucellus；(B)Late in development，the basal end of the pollen tube enlarges into a saclike structure that contains two multiflagellated sperm.Subsequently，the basal end of the pollen tube ruptures，releasing the two sperm，which then swim to the eggs contained in the archegonia of the megagametophyte.

國內植物學教材介紹蘇鐵綱和銀杏綱時，提到二者精子均具多數鞭毛，并將其當作原始特征。但是，教材通常不提及花粉管具吸器功能而非運輸精子作用，以至于筆者曾誤將精子的鞭毛理解為痕跡器官而非精子游動受精之必需。

游動受精不僅見于現存的蘇鐵綱和銀杏綱植物，也存在于滅絕了的原始裸子植物，如種子蕨和科得荻植物，它們的精子都釋放在植物體內，有性生殖完全擺脫了外界水的束縛。因此，可以推導出這樣的結論:種子蕨、科得荻、蘇鐵和銀杏均尚未發展出輸送精子的花粉管，但是它們的有性生殖都擺脫了外界水環境限制，這些成功與花粉管無關；這些裸子植物具有花粉以及傳粉才導致有性生殖不再借助外界的水；后期花粉管由吸器變為運送精子的結構是對受精過程的進一步完善，如同頸卵器在一些裸子植物和所有被子植物中的消失。

裸子植物的第三類花粉出現在松柏綱、紅豆杉綱和買麻藤綱，它們的花粉演化出兩個密切相關的性狀:花粉管和精子無鞭毛。花粉萌發形成花粉管，將無鞭毛精子送至卵細胞附近，行粉管受精。這些裸子植物是在原始裸子植物受精已擺脫水束縛的基礎上，進一步完善受精過程，即花粉萌發出花粉管，使受精過程更為通暢，效率更高。可以推斷在花粉管演化的初期，管內的精子仍有鞭毛；這個過渡階段之后，游動精子的鞭毛因失去存在價值，被自然選擇淘汰，不動精子產生。

Evert等[22]在教材同一段落中，先說花粉管“確保種子植物受精不再依賴于外界的水”；又說，考慮到銀杏和蘇鐵類的花粉管只行吸器功能，花粉管輸送不動精子是后來為另一用途而演化出來的變異。雖然上下文有矛盾，但是Evert和Eichhorn也意識到受精需水的環境壓力并非推動粉管受精形成的動力。

2.3 被子植物的花粉管是對雌蕊形成的適應

一般認為，被子植物起源于種子蕨[13]，而種子蕨無花粉管，行游動受精。由此推測，被子植物的粉管受精是衍征。除蘇鐵綱和銀杏綱外，現存裸子植物均有粉管受精。可見，裸子植物也經歷了從游動受精到粉管受精的過渡。裸子植物和被子植物的粉管受精是平行進化而來，即粉管受精在裸子植物和被子植物中各自獨立起源[26]。

前文顯示，花粉管形成沒有使受精擺脫水束縛的適應意義。那么，被子植物產生花粉管的生物學意義是什么呢？被子植物形成的一個關鍵步驟是大孢子葉轉變成心皮，將胚珠包被而演化出雌蕊。心皮卷折縫合(可能是在甲蟲啃食胚珠的選擇壓力下，植物產生的保護性適應)，使胚珠不再裸露，雌蕊出現，這帶來了一個問題，即花粉無法直達胚珠，運動精子不能游至胚囊。可以想象，心皮閉合的必要前提條件是花粉管形成。花粉管將精子從心皮上部表面(柱頭)輸送到胚珠，最后到達卵細胞附近。由此推斷，被子植物產生花粉管是對雌蕊形成的適應，而受精擺脫水的束縛是早已解決了的問題，因為在花粉管行使輸送精子功能之前，受精早已經不依賴外界地表水供精子游向雌配子體。

3 小孢子原位發育引發的花粉形成和傳粉是實現無水受精的關鍵性演化

從蕨類演化到裸子植物，由孢子植物轉變為種子植物，標志性的變化是種子的出現，而演化的一個關鍵節點則是孢子不再被釋放而是原位發育。孢子原位發育形成的配子體由自養變為異養；配子體異養不僅使之得到孢子體的保護，更重要的是必然促進其結構簡化。異養導致雄配子體體積變得如此之小，簡化到只含有幾個細胞，并被經小孢子壁改建的2層壁包被，于是花粉形成。花粉粒小為風媒或蟲媒創造了條件，從而精子隨花粉到達胚珠，無需游過去，使有性生殖真正擺脫了環境中水的限制。Henry[27]也指出，花粉的出現使受精不再依賴于水(the advent of pollen eliminates dependency on water for fertilization)。Hackenberg等[28]認為花粉的出現是種子植物對陸生適應的里程碑。大、小孢子都原位發育，由大孢子發育成的雌配子體雖然也高度退化，但體積遠大于小孢子發育成的雄配子體，如裸子植物的雌配子體通常具有幾個生殖器官——頸卵器，而雄配子體則無生殖器官——精子器。雄配子體與雌配子體體積大小差異懸殊，顯然與雄配子體減輕體重以適應傳粉有關。Singh等[29]指出，低等植物的精子擁有鞭毛，而精子的鞭毛在種子植物的消失是傳粉導致的。但實際上，傳粉并未使原始裸子植物的精子失去鞭毛，精子鞭毛的消失是具運輸功能的花粉管形成后才成為必然的。

小孢子原位發育開啟了裸子植物一系列特征變化。首先，也是最重要的，小孢子原位發育使傳粉成為可能和必然。一方面，如上文所述，小孢子原位發育使雄配子體變得如此之輕而成為花粉，可以被風或動物傳播；另一方面，原位發育使得精子遠離其他同種植物的卵細胞，傳粉成為必不可少。化石證據顯示，花粉和胚珠在約三億七千萬年前(古生代泥盆紀)的前裸子植物(progymnosperms)中就已出現[30]，這意味著在前裸子植物中，受精擺脫水的束縛可能已經完成。當然，前裸子植物花粉形成及傳播傳粉還遠不清楚，有待進一步研究。對于真正的裸子植物，無論是沒有花粉管的種子蕨和科得荻，還是具吸器而不具運送精子結構的蘇鐵和銀杏，以及靠花粉管輸送精子的其他種子植物，傳粉才是其受精擺脫水束縛的真正途徑。被子植物更是發展出多樣化的傳粉方式，并形成與之相適應的特征，這些生殖代價都包含著受精擺脫水束縛的初始意義。其次，與風媒配套的適應特征是花粉壁的形成，利于在傳播過程中保護雄配子體。孢子植物的孢子和種子植物的花粉有時合稱為孢粉，二者是植物生活史中很不同的結構，但它們均適應于大氣傳播，形成了一些相似的特征，如趨同演化形成的以孢粉素為主要成分的保護性外壁。第三，風媒傳粉后的適應，最明顯的是傳粉滴形成。傳粉滴的功能是捕捉花粉并運送花粉至花粉室。此外，種子傳播是種子植物對大孢子原位發育而不傳播所帶來的問題的創新性適應，也是比孢子傳播更優越的植物傳播策略。

花粉形成和傳播使種子植物受精擺脫水束縛的觀點，在個別教材中得到部分表達。Evert等[22]指出，“傳粉和花粉管的形成使精子不靠水即可抵達卵細胞(pollination and pollen tube formation eliminate the need for water for the sperm to reach the egg)”。其對花粉管作用的理解有問題，但明確提出傳粉與受精擺脫水束縛相關，這值得注意。吳相鈺等[12]認為，裸子植物有性生殖“受精過程不再需要以水為媒介”，是因為“出現了花粉和花粉管”和“以浪費大量小孢子和雄配子體為代價”，筆者不同意其關于花粉管作用的觀點，但肯定吳相鈺等對花粉形成和傳播在有性生殖擺脫水束縛中起到關鍵作用的論述。

4 教學案例:粉管受精是對陸生的適應嗎？

“大學教育的價值，不在于學習很多事實，而在于訓練大腦會思考”，愛因斯坦此言所倡導的正是我國高等教育最為薄弱之處。長期以來，我國教育著重于老師傳授知識，學生獲取知識。批判性思維(critical thinking)教育在世界范圍的大學教育中普遍受到重視，批判性教學在植物學教學中也值得提倡。植物學批判性教學，要注重培養學生的質疑能力，破除中小學教育養成的習慣，即把教材的結論當成金科玉律，當成考試標準答案的依據，無條件地接受權威的觀點；要引導學生科學思維，大膽地提出自己的意見，獨立地構建自己的假設。

在講授裸子植物特征一節中，可先提出問題:粉管受精是對陸生的適應嗎？中學學到的知識讓同學們異口同聲地回答:“是”。然后老師列出中外教材的論述，進一步支持此觀點。接著，老師話鋒一轉，問大家:“這個結論及其依據可靠嗎？”

老師讓同學們回憶苔蘚和蕨類植物受精為什么不能擺脫水的束縛。大家通過對苔蘚、蕨類和裸子植物的有性生殖進行比較，可得出初步結論:傳粉才是使受精擺脫水束縛的新途徑。那么如何才能實現風媒傳粉呢？同學們可推理出雄配子體體積小得以借助風力傳播；傳播過程中其靠花粉壁保護而不至失水和受機械損傷，進而推導出孢子不傳播而原位發育和雄配子體營寄生生活的必要性。

老師還可引導學生奇思妙想，提出解決受精需水問題的其他方案，比如:1)釋放小孢子而大孢子原位發育，小孢子靠風力傳播至胚珠后在花粉室中發育；2)大孢子或雌配子體被傳播而將卵細胞送至雄配子體的精子器開口處，由傳粉滴帶入。前一方案未被自然選擇下來，也許有其偶然性或尚未知曉的必然性。許多精子要和許多卵細胞受精，而精子器接受大孢子或雌配子體的能力受限，這使得后一假設顯然行不通。

老師進一步提出原花粉、吸器和花粉管的概念及其在種子植物中的分布，結合系統樹，引導同學們分析花粉管的二元起源及其在裸子植物和被子植物中的不同適應意義。

最后提出兩個問題，請同學們課外在《植物學》課程的微信群或QQ群中討論，要求人人發言，老師也作為平等的一員而非權威、“裁判”參與其中。

1)“花粉管使受精擺脫水束縛”這個錯誤的結論，為什么長期廣泛流行于植物學教材和網絡科普文章之中？其原因值得追究，可以眾說紛紜，不必有統一認識。圍繞此例，大家反思我國教育，理解面對權威而進行獨立思考的重要性。

2)請從科學精神的角度，討論如下事例。

一論文[31]未提及“花粉管是陸生植物適應缺水生活環境演化出的新生殖結構”這一命題，也沒說過“花粉管使種子植物受精擺脫水束縛”之類的話，卻在網上(https://www.sohu.com/a/148033086_732029)推介該文時宣稱，“這個成果首次為‘花粉管是陸生植物適應缺水生活環境演化出的新生殖結構’提供了生物學證據，解決了那個困擾了植物學家們幾十年的基礎生物學問題。”