片段化生境中木本植物種子大小對幼苗存活的影響

余梅生，鐘雨辰，余世成，王志平，雷艷平，徐高福，于明堅

（1.淳安縣新安江生態開發集團有限公司，浙江 淳安 311700；2.浙江大學生命科學學院，浙江 杭州 310058）

植物更新是森林群落構建（Forest community assembly）和生物多樣性維持（Mechanism of biodiversity maintenance）的基礎，對于絕大部分植物而言，幼苗建成階段是植物更新過程中的瓶頸期[1]。從種子到幼苗轉化過程中的高死亡率對植物更新和群落構建影響深遠[2-3]。植物為此進化出了不同的繁殖和生長策略，而種子大小是其中十分關鍵的性狀[4]。小種子數量多，具有更強的擴散能力，有助于逃離捕食者，到達適宜生境并更好地拓殖[4-5]；而大種子具有較充足的營養儲備，在幼苗建成階段具有更強的抗逆性而獲得更高的存活率，彌補種子在數量上的劣勢[6-7]。在等量物質和能量投入的情況下，植物需要在生產少量大種子和大量小種子間做出權衡（Trade-off）[5,8]。

然而，種子大小對幼苗建成的作用還依賴于所處的環境[9]，在資源受限的生境中，種子的大小尤為重要[10]，如大種子物種幼苗建成率高的優勢在蔭蔽森林中更加突顯[11]。而隨著人類對自然環境干擾的不斷加大，生境片段化（Habitat fragmentation）對生物多樣性維持的影響已不容小覷。生境片段化是指連續的生境被分割成多個相互隔離的小斑塊（片段）的過程[12]，其通過生境面積減小、邊緣效應增強和生境隔離度增加等改變生境小氣候、土壤理化性質、物種分布和物種間的相互關系等，進而影響一些重要的生態過程[13]，其中就包括種子到幼苗的轉化。研究發現，片段化生境中較好的光照條件、較少的植食動物和病原菌使種子大小對幼苗存活的作用被削弱[14]。生境片段化對不同種子大小物種幼苗的選擇會影響森林更新和群落構建，但是很少有研究在生境片段化的背景下研究物種間種子大小和幼苗建成的關系。

千島湖位于我國亞熱帶區域，因新安江水庫大壩建設形成了1 000多個陸橋島嶼，提供了不同面積和隔離度的片段化生境。本研究以千島湖29個次生馬尾松Pinus massoniana林樣島為研究地點，以木本植物種子和幼苗為研究對象，研究片段化生境中種子大小與種子數量的關系，以及島嶼參數、地形因素和土壤養分含量如何影響種子大小對幼苗早期存活的作用。通過該研究，期望能夠對片段化生境中種子大小如何影響森林群落更新和生物多樣性維持機制有更深入的認識。

1 研究區域與研究方法

1.1 研究區概況

研究地點位于浙江省杭州市淳安縣境內的千島湖，29°22′～29°50′N，118°34′～119°15′E，如圖1。

圖1 研究島嶼分布Figure 1 Distribution of sampling islands in the Thousand Island Lake

千島湖于1959年修建新安江水電站時形成，在水位為108 m時擁有1 078個面積大于0.25 hm2的島嶼。水域面積約540 km2，平均水深為30.44 m，容積為178.4億m3。該地區為典型的亞熱帶季風氣候，溫暖濕潤，雨熱同期。年平均氣溫為17℃，極端最高氣溫為41.8℃，極端最低氣溫為－7.6℃，年平均降水量為1 430 mm。土壤主要為紅壤、黃壤和巖性土，土層較薄，保水、保肥能力一般。水庫建設前，原有森林基本均遭到破壞[15]。目前，千島湖島嶼上的森林覆蓋率＞88.5%，喬木層以馬尾松為主，小喬木和灌木層以檵木Loropetalum chinense、短尾越桔Vaccinium carlesii和杜鵑Rhododendron simsii等為主[15]。

1.2 研究方法

2009－2010年，選取29個人為干擾較少且以馬尾松林為主的島嶼作為植物群落樣島（圖1），根據島嶼面積和島嶼形狀建立不同大小的森林動態監測樣地，采用熱帶森林科學研究中心（Center for Tropical Forest Science,CTFS）森林動態監測樣地的標準方法對樣地內胸徑≥1 cm的木本植物進行掛牌和調查。

1.2.1 幼苗監測 2011年春季，在29個樣島上建立498個1 m×1 m的幼苗監測樣方，并于每年春、秋兩季開展幼苗調查工作。調查對象為監測樣方內胸徑＜1 cm的喬、灌木植物幼苗，將樣方內的每一株幼苗套上帶有唯一編號的膠圈，同時記錄幼苗的種名、存活情況、高度、冠幅、基徑、苗區蓋度和樣方郁閉度。

本研究分析采用2011年春至2015年秋10次調查的3 029株幼苗個體，隸屬23科共40種。

1.2.2 種子性狀測量 用于本研究分析的木本植物種子來自于29個樣島植物群落調查所記錄到的其中的24科共46種（覆蓋幼苗調查涉及到的40個物種）。每個物種隨機選取5棵健康成年樹，在每株成年樹上采集10顆（或粒）成熟、無病蟲害的果實（或種子），繁殖體過小的物種在每株成樹上取50顆（或粒）果實（或種子）。將果實用剪刀和鑷子分離果肉和種子，計數所有果實中包含的種子總數量。隨后將種子裝入紙袋，于80℃烘干48 h后稱量種子干質量。種子大小與種子數量分析選擇其中數據完整的19科34種。

1.3 數據分析

胸高斷面積反映成年樹木的生產力，從而影響種子數量，通過計算種子總數量（粒）與胸高斷面積（m2）的比值得到標準種子數量。對種子大?。捶N子質量）和標準種子數量進行Pearson相關性檢驗，使用Blomberg’s K指數分析種子大小和標準種子數量的系統發育保守性。種子大小和標準種子數量均取自然對數。

采用基于二項分布族的廣義線性混合效應模型（Generalized linear mixed models,GLMMs）分析幼苗半年存活情況的影響因素。幼苗半年存活情況指幼苗在調查時第一次出現后半年內（即到下一次幼苗調查時）的存活情況，完整的固定效應為種子大小、幼苗初始高度、幼苗經歷季節（夏季或者冬季）、島嶼參數（面積、形狀指數、與最近島嶼的距離、與大陸的距離）、地形因素（海拔、坡度、南北坡向、東西坡向、到島嶼邊緣的距離）和土壤成分（碳、氮、磷），以及種子大小與其他參數間的交互作用，隨機效應為調查時間、物種、物種對幼苗初始高度的影響、島嶼及嵌套在島嶼中的樣方號。模型中出現的所有自變量都經過了標準化處理，結果僅展示AICc（小樣本情況下的赤池信息準則）值最小、Weight值最大的最優模型。

本研究的所有分析均在R3.6.1軟件中完成。系統發育保守性分析由Ape和Phytools軟件包完成，廣義線性混合模型和模型選擇由Lme4和MuMIn軟件包完成，散點圖和三維圖像的制作分別由Lmodel2軟件包中的MA模型和Persp函數實現。

2 結果與分析

2.1 種子大小與種子數量權衡

Blomberg’s K指數分析結果顯示，種子大?。↘=0.119，P=0.353）和標準種子數量（K=0.339，P=0.170）均不具有系統發育保守性，因此，不需考慮系統發育對種子性狀的影響。Pearson相關性檢驗結果顯示，千島湖島嶼木本植物的種子大小與標準種子數量之間呈顯著負相關（r=－0.367，P＜0.05），這表明種子越大，該物種所產生的種子數量越少（圖2），說明千島湖島嶼植物物種間的種子大小和種子數量存在明顯的權衡關系。

2.2 種子大小對幼苗存活率的影響

圖2 種子大小與標準種子數量的關系Figure 2 Relation between seed mass and standard seed number

本研究調查的3 029株幼苗中，有2 019株幼苗在出苗后半年內死亡，1 010株幼苗在半年后仍存活。由表1可知，種子大小對幼苗半年存活率的影響并不顯著。這說明在千島湖島嶼上種子大小沒有直接影響幼苗的存活率。由表1還可以看出，種子大小與季節、東西坡向和土壤碳含量間均對幼苗存活率有顯著的交互作用。相較冬季，夏季對幼苗的存活率顯著不利，并且夏季對大種子的不利影響顯著大于對小種子的影響（P＜0.001，圖3）；就坡向而言，坡向越朝東，種子大小的正效應越大（P＜0.05），當坡向朝東時，大種子物種的幼苗存活率明顯高于小種子物種（圖4）；而對于土壤成分，土壤碳含量越低，種子大小的正效應越大（P＜0.05），當土壤碳含量較低時，大種子物種幼苗的存活優勢明顯大于小種子物種（圖5）。以上結果說明，片段化生境中的空間異質性增強了種子大小對幼苗存活率的影響。

圖3 季節和種子大小對幼苗存活率的影響Figure 3 Effect of season and seed mass on survival rate of seedlings

圖4 東西坡向和種子大小對幼苗存活率的影響Figure 4 Effect of aspect and seed mass on survival rate of seedlings

圖5 土壤碳含量和種子大小對幼苗存活率的影響Figure 5 Effect of carbon content in soil and seed mass on survival rate of seedlings

表1 幼苗半年存活率影響因素的廣義線性混合效應結果Table 1 Generalized linear mixed effect of factors to influence survival rate of seedlings within half year

此外，由表1還可以看出，幼苗初始高度對幼苗存活率有極顯著的正效應（P＜0.001）；土壤磷含量對幼苗存活率也有極顯著的正效應（P＜0.001）；而幼苗所在島嶼與最近島嶼間的距離對幼苗存活率有顯著的負效應（P＜0.01）。

3 討論與結論

3.1 討論

（1）千島湖島嶼區域的木本植物間存在顯著的種子大小與種子數量間的權衡，且種子大小對幼苗半年內存活率有積極影響，但并不顯著。

種子大小與數量的權衡以及種子大小與幼苗存活的關系，兩者共同影響植物更新的早期階段[16]，并對群落構建和物種共存有重要意義。若種子大小-數量權衡存在，則只有當大種子物種具有更高存活率時，大種子物種和小種子物種的更新才可能達到平衡狀態，從而利于物種多樣性的維持，本研究結果表明在森林群落中，不同植物采取了不同的繁殖策略和生活史對策，以保持最大的適合度。在郁閉度較高的森林中，較弱的光照條件和以病原菌（Pathogen）和植食動物（Herbivore）為代表的天敵是種子和幼苗面臨的主要威脅[17-19]。但千島湖島嶼植被以次生馬尾松林為主，透光率高，幼苗光脅迫不嚴重[20]，同時，Chavez-Pesqueira和Nunez-Farfan發現，大種子物種在連續森林中有較強的幼苗存活優勢，而片段化生境中光照條件較好，病原菌和植食動物活動較少，導致種子大小的作用被削弱[14]。這與本研究種子大小對幼苗半年內存活率的積極作用不顯著結果相呼應。因此，在本研究中種子大小沒有表現出顯著的正效應可能是因為千島湖島嶼的環境對于幼苗早期建成階段來說總體較為溫和，大種子物種的存活優勢不明顯。

（2）千島湖島嶼區域的種子大小與坡向、土壤碳含量存在顯著的交互作用，大種子物種的幼苗存活率在坡向朝東和土壤碳含量較低的情況下存有明顯優勢；幼苗初始高度和土壤磷含量對幼苗半年存活有極顯著的正效應（P＜0.001）。

坡向對幼苗存活率的影響主要通過光照，大量研究表明，幼苗在陽坡有更高的存活率[21-22]。在千島湖島嶼上，相較上午，下午時段西坡生境的溫度和光合有效輻射強度更高，更有利于植物光合作用，因此相較東坡的幼苗，西坡的幼苗有更高的光合效率和有機物積累量，從而更易存活。土壤碳含量反映土壤有機質的含量，是衡量土壤質量的重要指標，對植物幼苗生長發育有重要影響[23]。千島湖島嶼土層較薄，土壤碳含量過低不利于幼苗生長。本研究中，在資源較充足（西坡、土壤碳含量高）的生境中，小種子物種和大種子物種均有較高的幼苗存活率，而當資源受限，大種子物種因營養儲備充分，幼苗初始高度較大，有更強的利用弱光和吸收營養物質的能力，進而展現出更高的適應度。這說明在千島湖片段化景觀中，光照和土壤營養含量在空間上的異質性增強了種子大小的作用。

幼苗初始高度大，意味著更好的健康狀態和更多的有機物積累，能夠更好地利用弱光[4]，也更容易從病原菌和植食動物造成的損傷和物理損傷中恢復，對幼苗的存活有關鍵性作用。磷元素是植物生長發育必不可少的元素之一，且主要來源于土壤，是土壤肥力的一項重要指標[25]。研究表明，土壤磷含量對植物生長有很大影響，低磷脅迫可導致植物光合作用能力的下降[26]，并阻礙植物的水分吸收[27]，而這兩個過程對于幼苗的生長均十分關鍵，缺磷也會導致植物抗性的減弱。本研究結果顯示，隨著土壤磷含量的增大，幼苗的存活率顯著上升，說明磷元素在植物幼苗早期建成階段起到了重要作用。

（3）千島湖島嶼區域內，生境片段化對幼苗半年內存活率無顯著影響，僅與最近島嶼間距離對幼苗存活表現出了顯著的負效應（P＜0.01）。

千島湖島嶼形成時間短，林下小生境未出現明顯的梯度分化，這可能是邊緣效應和面積效應對幼苗存活無顯著影響的原因。而千島湖片段化生境光照資源相對充足，空間異質性較小，可能為幼苗提供了一個更為有利的生長環境，從而也間接減輕了對種子大小的選擇壓力。Latimer和Zuckerberg研究發現森林片段化程度越高，與鄰近森林斑塊的距離越遠，冬季生境的日最低氣溫和日平均氣溫越低[28]，而溫度對幼苗光合作用和各項機能的運作十分關鍵，氣溫過低對幼苗的生長發育不利。島嶼間最近距離對幼苗存活的負效應，可能是由于島嶼間距離越大，島嶼就越孤立，鄰近島嶼對氣象因素如溫度、風等的緩沖作用就越弱，導致生境小氣候波動變大，不適宜幼苗生長，從降低了幼苗存活率。

3.2 結論

綜上所述，在片段化生境中，木本植物種子大小與種子數量間存在權衡關系，但種子大小對幼苗半年存活無顯著影響，小尺度的生境異質性增強了種子大小對幼苗存活的作用。本研究對片段化生境中幼苗早期建成階段的影響因素做了分析，有助于更好地理解片段化森林群落的更新機制，但就如Moles和Westoby的研究發現，在幼苗早期建成階段，幼苗存活與種子大小并無明顯關系，但在隨后的定居、成長過程中，大種子物種表現出更高的存活率[29]。種子大小對植物更新的影響是長期的、復雜的，生境片段化究竟如何影響種子大小對幼苗建成的作用，從而影響森林群落構建和物種共存，還有待進一步研究。