冠層高度對江西69種闊葉樹小枝單葉生物量與出葉強度關系的影響*

李錦隆 王滿堂,2 李涵詩 陳曉萍 孫 俊 鐘全林,3 程棟梁,3

(1.福建師范大學福建省植物生理生態重點實驗室 福州 350007； 2.棗莊學院城市與建筑工程學院 棗莊 277160；3.福建師范大學地理研究所 福州 350007)

枝葉大小關系是植物生活史對策重要組成部分(Westobyetal.，2002)，對植物的資源運輸、冠層結構及繁殖分配等均有顯著影響(Liuetal.，2010； Westobyetal.，2003)。小枝的單葉生物量與出葉強度之間的關系，受到植物功能型(如常綠和落葉樹種)和環境等因素的影響(孫俊等，2019； Sunetal.，2006； Yangetal.，2014)。了解這種關系對闡明物種共存和物種多樣性的維持機制等具有重要意義(Bonsalletal.，2004； 楊冬梅等，2012)。

Kleiman等(2007)對當年生小枝單位莖體積內葉片數量的研究發現，落葉樹種單葉生物量與出葉強度之間存在顯著的負等速關系。Kleiman等(2007)認為這種負等速權衡主要是由于樹木為維持更多的腋芽生長的自然選擇所導致。樹木的生存環境和功能型(如常綠和落葉樹種)的差異對葉生物量或葉面積與出葉強度的關系產生影響(Sunetal.，2006； Dombroskieetal.，2012； Yangetal.，2014)。Xiang等(2010)對長白山的133種闊葉樹研究發現，在一定的出葉強度下，相對于高海拔的樹種，低海拔的樹種具有更高的葉生物量。Yang等(2008)對貢嘎山107種闊葉樹的研究發現，在一定的出葉強度下，常綠比落葉樹種的葉面積更小。然而，在光照環境如何影響常綠和落葉樹種單葉生物量與出葉強度之間的關系上，仍存在較大不確定。

闊葉林不同冠層之間存在明顯的光照梯度，濃密冠層頂部到底部的可用光差異大于50倍，而相對開闊的冠層之間相差約10～20倍(Valladares，2003； Niinemetsetal.，2009)，因此，闊葉林冠層光強差異成為影響小枝單葉生物量與出葉強度關系的一個重要環境因子。Dombroskie等(2012)對安大略省16種闊葉樹的研究表明，陽生葉較陰生葉具有較大的單葉生物量(較低的出葉強度)。冠層上部小枝可獲得更充足光照(任海等，1996)，葉片溫度較高，導致冠層上部葉片的大小受限于高蒸騰作用； 同時，受闊葉林高度的影響，樹木越高，其冠層受水分限制越大(Ryanetal.，1997)，樹木選擇小而厚的葉片可以減少水分損失(Scoffonietal.，2011)。相反，冠層下部小枝受到水分限制較少，而受遮蔭限制較大； 葉片為獲得更多的光照，樹木通常會選擇大而薄的葉片來適應低光照的環境(Ackerlyetal.，2002； 劉長柱等，2015)。隨著樹木冠層高度的變化，小枝得到的可利用光也在變化，因而可能影響其單葉生物量與出葉強度之間的關系。目前小枝單葉生物量與出葉強度關系的研究主要集中于樹木外部生境和功能型(如常綠和落葉樹種)對其影響，而對樹木自身的不同冠層高度對其影響尚不明確。

江西省陽際峰自然保護區內具有豐富的常綠和落葉闊葉樹資源，本研究選取了該區域內69種闊葉樹為研究對象，分析在不同冠層高度下常綠和落葉樹種當年生小枝的單葉生物量與出葉強度的關系，揭示冠層高度對當年生小枝單葉生物量與出葉強度的影響機制，了解樹木小枝性狀對冠層內光照資源變化的響應，以期進一步闡明光照對常綠闊葉林內闊葉樹冠生長的影響機制提供理論依據。

1 研究區概況

江西省陽際峰自然保護區(117.14°—117.24°E，27.51°—27.59°N)，位于武夷山脈西北麓，海拔126～1 540 m，屬濕潤中亞熱帶季風氣候，年均降水量1 870～2 191 mm，其中4—6月份的降水量占全年的72%～75%，年均溫11.4～18.5 ℃(孔令建等，2016)。土壤類型為山地紅壤(吳璐璐等，2010)。

2 研究方法

2.1 樣地設置

2015年8月，在保護區內建立了一個25 hm2(500 m × 500 m)的大樣地，樣地平均海拔332 m，年均降水量1 900 mm，年均溫16.8 ℃(孔令建等，2016)。對樣地中所有胸徑(DBH)≥1 cm的喬木掛牌，并記錄樹名、胸徑和樹高等。樣地林分密度703.52株·hm-2，平均胸徑(11.56±10.88)cm，平均樹高(8.35±5.40) m，平均冠幅直徑(3.10±1.20) m。0～20 cm土層的土壤總碳、全氮與全磷含量分別為(72.41±3.90) mg·g-1、(5.70±0.13) mg·g-1和(0.58±0.07) mg·g-1。主要樹種有栲樹(Castanopsisfargesii)，擬赤楊(Alniphyllumfortunei)，山蒼子(Litseacubeba)，米櫧(Castanopsiscarlesii)，木荷(Schimasuperba)，日本杜英(Elaeocarpusjaponicus)等(表1)。

表1 69種闊葉樹名稱、功能型(常綠和落葉)、每公頃株數、平均胸徑和平均樹高①Tab.1 Species name, life forms (evergreen and deciduous), number of trees per hectare, average DBH and average tree height of 69 broadleaved trees

續表1

2.2 研究方法

2.2.1 樣本采集與處理 于2017年8月對樣地內69種闊葉樹(包括常綠樹種43種，落葉樹種26種)進行采樣，每個樹種選取3株標準木(符合該樹種的平均胸徑和樹高，表1)，分別在每株標準木樹冠的上冠層(1/2冠層以上，即完全暴露于太陽光照的位置)及下冠層(1/2冠層以下，即完全陰影處的位置)進行采樣(Sacketal.，2006)。每株標準木隨機挑選3～5個當年生小枝(即選取從小枝最末端到最后一個末梢分枝處的小枝，通常該部分小枝無分枝，且無花和果實)(Yangetal.，2008)，要求當年生小枝上的葉片成熟、大小適中，并且無葉面積損傷，采集之后將其快速放入水中帶回實驗室。

2.2.2 測定與計算 葉片與小枝表型性狀葉片表型性狀主要包括單葉面積(individual leaf area，ILA，mm2，單個葉片的面積)、葉片數量(leaf number，LN，n，小枝上完整葉數量)； 小枝表型性狀主要包括莖長(stem length，SL，mm，小枝莖的長度)、莖徑(stem diameter，SD，mm，取小枝的上、中、下3個部位直徑的平均值)、莖橫截面積(stem cross-sectional area，SA，mm2，莖中部橫切面積)、莖體積(stem volume，SV，mm3，近似圓柱體，SV=SL×SA)。將葉、莖分開放入設置75 ℃的烘箱內烘干48 h以上至恒質量稱量，計算葉片總葉質量(leaf mass，LM，mg，小枝上全部葉干質量)、單葉生物量(individual leaf mass，ILM，mg，單個葉干質量，ILM=LM/n)、比葉面積(specific leaf area，SLA，mm2·mg-1，單位干質量葉面積，ILA/ILM)、莖質量(stem mass，SM，mg，小枝的莖干質量)與莖密度(stem density，SD，mg·mm-3，SD =SM/SV)。由于不同莖生物量或莖體積自身對其葉片數量存在影響(Corner，1949)，因此本研究采取出葉強度來量化葉片數量(Klemianetal.，2007)，即基于莖生物量的出葉強度(mass-based leafing intensity，Lim,n·mg-1，小枝上的葉片數量除以小枝的生物量，即每單位莖質量的葉片數量)和基于莖體積的出葉強度(volume-based leafing intensity，Liv，n·mm-3，小枝上的葉片數量除以小枝的總體積，即每單位莖體積的葉片數量)(Klemianetal.，2007； Yangetal.，2008)。

2.3 數據處理

首先對小枝葉片和莖上所獲得的數據取平均值，為使數據符合正態分布，對其進行以10為底的對數轉換。單葉生物量與出葉強度關系的研究采用異速生長方程:y=βxα進行擬合，對該方程進行對數轉換得到方程lg(y)=lg(β)+αlg(x)。其中:y和x代表植物的特定性狀，分別為方程的因變量和自變量，α代表異速生長指數，即該方程的斜率，β代表異速生長常數，即該方程的截距，當α=1時，表示y和x兩變量為等速生長關系，α>1或α<1時，表示y和x兩變量為異速生長關系(Harveyetal.，1991)。使用標準化主軸回歸估計(SMA)的方法計算異速生長指數(Wartonetal.，2006)。SMA回歸估計采用R3.5.1軟件中的“smatr”包進行(Wartonetal.，2012)。用Pitman(1939)的方法計算性狀回歸斜率的置信區間。通過Warton等(2002)的方法檢測斜率是否具有異質性，如無異質性，則計算出共同斜率。利用SPSS22.0計算出葉性狀的均值大小。利用獨立樣本T檢驗對常綠和落葉樹種不同冠層的葉片和莖性狀差異進行分析，用字母標記組間是否存在顯著差異。利用Origin9.0軟件制圖。

3 結果與分析

3.1 常綠和落葉樹種不同冠層高度處當年生小枝的葉與莖性狀特征

在常綠和落葉樹種之間，葉片的Liv、比葉面積和單葉面積存在顯著差異(P<0.05)(圖1B、C、G)，但其二者間的葉片數量、單葉生物量、Lim和莖密度則無顯著差異(P>0.05)(圖1A、D、E、F)。冠層高度對常綠樹種當年生小枝的葉片數量、Liv、Lim和莖密度有顯著影響(P<0.05)(圖1A、B、E、F)，對常綠和落葉樹種的比葉面積均有顯著影響(P<0.05)(圖1C)，但對落葉樹種的葉片數量、Liv、單葉生物量、Lim、莖密度和單葉面積則無顯著影響(P>0.05)(圖1A、B、D、E、F、G)。

圖1 不同冠層高度和功能型(常綠和落葉)之間葉與莖性狀特征的差異Fig. 1 Differences of leaf and stemtraits among different canopy heights and leaf forms (evergreen and deciduous)字母a和b表示上冠層與下冠層之間存在顯著差異，*表示常綠和落葉樹種之間存在顯著差異(P<0.05)。Letters a and b indicate significant differences between upper canopy and lower canopy, *indicate significant differences between evergreen and deciduous trees (P<0.05).

3.2 單葉生物量與基于莖生物量出葉強度之間的關系

闊葉樹上、下冠層處的當年生小枝ILM-Lim均呈顯著的負等速生長關系(表2，圖2)； 冠層高度對當年生小枝ILM-Lim的異速生長指數無顯著影響，存在共同斜率-0.96(95% CI=-1.07，-0.86，P= 0.80)(表2，圖2A)，但上冠層小枝ILM-Lim的異速生長常數則顯著大于下冠層(分別為1.16、1.00)(P<0.01)(表2，圖2A)。冠層高度對常綠樹種的當年生小枝ILM-Lim的異速生長指數無顯著影響，為-0.92(95% CI=-1.05，-0.79，P= 0.95)，但對異速生長常數具有顯著影響(分別為1.24、1.05)(P<0.01)(表2，圖2B)。冠層高度對落葉樹種的當年生小枝ILM-Lim的異速生長指數無顯著影響，為-1.05(95% CI= -1.24，-0.88，P= 0.65)，對其異速生長常數也無顯著影響(為0.96)(P=0.83)(表2，圖2C)。

3.3 單葉生物量與基于莖體積出葉強度之間的關系

闊葉樹上、下冠層處的當年生小枝ILM-Liv均呈顯著的負等速生長關系(表2，圖2)； 冠層高度對其當年生小枝ILM-Liv的異速生長指數無顯著影響，存在共同斜率-0.89(95% CI=-0.97，-0.82，P=0.95)，對異速生長常數也無顯著影響(為0.93)(P=0.80)(表2，圖2 D)。冠層高度對常綠和落葉樹種的當年生小枝ILM-Liv的異速生長指數(P>0.05)與常數(P>0.05)均無顯著影響(表2，圖2E、F)。

表2 不同冠層高度和功能型(常綠和落葉)之間單葉生物量與出葉強度的標準化主軸估計①Tab.2 The standardized major axis estimation of individual leaf mass and leafing intensity among different canopy heights andleaf forms (evergreen and deciduous)

Lim:基于莖生物量的出葉強度Mass-based leafing intensity;Liv：基于莖體積的出葉強度Volume-based leafing intensity.圖2 不同冠層高度和功能型(常綠和落葉)之間單葉生物量與出葉強度的異速生長關系Fig. 2 The allometric growth relationships between individual leaf mass and leafing intensityin different canopy heights and leaf forms (evergreen and deciduous)

4 討論

當年生小枝是樹木生長的重要功能構件，研究其單葉生物量與出葉強度的關系對了解樹木的資源獲取策略及其對環境變化的機制等具有重要意義。樹木在應對環境脅迫時，枝葉大小關系可能具有高度的表型可塑性，以使資源達到最優分配(郭茹等，2015； 史元春等，2015)。本研究表明，冠層高度未對闊葉樹當年生小枝單葉生物量與出葉強度之間的異速生長指數產生顯著影響，但對常綠樹種在ILM-Lim的異速生長常數則有顯著影響。

4.1 單葉生物量與出葉強度之間的負等速生長關系

本研究中，常綠和落葉樹種上、下冠層處的當年生小枝ILM-Lim和ILM-Liv均為負等速生長關系(表2，圖2)，即當出葉強度增高時，葉片的單葉生物量會隨之下降，這與前人的研究結果一致(Kleimanetal.，2007； Xiangetal.，2010； Yanetal.，2012)。Milla(2009)在對收集到的224種常綠和落葉樹種的研究中發現，常綠樹種葉生物量和出葉強度之間的異速生長指數為顯著高于-1的負異速生長關系，與本研究結果存在差異。這可能是由于Milla(2009)是對不同海拔小枝的研究，海拔高度的變化會對樹木自身構件的生物量分配產生影響(Sunetal.，2006)，而本研究中的樹木所處的生存環境相同。另一方面，Milla(2009)的研究中所收集的數據包含多年生的枝，當年生小枝內較多年生的枝具有較強的物質傳輸能力，能更好反映樹木的生物量分配，對于檢測單葉生物量與出葉強度之間關系更具可靠性(楊冬梅等，2012； 孫蒙柯等，2018)。

本研究中常綠和落葉樹種單葉生物量與出葉強度之間存在負等速關系。首先，樹木會對其環境條件變化有所感知并作出響應(Sultan，2010)。例如，在缺乏陽光或寒冷潮濕的環境下樹木為獲得更大光合收益而選擇較大的葉子(Parkhurstetal.，1972)； 在大風或高海拔條件下樹木會對支撐器官的需求更高，從而影響其葉大小(Niklas，1993； Niklas，1999)。因此，可能是樹木對環境的適應造成這種負等速關系。其次，本研究通過相關性分析發現單葉生物量與莖生物量(R2=0.25，P<0.01)或莖體積(R2=0.26，P<0.01)之間存在正相關關系，根據Cornor(1949)法則，相對于小的莖，較大的莖會帶有更多的附屬物，比如葉和種子，這一關系可能對這種負等速關系產生影響。最后，樹木對其構件的生物量分配特征也會影響這種負等速關系，在一定生物量條件下，如果樹木選擇較大的單葉生物量，葉片數量將會減少(楊冬梅等，2012)。

闊葉樹的單葉生物量與出葉強度之間的負等速關系表明，單葉生物量隨葉片數量增多而減小。首先，較高的出葉強度使單位莖生物量或莖體積的腋芽數量增多，可將更多的腋芽分配給側枝，從而促進樹木具有更高的繁殖潛力 (Aarssenetal.，2005； Aarssenetal.，2006)，以備下1年的生長和繁殖。其次，樹木利用較高的出葉強度策略以減少外界生物及環境給自身帶來的損傷，如較多的葉片可減少昆蟲對樹木葉片的蟲蝕比率(Brownetal.，1991)。

4.2 冠層高度對單葉生物量與出葉強度之間關系的影響

對常綠樹種，上、下冠層處的小枝在ILM-Lim的異速生長指數無顯著差異，但其上冠層小枝的異速生長常數則顯著高于下冠層(表2，圖2B)，這表明在相同的出葉強度下，上冠層小枝具有更高的單葉生物量。對其比葉面積的研究，發現常綠樹種下冠層的比葉面積顯著高于上冠層(圖1C)，說明相對于下冠層的葉片，上冠層偏向于小而重的葉片。Dombroskie等(2012)研究發現，相對于朝向南面(陽生葉)當年生小枝上的葉片，朝向北面(陰生葉)的葉片單葉生物量相對較小，具有較高的出葉強度，與本研究結果一致。而劉長柱等(2015)將中國48種闊葉樹按樹木所處林層高度(冠層和亞冠層)劃分，發現位于冠層處的樹木出葉強度顯著高于亞冠層的出葉強度，與本研究結果不一致。這可能是本研究中同一樹木的上、下冠層之間可能存在光照、水分等資源的協調，而劉長柱等(2015)是對不同林層高度的樹木進行研究。

本研究關注闊葉樹上、下冠層處出葉強度的差異，上冠層的葉片受樹木的遮蔭作用較小，光照充足，蒸騰作用強，小而重的葉片具有較高的主脈密度和較小的葉面積以減少水分損失(Scoffonietal.，2011)，同時更好進行物質和熱量交換(Wrightetal.，2002； Lietal.，2009)，因此，在炎熱和缺乏水分的情況下，小而重的葉片和較低的出葉強度是更好的選擇(Dudley，1996； Braggetal.，2002)。然而，受上冠層葉片遮蔭作用的影響，下冠層小枝處于持續的低光照環境，這會加大莖結構的非光合組織部分，下冠層小枝為最大限度的攔截可利用光照，以適應低光照環境，會對葉片組織的投資相對增高(對莖的構建成本降至最低)(Dombroskieetal.，2012)。因此，下冠層小枝具有較高出葉強度。其次，莖密度不同，也可能會對不同冠層的出葉強度產生影響，本研究表明常綠樹種下冠層的莖密度高于上冠層(圖1F)，下冠層較高的莖密度可使小枝具有更好的支撐能力，以實現葉片對光照的獲取。最后，在低光照環境下，樹木偏向于高的出葉強度可最大化的儲存芽庫，以便在受光照限制的情況下更好地生長或繁殖(Aarssenetal.，2006)。

4.3 出葉強度計算方法對單葉生物量與出葉強度關系的影響

在基于莖生物量和莖體積對出葉強度的計算中，不同的計算方法可能對研究結果存在影響。Huang等(2015)研究61種非禾本科(Poaceae)草本植物的單葉生物量與出葉強度關系的機制時指出，ILM-Lim關系僅取決于生物量的投資，而ILM-Liv關系受生物量投資(葉與莖)和莖密度(質量與體積)的共同影響，能夠體現莖空間構型(體積)與莖密度共同對葉片數量的影響。因此，Huang等(2015)認為ILM-Liv的計算方法更具有解釋性。本研究發現，常綠樹種不同冠層高度對ILM-Lim的異速生長常數存在顯著影響(圖2B)，但對其ILM-Liv的異速生長常數則無顯著影響(圖2E)。這可能是由于ILM-Lim的計算方法單純考慮生物量對其的影響，而ILM-Liv存在莖密度和生物量投資的雙重影響，可能會抵消樹木不同冠層高度的差異，因此本研究認為選取ILM-Lim的計算方法更能體現樹木不同冠層高度對闊葉樹出葉強度的影響。

5 結論

江西省陽際峰自然保護區的69種闊葉樹當年生小枝單葉生物量與出葉強度之間均為負等速關系，且不受冠層高度的影響。冠層高度對常綠樹種的當年生小枝ILM-Lim的異速生長指數無顯著影響，但對其異速生長常數具有顯著影響，表明在一定的出葉強度下，上冠層的葉片具有更高的單葉生物量。這可能是由于不同冠層高度的當年生小枝單葉生物量與出葉強度為有效獲取資源所導致。