微生物電化學技術去除水體中抗生素的研究進展

周樂安 蔣倩 孫士權 張偉 高陽 王鑫

摘 要：抗生素在各個行業中的廣泛使用及其難降解性導致其富集進入水體而危害人類健康，越來越多的研究聚焦于水體中抗生素的去除。微生物電化學系統（BES）結合有機質生物降解和電信號刺激有效加速了廢水中各類抗生素的去除。在現有文獻的基礎上，綜述了BES對于各類抗生素去除的性能，闡述了BES系統在降解抗生素時，電極表面的電活性微生物組成、抗生素的微生物電化學代謝途徑，總結了抗生素在BES系統中去除的影響因素，分析了各類傳統廢水處理技術與BES耦合技術對于抗生素的去除效率，并對BES在抗生素去除中的優缺點進行了總結。

關鍵詞：抗生素;微生物電化學系統;電活性微生物;廢水處理;資源回收

中圖分類號：X703.1 文獻標志碼：A 文章編號：2096-6717（2021）06-0113-11

Abstract： Antibiotics are widely used in various industries， but due to its refractory properties， antibiotic sareenriched in water system and do harm to human health.Many researchers focus on the removal performance of antibiotics in water systems.Bioelectrochemical system （BES） combined with organic substrate biodegradation and electrical signals stimulation effectively accelerates the removal of all kinds of antibiotics in wastewater. Based on previous studies， in this review， the removal performance of antibiotics in BES are summarized. When BES are applied for antibiotic removal， the electroactive bacteria composition and metabolic pathways of electroactive biofilm on electrode surface are expounded. The factors which affecting the removal performance of antibiotics in BES are summarized. And the antibiotic removal efficiency of BES coupled with traditional wastewater treatment technologies are analyzed. Finally， this manuscript summarizes the advantages and disadvantages of BES in antibiotic removal.

Keywords： antibiotics;bioelectrochemical system （BES）;electroactive bacteria; wastewater treatment; resource recovery

抗生素的發現與使用，極大地改善了人類健康狀況，提高了現代農業與畜牧業的經濟效率，促進了經濟社會的高效發展。據報道，全世界范圍內抗生素被廣泛使用，世界衛生組織（WHO）推薦的抗菌藥物應用率為30%，歐美發達國家約為10%，發展中國家約為42%[1]。報告指出，亞洲地區已經成為全球最大的抗生素用藥市場，市場規模約占全球總量的37.9%（2016—2022年中國抗生素市場深度調查與未來發展趨勢報告）。中國2013年抗生素消費總量約為16.2萬t，其中，人類醫療消耗約48%，剩余部分則用于畜牧業[2]。2018年約70%的住院病人以及20%的門診病人使用抗生素類藥物，這一數據約為發達國家使用率的兩倍[3]。抗生素經使用后，可通過不同途徑進入到水體中（圖1），其中，主要包括污水處理廠的出水排放、畜牧業禽畜的飼養、魚類孵化場以及地表徑流等。

1 水體抗生素污染及其處理方法

1.1 水體抗生素污染現狀

抗生素的廣泛使用，使得水體成為環境中抗生素最重要的歸宿地之一。由于城市生活污水處理廠對于抗生素的降解效率較為低下，抗生素無法在處理過程中消除活性而進入環境，尤其是水環境中。據統計，抗生素經處理后大約仍有5.38萬t排放進入環境[2]。研究指出，水產養殖中約80%的抗生素會在水環境中釋放[5]。更為嚴重的是，抗生素排放進入環境中施加的選擇性壓力篩選并富集了環境中的耐藥細菌和耐藥基因（Antibiotic resistance genes，ARGs），加速了耐藥細菌的不斷進化，從而催生了各類耐藥性的“超級細菌”，其危害堪比最新蔓延的新型冠狀病毒（SARS-CoV-2）[6]。報道指出，美國每年約2.3萬人死于耐藥感染，而據保守估計，全球范圍內每年死于耐藥感染的人數高達70萬。若抗生素隨污水排放不加以控制，研究預計到2050年全球每年的死亡人數將額外增加1 000萬[7]。因而，高效去除水體環境中的抗生素一直是現代廢水處理技術研究的熱點與難點[8]。

1.2 常見抗生素類廢水處理方法

在過去幾十年的研究中，水體抗生素常見的去除方法一般有物理、化學、生物等方法，進一步細化后可分為吸附法、電化學催化、臭氧氧化、芬頓類芬頓氧化、活化過硫酸鹽、光催化、好氧生物與厭氧生物處理等[2， 9-10]。物理化學方法一般可以對廢水進行簡單預處理以實現物質回收與提高水質的可生化性。

在物理化學方法中，吸附法的基本原理為利用多孔固體材料表面的吸附能力對水體中抗生素類污染物進行絡合、靜電相互作用、形成氫鍵或化學鍵（π-π鍵）等多種方式吸附去除，使水體得以凈化。研究至今，礦物質類（坡縷石、伊利石、蒙脫石、高嶺土、二氧化硅）、樹脂類（大網格聚合物、磁性樹脂）、金屬與金屬氧化物類（鋁、鐵的水合氧化物）、碳基材料（多壁碳納米管、氧化石墨烯、活性炭、生物炭）以及生物污泥等均可作為吸附劑對抗生素進行吸附去除[11]。在使用過程中，吸附劑一般可以回收利用3～5次。吸附法較其他處理方法具有操作簡單、成本低、效率高、重現性強、吸附劑種類多的優點。然而，吸附法并沒有對抗生素進行降解去除，而僅僅是吸附存儲的物理過程。此外，當水體中其他污染物存在時，吸附效果將明顯受損。

電化學催化法則利用電極使廢水中抗生素結構斷裂或改變而轉化為小分子產物，從而降低或消除其生物毒性。水體抗生素可直接在電極表面發生氧化還原反應得以去除，也可通過間接的電化學反應產生活性基團（如超氧自由基、雙氧水、羥基自由基等）對抗生素進行礦化去除。在研究電化學催化降解抗生素時，影響其降解的主要因素有電極材料、抗生素初始濃度、pH值、電極兩端施加的電流強度、溶液離子強度、溫度、抗生素種類等[12]。高效、適用性廣、降解徹底是電化學催化法的優點，但經濟投入高、電極材料的選取與制備是限制其實際應用的難點。臭氧氧化技術中，利用臭氧的強氧化性直接或間接與有機污染物發生氧化反應，斷裂抗生素的分子結構。在利用臭氧氧化處理抗生素的過程中，pH值具有關鍵性的作用。一般而言，臭氧在pH值較高的環境以及可溶性有機碳濃度較低情況下更具有適用性[13]。在相關研究中，一般為提高臭氧氧化的降解效率，UV、過氧化氫等輔助性催化劑利用較多。芬頓與類芬頓氧化法利用Fe2+與H2O2鏈式反應產生羥基自由基·OH對抗生素進行氧化分解[9]。芬頓法對抗生素降解效率較高，但在應用過程中，芬頓與類氧化法受催化劑用量、H2O2的濃度、溫度、pH以及抗生素濃度影響，且氧化劑用量不易控制，抗生素降解容易產生不可預知的中間副產物，再次進入環境帶來二次污染。活化過硫酸鹽氧化法的基本原理為利用活化技術對過硫酸根離子進行活化，轉化生成SO-4·的新型高級氧化技術。其活化技術一般有紫外活化、熱活化、堿和超聲活化以及過度金屬離子活化等[14]。相對于芬頓技術，活化過硫酸鹽氧化的pH范圍更廣，SO-4·在水溶液中存在時間相較于羥基自由基更長。研究表明，活化過硫酸鹽對于抗生素去除具有較好的效果。然而，對于活化過硫酸鹽氧化技術，尋求高效且環境友好型的螯合劑是其應用難點[14]。光催化作為高級氧化工藝（AOPs）中的一種，利用光照與環境條件對抗生素進行降解，是一類降解徹底且綠色的環境催化氧化技術[15]。然而，研究與發展高效的半導體材料是光催化降解抗生素的核心問題，另一個挑戰是抗生素的完全光降解，即降低抗生素降解過程中副產物的毒性和環境持久性。

生物方法因其在原位應用方面的高靈活性而備受關注，通常地，生物法是一項耗時較長、降解徹底的抗生素處理技術。然而，厭氧的生物處理過程一般應用于高濃度有機廢水處理，且所需時間較長，而好氧處理時曝氣需要較高的能量輸入，更有大量剩余污泥將產生[16]。

2 微生物電化學技術處理抗生素類廢水

微生物電化學技術（Bioelectrochemical system， BES）具有污染物降解徹底、能耗低、操作簡單等特點。在BES中，電活性微生物氧化分解有機質進行代謝活動，產生的電子一部分供自身增殖利用，剩余部分則通過胞外電子傳遞至終端電子受體，從而完成生物化學能量到電信號的轉換[17-19]。微生物電化學技術結合有機質生物降解和電信號刺激，有利于廢水中抗生素類污染物的去除。與好氧廢水處理系統相比，BES的厭氧系統具有低能耗和低污泥產量的優勢。利用BES技術加速厭氧廢水處理時，難降解污染物的生物毒性將抑制電活性微生物的活性，因此，污染物的分子結構斷裂將是影響整個廢水處理性能的瓶頸[20]。在BES系統中可有效實現抗生素的去除，研究報道，對于β-內酰胺類與喹酮類抗生素，其去除率可高達98%以上，而四環素類、氯霉素、磺胺類等，其去除效率也均在80%以上[21]。至今利用BES技術進行抗生素類廢水去除時，主要包括單一系統以及微生物電化學耦合傳統廢水處理技術。筆者就近年來微生物電化學在抗生素類廢水處理領域的應用，包括微生物學組成、抗生素代謝途徑、影響抗生素處理效率的相關參數，以及BES耦合傳統廢水技術，進行回顧與總結。

2.1 BES中抗生素的降解機制

微生物電化學技術（圖2），傳統意義來講主要包括微生物燃料電池（Microbial fuel cells， MFCs）和微生物電解電池（Microbial electrolysis cells， MECs），該技術結合微生物代謝和電極表面的電化學氧化還原反應對污染物進行降解[19， 22]。對于MFC系統，陽極均由生物陽極構成，而陰極可分為非生物陰極與生物陰極兩種系統。在非生物陰極的系統中，一般以空氣或者鐵氰化鉀作為非生物陰極的電子受體，廢水中的抗生素等污染物質則作為生物陽極中電活性生物的碳源與電子供體。

當陰極催化劑轉變為接受電子的電活性微生物后，即為生物陰極。在生物陰極MFC中，陰極電活性生物接受來自電極的電子，而陰極室中抗生素接受來自陰極的電子，并通過直接的電化學或微生物還原去除。與非生物陰極相比，循環伏安曲線 （CV） 顯示生物陰極MFC具有更高的峰值電流和更低的過電位[23]。由于生物陰極的得電子屬性，生物陰極一般應用于降解電子受體型抗生素。

MEC系統則是一個電驅動的析氫過程，通過外加電位，推動電活性微生物電子傳遞，提高電極表面微生物對抗生素的降解去除。在MEC系統中，電位是決定抗生素在MECs中降解效率的重要因素之一。抗生素在MEC中的降解機理則主要包括電化學直接還原和生物降解過程[24]。電子供體型抗生素可在陽極中被微生物氧化去除。而電子受體型抗生素即可接受陰極傳遞的電子進行還原，也可通過生物陰極表面的電活性微生物直接還原去除。

2.2 BES中抗生素的降解性能

對應于上述BES系統的降解機制，當以空氣陰極運行MFC對土霉素（Oxytetracycline，OTC）進行降解時，OTC濃度為50 mg/L以下時，其降解效率可達90%以上[25]。而使用氰化鐵鉀溶液（50 mmol/L K3[Fe（CN）6]和20 mmol/L磷酸鹽緩沖液PBS）作為陰極液，以碳布為陽極，磺胺嘧啶（Sulfadiazine，SDZ）作為唯一電子供體，2周內SDZ降解效率在90%以上[26]。陽極室中抗生素的引入抑制了胞外產電菌的電活性，降低了陰極的氧還原速率，限制了MFC電能輸出，但金霉素（Chlortetracycline，CTC）、羅紅霉素（Roxithromycin， ROX）、諾氟沙星（Norfloxacin）以及SDZ的去除率可達99.9%甚至100%[27]。對于非生物陰極的MFC系統，抗生素濃度、種類以及陽極的電活性生物是抗生素降解的關鍵因素。

當利用生物陰極對氯霉素（Chloramphenicol， CAP）進行降解時，生物陰極微生物可以直接從陰極獲得電子，參與CAP的硝基還原與脫氯反應，從而提高CAP的去除效率。CAP在生物陰極中的還原效率約為非生物陰極的3.2倍[28]。以32 mg/L 的CAP為目標污染物，當生物陰極運行4 h后CAP的轉化率為87.1%，而當運行時間提升至24 h后，這一去除率可達96.0%[23]。此外，生物陰極的降解效率極大地受環境溫度影響，當溫度由室溫（25 ℃）降低至10 ℃時，生物陰極的CAP還原效率顯著下降[29]。

當BES以MEC運行時，電極電位調控著MEC中生物的電活性與生物膜形成速率，當電位由0 V增加到0.9 V時，磺胺嘧啶（SDZ）在36 h內的去除率由79.3%增加至91.4%[30]。此后當電位持續增加至1.5 V時，降解效率不再增加，表明此時電位的加速效應達到閾值。相比如-0.5 V，當陰極電位處于較低的水平時（-1.25 V），可以提供足夠的電子供陰極還原CAP，此外，其微生物群落結構在更低的電位下同樣也發生改變[31]。

綜上，基于電活性微生物的BES技術，在進行抗生素類污染物去除時，無論生物還是非生物陰極或者MEC系統，都取得較高的去除率（80%）。而在這一過程中，生物的催化、降解作用是抗生素降解的關鍵，因而，BES電極表面的生物膜中生物組成將影響抗生素的去除效率與代謝方式。

2.3 BES中降解抗生素的微生物群落

報道顯示，BES對各類抗生素降解時，電極表面生物組成主要分為兩個部分：具有電活性的胞外產電菌群以及具有抗生素降解功能的菌群，兩種菌群間復雜的相互作用對BES中抗生素降解和電能產出至關重要[21]。胞外產電菌利用抗生素等有機基質進行胞外呼吸產生電子，從而回饋加速厭氧降解過程。無論MFC與MEC系統，在進行抗生素類有機質降解時，其生物膜中的生物組成具有相似性，其基本組成為變形菌門（Proteobacteria）、擬桿菌門（Bacteroidetes）以及厚壁菌門（Firmicutes）等，而對于不同的抗生素種類，生物學組成在屬或科水平具有差異性（見表1）。研究顯示，利用BES系統對氯霉素（CAP）進行降解時，富集于電極表面電活性生物膜的優勢菌屬為Azonexus、Comamonas、Nitrososphaera、Chryseobacterium、Azoarcus、Rhodococcus以及Dysgonomonas等。其中，Azonexus與Comamonas為具有胞外產電功能的陽極電活性菌，而其他的優勢屬在厭氧條件下具有降解有毒或難降解有機質的作用[32]。有研究指出，對于土霉素的BES降解，其生物群落中Eubacterium spp.的豐度可高達91%以上[33]。在降解頭孢唑啉（Cefazolin，CFZ）的BES中，常見的電活性菌Geobacter、Acinetobacter、Stenotrophomonas、Lysinibacillus與Dysgonomonas在陽極生物膜中得以富集[34]。以恩諾沙星（Enrofloxacin，ENR）與頭孢噻呋（Ceftiofur，CEF）馴化電極生物膜顯示，厚壁菌門（Firmicutes）和放線菌門（Actinobacteria）的豐度相較于原始菌群出現下降，而變形菌門（Proteobacteria）和擬桿菌門（Bacteroidetes）的豐度增加至80%～90%。屬水平顯示，Flavobacterium、Achromobacter、Stenotrophomonas 以及Chryseobacterium 在抗生素馴化體系中占據主導地位[35]。

在生物陰極表面，其優勢菌屬一般為α、β和γ-變形菌門（Proteobacteria）以及擬桿菌門（Bacteroidetes）[23]。進一步對其屬水平分析顯示，不同運行條件下的BES生物膜中，Methylobacillus、Pseudomonas、Anaerolineaceae以及 Brevundimonas優勢明顯[31]。進行抗生素呋喃西林（Nitrofurazone，NFZ）降解時，生物陰極表面兼具硝基芳烴還原能力與胞外產電能力的Klebsiella是重要的優勢菌屬[23， 37]。綜上所述，抗生素的毒性與難降解性對BES系統中微生物活性影響較大，盡管在門水平差異不大，但在屬或者種水平，其生物學趨向于多樣化，逐步以抗生素馴化的電極電活性菌群對于抗生素的去除具有高效性。

2.4 BES中典型抗生素的降解代謝途徑

生物學以及抗生素種類的差異性勢必帶來代謝途徑的多樣化，在以BES電活性微生物進行抗生素降解時，其代謝途徑各有不同。金霉素（CTC）在BES中首先進行脫氫與脫鹵反應，此后化學鍵逐步被打斷即甲基以及—N（CH3）2等被氧化并最終轉化為二氧化碳與水而去除[38]。土霉素（Oxytetracycline，OTC）的降解過程與CTC具有相似性，OTC的代謝同樣是氫基于羥基的斷裂形成anhydro-oxytetracycline（AOTC）開始，隨后快速分解為αAPOTC與βAPOTC，經過氧化并發生開環反應生成3-羥基環己酮，最后，在羥基自由基的作用下分解為CO2和H2O[38]。在另一項利用BES進行OTC生物降解的研究中，OTC被微生物代謝，分子結構被破壞而轉化為相對簡單的苯環和碳鏈，從而消除OTC的抗性與毒性[39]。氯霉素（CAP）在生物陰極中的代謝主要有兩類代謝中間產物，即硝基部分與3-羥基部分。其中3-羥基部分被乙酰化而轉化為乙酰化CAP，硝基部分則轉化為胺基，形成胺類中間產物（AMCl2）。此后乙酰化CAP在經歷微生物進一步代謝后轉化為AMCl2，最后AMCl2逐步通過多種微生物的meta-cleavage代謝途徑轉化為無毒小分子產物[23， 32， 40]。磺胺甲惡唑 （Sulfamethoxazole，SMX）降解時，首先發生S-N鍵的斷裂形成4-氨基苯磺酸（4-amino benzene sulphinic acid）和3-氨基-5-甲基異惡唑（3-amino-5-methylisoxazole，3A5MI）（圖3）。其中，4-氨基苯磺酸轉化為苯磺酸或4-氨基苯硫酚，3A5MI的氨基則被微生物利用而轉化為5-甲基異惡唑。伴隨著N—O鍵和碳碳雙鍵斷裂，加之微生物耦合電刺激5-甲基異惡唑轉化為異丙醇并最終在厭氧環境下降解為CH4去除[41]。此外，有研究顯示SMX的代謝包括多種中間產物，表明其代謝途徑的多樣性，但不論何種代謝途徑，SMX都將開環形成小分子的中間產物而毒性得以去除[36]。

磺胺嘧啶（SDZ）的化學結構由兩部分組成：嘧啶和磺胺。BES中，SDZ的代謝分為兩條途徑，降解初期，隨著S—N化學鍵的斷裂，SDZ降解為嘧啶和苯胺[30]。進一步地，苯胺在微生物與電刺激下轉化為苯且最終代謝產生甲烷，而嘧啶則隨之轉化為C4H8N2，并開環降解為小分子物質。此外，研究指出，SDZ的代謝產物可以作為微生物生長的能源、碳源或氮源等[30]。在另一項研究中指出水解是SDZ降解的第一步，而水解后的嘧啶部分通過羥基化過程進一步降解，磺胺部分（對苯胺磺酸）則主要通過還原和反硝化反應為主進行代謝去除[26]。綜上所述，不同的抗生素種類馴化將引起電活性生物組成不同，從而進一步影響BES中代謝途徑。因此，在考慮提升BES中抗生素的代謝效率時，生物接種來源、生物膜厚度以及環境因素包括溫度、pH、離子強度等均在不同程度影響著BES的抗生素類廢水處理性能。

2.5 影響BES中抗生素去除的因素

在利用BES技術對抗生素廢水進行處理時，系統的電極材料、離子強度與pH值、電活性生物膜厚度、抗生素類別與起始濃度等都將影響BES的廢水處理效率與電能回收。

電極材料決定了生物附著與電極的催化性能，陽極材料選擇時一般考慮的因素包含比表面積、生物相容性、導電性、長期運行穩定性以及經濟效益等，而陰極的選取則一般需要優先篩選其催化性能、導電性以及化學穩定性等[42]，表2對比了不同電極材料對抗生素降解性能的影響。有研究對比了碳棒（CR）、泡沫銅（Cu）以及泡沫鎳（NF）作為陰極時BES對氯霉素（CAP）的降解情況，結果顯示，32 mg/L CAP在泡沫銅電極下12 h即可完全降解，而碳棒以及泡沫鎳所需時間增加至24 h與120 h[43]。對比石墨與錳氧化物兩種電極，系統對環丙沙星（Ciprofloxacin，CIP）的去除率均高達97.8%以上，然而在石墨電極BES中由于電極吸附作用，其出水中磺胺嘧啶（SDZ）的濃度較之更低，即出水水質更優[44]。

抗生素進入系統時，將在一定程度上抑制電極表面微生物活性，從而延長BES的啟動時間，因此，接種源與生物馴化方式對于優化電活性生物膜組成，富集抗生素類降解菌具有重要作用。研究指出，以磺胺嘧啶（SDZ）為有機底物，12個周期后，系統能量輸出回到最大值，6個月持續馴化后，BES能夠高效去除SDZ，100 mg/L SDZ可在48 h內完全去除[26]。此外，生物膜在較厚條件下對污染物毒性具有一定的抵抗力[45]。最新研究顯示，生物膜厚度可以調控物質在BES系統中的代謝途徑，即生物膜厚度的代謝將出現空間異質現象[46]。生物膜增厚后對頭孢唑啉（Cefazolin，CFZ）的耐受性更高[34]。生物膜在逐漸增厚的過程中，胞外聚合物不斷累積，將微生物包裹而形成類似于堡壘的新型結構，從而提高生物的耐受性[47]。抗生素在一定的濃度范圍內甚至能提高系統產能[48]，增大污染物去除效率，但濃度過高時，毒性將對電活性生物膜造成傷害[26]。有研究對比了BES系統對不同濃度SDZ的降解效率，結果顯示，20 mg/L SDZ在系統中被快速去除（3 h），而當濃度提高到160 mg/L時，這一去除時間增加至24 h[30]。由于中間毒性物質的產生，高濃度的起始抗生素濃度將抑制系統的性能。在去除SMX的研究中，當抗生素濃度分別為0.20、0.39、0.79 mmol/L時，其TOC去除量分別為約73%、53%和33%[36]。此外，不同抗生素種類的分子結構與官能團組成具有差異性，其微生物可利用性在BES中不盡相同，因而其去除效率具有較大的差異。研究顯示，在BES中，相同濃度的抗生素（60 mg/L），OTC的降解速率高于CTC[38]。基于抗生素的生物可利用性，研究不同抗生素在BES系統中的產電性能，結果顯示，以磺胺嘧啶（SDZ）為基質的電壓輸出高于金霉素（CTC）與羅紅霉素（ROX），而諾氟沙星（NOR）電能輸出最低[27]。

其他因素，如電極電位、離子強度、溫度與pH值等同樣對BES的降解性能具有重要影響。BES中的MEC需要額外的外接電位，電極電位的變化將影響著電活性微生物的胞外電子傳遞（EET）機制，從而引起電活性微生物種群的多樣化發展[49]。因此，外接電位的適當改變可有效提高抗生素在BES中的去除效率[30]。電位的提高增加了系統的電子驅動力，強化抗生素的去除。當陰極電位由-0.2 V變化到-0.8 V時，呋喃西林（NFZ）的還原效率由約42%提高到約71%[37]。適度含鹽廢水（0.5%）的高導電性可有效促進BES中的氧化還原反應，加速廢水中氯霉素（CAP）的去除，而當鹽度提高到6%時，BES中CAP去除效率顯著降低，表明高鹽度對CAP去除率的抑制作用[50]。pH通過調節微生物酶的活性影響電活性生物膜的代謝效率、氧化還原電位和微生物產物的形成。在BES中，pH值對維持氧化還原反應的平衡也起著至關重要的作用。一般地，微生物電活性在pH值為7左右最佳，pH值過高或過低都將導致BES性能的顯著下降[51]。BES中基質的生物電化學反應在調解電解液的pH值方面起著重要作用。質子的產生和消耗基本同時發生，微生物自身將依據初始pH值平衡外界pH值變化[52]。然而，由于質子生成反應和氫氧根離子生成反應的速率不同，將導致系統pH值失衡，從而引起潛在的能量損失，降低系統功率輸出[53]。因而在BES中，通常采用磷酸鹽緩沖液調節系統的pH值。50 mmol/L磷酸鹽緩沖液時，抗生素逐步馴化10月后，72 h可將10 mg/L土霉素去除99%以上[33]。在20 mmol/L磷酸鹽緩沖液下，BES在12 h內即可將20 mg/L抗生素磺胺甲惡唑（SMX）去除85%，相較于文獻報道具有更高的降解效率[41]。溫度對電活性生物膜形成以及電催化性能具有重要意義[54]。BES的運行溫度對CAP的去除效率有一定的影響，當溫度從25 ℃切換到10 ℃時，CAP的降解顯著降低，生物陰極微生物葡萄糖發酵的乙酸和乙醇產率顯著下降[29]。

2.6 BES耦合傳統廢水處理技術降解抗生素

近年來，由于水質的逐漸惡化，單一的廢水處理技術已經不能滿足廢水處理的高效性、環境友好、資源回收與經濟可利用性要求[55-56]。因此，研究者們開始聚焦于傳統廢水處理技術的耦合。BES技術與傳統的污水處理技術，如人工濕地（Constructed wetland， CW）、膜生物反應器（Membrane bioreactor， MBR）以及高級氧化技術（Advanced oxidation process，AOPs）相結合，能夠獲得較高的抗生素降解效率。

微生物燃料電池耦合人工濕地（CW-MFCs）利用微生物學、電化學以及生態相關功能進行廢水廢物處理（圖4（a））。有研究將BES技術與人工濕地耦合搭建CW-MFCs系統，結果顯示磺胺嘧啶（SDZ）、卡馬西平（Carbamazepine，CBZ）、萘普生（Naproxen，NPX）和布洛芬（Ibuprofen，IBP）等在CW-MFCs的閉合系統中，出水COD、NH+4-N以及廢水中毒性得以有效降低[57]。在另一項關于CW-MFC去除抗生素的研究中，不同抗生素濃度條件下（200～800 μg/L），所有反應器中均輸出較高的穩態電壓，表明電壓輸出不受磺胺甲惡唑（SMX）與四環素（Tetracycline，TC）較低濃度所影響。在較高的抗生素濃度（1 600 μg/L）下，抗生素抑制了電活性微生物的活性，CW-MFCs的電能輸出下降[58]。此外，有研究指出，CW-MFC系統對于環丙沙星（CIP）的去除率高達約97%，表明CW-MFC系統可以有效去除水體環境中的抗生素[44]。

當利用BES系統與傳統的電化學類技術進行耦合時，一般利用BES電活性生物膜產生的電能驅動傳統電化學系統進行反應。MFC耦合（光）電化學催化（PEC或EC）的研究中，使用鍍有Fe0/TiO2的不銹鋼（SS）陰極（圖4（b））。在可見光照射120 min后，該體系對四環素溶液（初始四環素濃度：100 mg/L ）中COD的去除率達到70%，而暗處理時，去除率降低了15%。電子自旋共振光譜研究表明，Fe0/TiO2產生的生物電活化的O2和活性氧（Reactive oxidation species， ROS）基團有效地降解了基質中的抗生素[59]。電吸附（ES）與MFC的耦合ES-MFC系統在進行土霉素（OTC）降解時（圖4（c）），串聯3組MFC作為電源，當OTC濃度為2 mg/L時，去除率可達98.8%。隨著處理時間的增加，ES中的去除效率逐漸提高而MFC中則出現下降。在ES反應過程中，OTC通過靜電吸附和陽離子交換所產生的化學吸附進行吸附去除。研究表明，耦合的ES-MFC系統對于廢水中的抗生素去除具有高效性[60]。MBR和MFC系統的耦合具有污染物降解更為徹底、相較于傳統MBR節能、相較于單一MFC出水質量更高等優點[61]。MBR-MFC的耦合（圖4（d）），以碳纖維布涂布聚偏氟乙烯（PVDF）為陰極進行廢水處理，其COD去除率為90%，NH+4-N去除率為80%。過氧化氫等活性氧化劑聯合電驅動微生物對模型污染物鹽酸四環素（OTC）的氧化去除率達90%。與其他電化學系統相比，MBR-MFC在廢水處理中具有更加節能環保的優勢[62]。綜合考量各類因素，BES及其耦合技術結合生物學、電化學以及物理學等的相關原理可以有效去除水體中抗生素類污染物，回收資源。

3 結論與展望

綜述了利用BES技術進行抗生素類廢水處理的生物學組成、代謝去除方式以及影響BES中抗生素降解性能的各個參數。采用BES技術進行抗生素廢水處理時，其優點主要有：

1）回收有用資源、經濟效益好：抗生素去除不需要額外的能量輸入，此外，抗生素降解同時伴隨著能量的產生，將儲藏在有機質中的物理化學能轉化為電能。在生物陰極中不需要額外的還原劑和任何外部電源輸入，BES表現出較高的抗生素去除效率。

2）環境友好、無副產物產生：抗生素在降解過程中，高毒性的中間產物鮮有檢出，一般中間產物在BES中得以進一步降解而產生小分子物質。

3）多技術耦合兼容與高效性：BES與AOPs、吸附方法和人工濕地等相結合具有高效降解各類抗生素的功能。

然而，研究者目前為止主要聚焦于提升其去除效率、解決其電活性生物可利用性、探究其代謝去除機制等。在去除抗生素的研究中往往忽略了復雜的廢水組成，而微生物催化反應的pH適應范圍等對于實際應用也具有局限性。在未來的研究中，對功能菌群的進一步了解乃至功能基因的鑒定與富集，馴化具有pH廣泛應用性的功能降解菌，綜合考慮BES技術對于復合污染物的降解，考察多因素下的抗生素降解將有助于推動BES在實際抗生素類廢水處理中的應用與發展。

參考文獻：

[1]曾化松， 王艷琳. 抗生素濫用的現狀及應對策略[J]. 中國衛生事業管理， 2012， 29（5）： 341-343.

ZENG H S， WANG Y L. The present situation and countermeasures of overuse of antibiotics[J]. Chinese Health Service Management， 2012， 29（5）： 341-343. （in Chinese）

[2]ZHANG Q Q， YING G G， PAN C G， et al. Comprehensive evaluation of antibiotics emission and fate in the river basins of China： Source analysis， multimedia modeling， and linkage to bacterial resistance[J]. Environmental Science & Technology， 2015， 49（11）： 6772-6782.

[3]郭賀. 脈沖放電等離子體協同石墨烯金屬氧化物催化降解抗生素的研究[D]. 大連： 大連理工大學， 2019.

GUO H. Research on pulsed discharge plasma coupled with graphene-metal oxides catalysis for degrading antibiotics[D]. Dalian， Liaoning： Dalian University of Technology， 2019. （in Chinese）

[4]李紅燕， 陳興漢. 環境中抗生素的污染現狀及危害[J]. 中國資源綜合利用， 2018， 36（5）： 82-84.

LI H Y， CHEN X H. Pollution status and harm of antibiotics in the environment[J]. China Resources Comprehensive Utilization， 2018， 36（5）： 82-84. （in Chinese）

[5]CABELLO F C， GODFREY H P， TOMOVA A， et al. Antimicrobial use in aquaculture re-examined： its relevance to antimicrobial resistance and to animal and human health[J]. Environmental Microbiology， 2013， 15（7）： 1917-1942.

[6]段宇婧， 吳新顏， 陳則友， 等. 人體腸道耐藥基因組的研究進展[J]. 生態毒理學報， 2020， 15（4）： 1-10.

DUAN Y J， WU X Y， CHEN Z Y， et al. Advances in human gut resistome[J]. Asian Journal of Ecotoxicology， 2020， 15（4）： 1-10. （in Chinese）

[7]CARVALHO I T， SANTOS L. Antibiotics in the aquatic environments： A review of the European scenario[J]. Environment International， 2016， 94： 736-757.

[8]滕菲， 楊雪蓮， 李鳳梅， 等. 微生物對環境中難降解有機污染物共代謝作用[J]. 微生物學雜志， 2016， 36（3）： 80-85.

TENG F， YANG X L， LI F M， et al. Microbial Co-metabolism of persistent organic pollutants in environment[J]. Journal of Microbiology， 2016， 36（3）： 80-85. （in Chinese）

[9]XU L Y， ZHANG H， XIONG P， et al. Occurrence， fate， and risk assessment of typical tetracycline antibiotics in the aquatic environment： A review[J]. Science of the Total Environment， 2021， 753： 141975.

[10]KHAN M H， BAE H， JUNG J Y. Tetracycline degradation by ozonation in the aqueous phase： Proposed degradation intermediates and pathway[J]. Journal of Hazardous Materials， 2010， 181（1/2/3）： 659-665.

[11]YU F， LI Y， HAN S， et al. Adsorptive removal of antibiotics from aqueous solution using carbon materials[J]. Chemosphere， 2016， 153： 365-385.

[12]王慧晴， 李燕， 司友斌， 等. 電催化氧化降解水體中抗生素磺胺[J]. 環境工程學報， 2018， 12（3）： 779-787.

WANG H Q， LI Y， SI Y B， et al. Electro-catalytic oxidative degradation of sulfonamide in water[J]. Chinese Journal of Environmental Engineering， 2018， 12（3）： 779-787. （in Chinese）

[13]GMEZ-PACHECO C V， SNCHEZ-POLO M， RIVERA-UTRILLA J， et al. Tetracycline removal from waters by integrated technologies based on ozonation and biodegradation[J]. Chemical Engineering Journal， 2011， 178： 115-121.

[14]JI Y F， SHI Y Y， DONG W， et al. Thermo-activated persulfate oxidation system for tetracycline antibiotics degradation in aqueous solution[J]. Chemical Engineering Journal， 2016， 298： 225-233.

[15]CALVETE M J F， PICCIRILLO G， VINAGREIRO C S， et al. Hybrid materials for heterogeneous photocatalytic degradation of antibiotics[J]. Coordination Chemistry Reviews， 2019， 395： 63-85.

[16]周婧， 支蘇麗， 宮祥靜， 等. 三類抗生素在兩種典型豬場廢水處理工藝中的去除效果[J]. 農業環境科學學報， 2019， 38（2）： 430-438.

ZHOU J， ZHI S L， GONG X J， et al. The removal effect of three classes of antibiotics in two typical swine wastewater treatment systems[J]. Journal of Agro-Environment Science， 2019， 38（2）： 430-438. （in Chinese）

[17]馮玉杰， 王鑫， 李賀， 等. 基于微生物燃料電池技術的多元生物質生物產電研究進展[J]. 環境科學， 2010， 31（10）： 2525-2531.

FENG Y J， WANG X， LI H， et al. Progress in electricity generation from biomass using microbial fuel cell（MFC）[J]. Environmental Science， 2010， 31（10）： 2525-2531. （in Chinese）

[18]盧娜， 周順桂， 倪晉仁. 微生物燃料電池的產電機制[J]. 化學進展， 2008， 20（Sup2）： 1233-1240.

LU N， ZHOU S G， NI J R. Mechanism of energy generation of microbial fuel cells[J]. Progress in Chemistry， 2008， 20（Sup2）： 1233-1240. （in Chinese）

[19]LOGAN B E， RABAEY K. Conversion of wastes into bioelectricity and chemicals by using microbial electrochemical technologies[J]. Science， 2012， 337（6095）： 686-690.

[20]ZHOU L A， YAN X J， YAN Y Q， et al. Electrode potential regulates phenol degradation pathways in oxygen-diffused microbial electrochemical system[J]. Chemical Engineering Journal， 2020， 381： 122663.

[21]ZHANG S， YANG Y L， LU J， et al. A review of bioelectrochemical systems for antibiotic removal： Efficient antibiotic removal and dissemination of antibiotic resistance genes[J]. Journal of Water Process Engineering， 2020， 37：101421.

[22]WANG H M， REN Z J. A comprehensive review of microbial electrochemical systems as a platform technology[J]. Biotechnology Advances， 2013， 31（8）： 1796-1807.

[23]LIANG B， CHENG H Y， KONG D Y， et al. Accelerated reduction of chlorinated nitroaromatic antibiotic chloramphenicol by biocathode[J]. Environmental Science & Technology， 2013， 47（10）： 5353-5361.

[24]JAFARY T， DAUD W R W， GHASEMI M， et al. Biocathode in microbial electrolysis cell： present status and future prospects[J]. Renewable and Sustainable Energy Reviews， 2015， 47： 23-33.

[25]WANG Y H， WU J Y， YANG S K， et al. Electrode modification and optimization in air-cathode single-chamber microbial fuel cells[J]. International Journal of Environmental Research and Public Health， 2018， 15（7）： 1349.

[26]WANG L， YOU L X， ZHANG J M， et al. Biodegradation of sulfadiazine in microbial fuel cells： Reaction mechanism， biotoxicity removal and the correlation with reactor microbes[J]. Journal of Hazardous Materials， 2018， 360： 402-411.

[27]ZHOU Y， ZHU N W， GUO W Y， et al. Simultaneous electricity production and antibiotics removal by microbial fuel cells[J]. Journal of Environmental Management， 2018， 217： 565-572.

[28]SUN F， LIU H， LIANG B， et al. Reductive degradation of chloramphenicol using bioelectrochemical system （BES）： A comparative study of abiotic cathode and biocathode[J]. Bioresource Technology， 2013， 143： 699-702.

[29]KONG D Y， LIANG B， LEE D J， et al. Effect of temperature switchover on the degradation of antibiotic chloramphenicol by biocathode bioelectrochemical system[J]. Journal of Environmental Sciences， 2014， 26（8）： 1689-1697.

[30]YANG X L， ZHANG S， LI H， et al. Effects of voltage on sulfadiazine degradation and the response of Sul genes and microbial communities in biofilm-electrode reactors[J]. Ecotoxicology and Environmental Safety， 2018， 151： 272-278.

[31]GUO N， WANG Y K， YAN L， et al. Effect of bio-electrochemical system on the fate and proliferation of chloramphenicol resistance genes during the treatment of chloramphenicol wastewater[J]. Water Research， 2017， 117： 95-101.

[32]ZHANG Q H， ZHANG Y Y， LI D P. Cometabolic degradation of chloramphenicol via a meta-cleavage pathway in a microbial fuel cell and its microbial community[J]. Bioresource Technology， 2017， 229： 104-110.

[33]YAN W F， GUO Y Y， XIAO Y， et al. The changes of bacterial communities and antibiotic resistance genes in microbial fuel cells during long-term oxytetracycline processing[J]. Water Research， 2018， 142： 105-114.

[34]ZHANG E R， YU Q L， ZHAI W J， et al. High tolerance of and removal of cefazolin sodium in single-chamber microbial fuel cells operation[J]. Bioresource Technology， 2018， 249： 76-81.

[35]ALEXANDRINO D A M， MUCHA A P， ALMEIDA C M R， et al. Biodegradation of the veterinary antibiotics enrofloxacin and ceftiofur and associated microbial community dynamics[J]. Science of the Total Environment， 2017， 581/582： 359-368.

[36]MIRAN W， JANG J， NAWAZ M， et al. Biodegradation of the sulfonamide antibiotic sulfamethoxazole by sulfamethoxazole acclimatized cultures in microbial fuel cells[J]. Science of the Total Environment， 2018， 627： 1058-1065.

[37]KONG D Y， YUN H， CUI D， et al. Response of antimicrobial nitrofurazone-degrading biocathode communities to different cathode potentials[J]. Bioresource Technology， 2017， 241： 951-958.

[38]WANG J， ZHOU B Y， GE R J， et al. Degradation characterization and pathway analysis of chlortetracycline and oxytetracycline in a microbial fuel cell[J]. RSC Advances， 2018， 8（50）： 28613-28624.

[39]CHEN J F， HU Y Y， HUANG W T， et al. Biodegradation of oxytetracycline and electricity generation in microbial fuel cell within situ dual graphene modified bioelectrode[J]. Bioresource Technology， 2018， 270： 482-488.

[40]BAJAJ A， MAYILRAJ S， MUDIAM M K， et al. Isolation and functional analysis of a glycolipid producing Rhodococcus sp. strain IITR03 with potential for degradation of 1，1，1-trichloro-2，2-bis（4-chlorophenyl） ethane （DDT）[J]. Bioresour Technol， 2014， 167： 398-406.

[41]WANG L， LIU Y L， MA J， et al. Rapid degradation of sulphamethoxazole and the further transformation of 3-amino-5-methylisoxazole in a microbial fuel cell[J]. Water Research， 2016， 88： 322-328.

[42]PANT D， VAN BOGAERT G， PORTO-CARRERO C， et al. Anode and cathode materials characterization for a microbial fuel cell in half cell configuration[J]. Water Science and Technology， 2011， 63（10）： 2457-2461.

[43]WU D， SUN F Q， ZHOU Y. Degradation of chloramphenicol with novel metal foam electrodes in bioelectrochemical systems[J]. Electrochimica Acta， 2017， 240： 136-145.

[44]LI H， XU H， YANG Y L， et al. Effects of graphite and Mn ore media on electro-active bacteria enrichment and fate of antibiotic and corresponding resistance gene in up flow microbial fuel cell constructed wetland[J]. Water Research， 2019， 165： 114988.

[45]HOFFMAN L R， DARGENIO D A， MACCOSS M J， et al. Aminoglycoside antibiotics induce bacterial biofilm formation[J]. Nature， 2005， 436（7054）： 1171-1175.

[46]ZHOU L A， JIANG Y H， WAN Y X， et al. Electron flow shifts from anode respiration to nitrate reduction during electroactive biofilm thickening[J]. Environmental Science & Technology， 2020， 54（15）： 9593-9600.

[47]FLEMMING H C， WINGENDER J， SZEWZYK U， et al. Biofilms： An emergent form of bacterial life[J]. Nature Reviews Microbiology， 2016， 14（9）： 563-575.

[48]ZHOU L A， LI T， AN J K， et al. Subminimal inhibitory concentration （sub-MIC） of antibiotic induces electroactive biofilm formation in bioelectrochemical systems[J]. Water Research， 2017， 125： 280-287.

[49]MOSCOVIZ R， TOLEDO-ALARCN J， TRABLY E， et al. Electro-fermentation： How to drive fermentation using electrochemical systems[J]. Trends in Biotechnology， 2016， 34（11）： 856-865.

[50]GUO N， WANG Y K， TONG T Z， et al. The fate of antibiotic resistance genes and their potential hosts during bio-electrochemical treatment of high-salinity pharmaceutical wastewater[J]. Water Research， 2018， 133： 79-86.

[51]BUTTI S K， VELVIZHI G， SULONEN M L K， et al. Microbial electrochemical technologies with the perspective of harnessing bioenergy： Maneuvering towards upscaling[J]. Renewable and Sustainable Energy Reviews， 2016， 53： 462-476.

[52]VELVIZHI G， MOHAN S V. Biocatalyst behavior under self-induced electrogenic microenvironment in comparison with anaerobic treatment： Evaluation with pharmaceutical wastewater for multi-pollutant removal[J]. Bioresource Technology， 2011， 102（23）： 10784-10793.

[53]OH S T， KIM J R， PREMIER G C， et al. Sustainable wastewater treatment： How might microbial fuel cells contribute[J]. Biotechnology Advances， 2010， 28（6）： 871-881.

[54]PATIL S A， HARNISCH F， KAPADNIS B， et al. Electroactive mixed culture biofilms in microbial bioelectrochemical systems： The role of temperature for biofilm formation and performance[J]. Biosensors and Bioelectronics， 2010， 26（2）： 803-808.

[55]CECCONET D， MOLOGNONI D， CALLEGARI A， et al. Biological combination processes for efficient removal of pharmaceutically active compounds from wastewater： A review and future perspectives[J]. Journal of Environmental Chemical Engineering， 2017， 5（4）： 3590-3603.

[56]YAN W F， XIAO Y， YAN W D， et al. The effect of bioelectrochemical systems on antibiotics removal and antibiotic resistance genes： A review[J]. Chemical Engineering Journal， 2019， 358： 1421-1437.

[57]LI H， CAI Y， GU Z L， et al. Accumulation of sulfonamide resistance genes and bacterial community function prediction in microbial fuel cell-constructed wetland treating pharmaceutical wastewater[J]. Chemosphere， 2020， 248： 126014.

[58]ZHANG S， SONG H L， YANG X L， et al. Dynamics of antibiotic resistance genes in microbial fuel cell-coupled constructed wetlands treating antibiotic-polluted water[J]. Chemosphere， 2017， 178： 548-555.

[59]JIANG C J， LIU L F， CRITTENDEN J C. An electrochemical process that uses an Fe0/TiO2 cathode to degrade typical dyes and antibiotics and a bio-anode that produces electricity[J]. Frontiers of Environmental Science & Engineering， 2016， 10（4）： 1-8.

[60]ZHAO W J， QU J， ZHOU Y J， et al. Continuous flow electrosorption-microbial fuel cell system for efficient removal of oxytetracycline without external electrical supply[J]. Bioresource Technology， 2019， 290： 121751.

[61]LI Y H， LIU L F， YANG F L， et al. Performance of carbon fiber cathode membrane with C-Mn-Fe-O catalyst in MBR-MFC for wastewater treatment[J]. Journal of Membrane Science， 2015， 484： 27-34.

[62]LI Y H， LIU L F， YANG F L. Destruction of tetracycline hydrochloride antibiotics by FeOOH/TiO2 granular activated carbon as expanded cathode in low-cost MBR/MFC coupled system[J]. Journal of Membrane Science， 2017， 525： 202-209.

（編輯 胡玲）