高寒草甸退化階段植物群落多樣性與系統多功能性的聯系

王曉芬，馬 源，張格非，林 棟，張德罡

(1.甘肅農業大學草業學院，甘肅 蘭州 730070；2.青海大學畜牧獸醫科學院，青海 西寧 810016；3.中國科學院西北生態資源研究院，甘肅 蘭州 730070)

在全球變化的影響下，世界范圍內各區域生物物種多樣性受到嚴重威脅，并促使生態系統功能發生不可預知的變化[1]。生態系統功能是生態系統所體現的各種功效或作用，包括能量和物質在時間和空間上的儲存和流動[2]。人們普遍認為，生物多樣性和生態系統功能之間存在正相關關系，這意味著物種的滅絕將導致未來生態系統功能的下降[3]。例如，近些年不斷有研究發現，在全球氣溫上升、生物入侵、氮沉降、環境污染、動物疫病及人類活動的影響下，世界范圍內生物物種滅絕速率加快，并由此導致群落結構和生態系統功能發生改變[2]。外界環境變化與人類活動已在不同層次和水平上影響了生物多樣性和生態系統功能之間的互饋關系[4-5]。然而，大多數研究僅圍繞單一或者少數生態系統功能進行探討，而忽略了多種生態系統功能間的潛在聯系。生態系統所能提供的多樣化功能與差異化服務是其最為重要的價值之一[6-7]。例如李靜鵬等[8]研究發現，草原中豐富且均勻的物種數量對草地生態系統的多功能性具有良好的促進作用。因此，在全球變化背景下，探討生態系統多功能性和物種多樣性之間的關系就顯得尤為重要。

青藏高原作為我國面積最廣、世界海拔最高的典型高寒生態系統，被稱為“第三極”和“世界屋脊”，是維持全球生態系統穩定的重要環境屏障[9]。青藏高原因其獨特的環境條件和豐富的生物物種資源而備受關注。高寒草甸是青藏高原面積最廣的草地類型之一，是高寒生態系統的重要組成部分，也是該地區物種最為豐富、遺傳基因最為集中的區域，在物種多樣性保護方面發揮著舉足輕重的作用[10]。然而，由于全球變化及人類對環境資源的不合理利用，高寒草地的物種組成發生巨大變化，導致該區域的植被生產力受到嚴重影響。因此，本研究基于前人的理論成果[8，10]，通過選擇表征土壤碳、氮和磷養分固存和循環的相關指標、土壤涵養水分指標和土壤呼吸及養分轉化指標，結合具體立地條件，對青藏高原東緣處于不同退化階段的高寒草甸群落進行多功能性研究，進而探討高寒草甸生態系統中物種多樣性與土壤多功能性指數間的關系，為高寒草甸物種多樣性的保護和草地的合理利用提供一定的理論基礎。

1 材料與方法

1.1 樣地概況

研究地點位于青藏高原東緣金強河流域、地處甘肅省天祝藏族自治縣抓喜秀龍鄉境內(37°11′42″～37°13′5″ N,102°44′11″～102°47′01″ E)，海拔2 771～3 211 m。該地氣候寒冷，晝夜溫差較大，日照強烈；年均氣溫-—0.1℃，7月最高溫度為12.7℃，1月最低溫度為—18.3℃，≥0℃的年積溫為1 380℃，≥10℃的年積溫為1 080℃；年均降水量416 mm，主要集中在7—9月，占全年降雨量的76%，年蒸發量1 592 mm，約為年降水量的4倍；無絕對無霜期，生長期120～140 d。研究區域的草原類型為高寒草甸草原，土壤屬高山草甸土。群落中草本植物涉及26科58屬77種，常見種包括垂穗披堿草(Elymusnutans)、珠芽蓼(Polygonumviviparum)、線葉嵩草(Kobresiacapillifolia)、矮生嵩草(Kobresiahumilis)、高山嵩草(Kobresiapygmaea)、洽草(Koeleriacristata)、紫羊茅(Festucarubra)、紫花針茅(Stipapurpurea)、草地早熟禾(Poapratensis)、賴草(Leymussecalinus)、苔草(Carexlanceolata)、藏異燕麥(Helictotrichontibeticum)、扁蓿豆(Trigonellaruthenica)、甘肅棘豆(Oxytropiskansuensis)、乳漿大戟(EuphorbiaEsula)和龍膽(Gentianascabra)等。

1.2 樣地設置與植被調查

本研究依據草地退化相關分級標準[11]于2018年在地勢平整、地形一致的研究區域內，選取未退化樣地(Non-degraded grassland，ND)，輕度退化樣地(Light degraded grassland，LD)，中度退化樣地(Moderated degraded grassland，MD)和重度退化樣地(Severely degraded grassland，SD)4種不同退化程度的典型草地(樣地間距超過2 km)。樣地面積均為4 000 m2。以五點法采集土壤樣品(20個空間重復)。每個樣點采集0～20 cm的原狀土樣和環刀土樣，共計40份土壤樣品，用保鮮膜封裝后帶回實驗室進行后續的土壤樣品處理工作。每個取樣點設置一個1 m×1 m的樣方進行植被群落調查工作(共計20個樣方)，采用方格法測定樣方中每個植物的高度、蓋度、種類和地上生物量。

1.3 多功能性評價指標的選取與測定

多功能性評價指標采用Maestre[12-13]的方案，并稍加改進。測定指標根據功能類型的差異分為3類。1)反映土壤C，N，P養分循環和固存能力的指標[14-15]：總有機碳(Total organic carbon,TOC)，全氮(Total nitrogen,TN)，全磷(Total phosphorus,TP)，可提取碳(Extractable carbon,Ext-C)，可提取氮(Extractable nitrogen,Ext-N)，可提取磷(Extractable phosphorus,Ext-P)含量等；2)衡量土壤涵養水分能力的指標[6]：土壤容重(Bulk density,BD)，土壤含水量(Soil moisture content,SMC)，毛管持水量(Capillary moisture capacity,CMC)等；3)衡量土壤呼吸和代謝能力的指標：pH值，C∶N，通氣孔隙度(Aeration porosity,AP)，毛管孔隙度(Capillary porosity,CP)，非毛管孔隙度(Non-capillary porosity,NCP)，總孔隙度(total porosity,BP)，陽離子交換量(Cation exchange capacity,CEC)等。以上指標涉及土壤水、肥、氣、熱等多個生態系統功能[16-17]。

本研究中TOC，TN采用multi N/C 2100分析儀進行測定[15]；TP依照《土壤分析技術規范》的方法進行測定[18]；土壤樣品通過0.5 mol·L-1的K2SO4浸提30 min后，浸提液采用multi N/C 2100分析儀測定Ext-C，Ext-N含量[19]；土壤樣品中Ext-P通過對0.5 mol·L-1NaHCO3浸提30 min后的浸提液采用鉬銻抗比色法進行測定[20]；采用酸度計對去CO2的蒸餾水(1∶2.5土水比浸提液)進行土壤pH測定[18]；SMC采用烘干法測定[18]；BD,CMC,AP,CP,NCP,BP等采用環刀法進行測定[21]；CEC采用乙酸銨交換法進行測定[22]。

草地退化首先會使群落物種組成和功能性狀發生變化，隨后導致土壤結構與養分含量發生改變，對這一過程的研究借助多元分析實現。首先采用Canoco 5.0統計軟件對退化草地中植物群落所調查的物種-樣方進行趨勢對應分析(Detrended correspondence analysis,DCA)，計算第一軸的梯度長度(Lengths of gradient)，之后根據Lengths of gradient的數值，選擇數據分析模型：數值大于4.0，采用典型相關分析(Canonical correlation analysis,CCA)；數值小于3.0，采用冗余分析(Redundance analysis,RDA)；數值在3.0～4.0之間，選擇RDA分析和CCA分析均可。本研究發現Lengths of gradient數值為3.276，因此采用RDA對草地物種-樣方和土壤因子-樣方進行分析，所有指標均進行蒙特卡洛(Monte Carlo)檢驗。

對量化篩選和標準化處理后的土壤多功能性指標進行Bartlett球形度檢驗(Bartlett’s Test of Sphericit)；通過因子分析得到相關特征值、貢獻率、因子載荷圖和相關系數矩陣，最后通過下列公式計算出各退化樣地中的多功能性指數M:

M=∑aibi

bi=∑xijyij

式中，ai為各因子的方差貢獻率，bi為因子得分；xij為第i個變量在第j個因子處的因子得分系數，yij為第i個變量在第j個因子處的標準化值。以上多功能性指數值均由SPSS 19.0計算得到。

1.4 物種多樣性指數

高寒退化草地群落多樣性指數包括：瑪格列夫指數(Margalef,Ma)、辛普森多樣性指數(Simpson，D)、香農威納指數(Shannon-Wiener,H)、均勻度指數(Pielou,J),計算公式如下。

(1)Margalef指數：Ma=(S-1)/lnN

(4)Pielou指數：J=H/lnS

式中：S為物種數；Pi表示第i個種在全體物種中的重要性比例，N為群落中物種的個體數。

1.5 數據統計與分析

本研究采用SPSS 19.0和Microsoft Excel 2019進行數據分析和數據整理，運用one-way ANOVA進行單因素方差分析、Duncan法進行多重比較(a=0.05)。圖表中所有數據均為平均值±標準誤(Mean±SE)；運用Graph Prism 9.0進行圖表繪制；使用R語言中corrplot包做土壤多功能評價指標與物種多樣性之間的相關分析。

2 結果與分析

2.1 草地退化對群落多樣性和土壤功能指標的影響

本研究發現高寒草甸退化對土壤養分轉化能力、水分涵養能力和土壤呼吸等能力具有較大程度影響(圖1)。通過分析參與養分循環和固存的土壤指標發現：隨草地退化程度的加劇，土壤中TOC，TN，TP，Ext-C，Ext-N含量整體呈逐漸降低的趨勢，且4個退化梯度間具有顯著差異(P<0.05)。其中，TOC含量從91.29 g·kg-1下降至51.51 g·kg-1，TN含量從4.43 g·kg-1下降至2.10 g·kg-1，TP含量從0.93 g·kg-1下降至0.29 g·kg-1，Ext-C含量從237.83 mg·kg-1下降至101.11 mg·kg-1，Ext-N含量從22.92 mg·kg-1下降至8.31 mg·kg-1。而Ext-P含量則隨草地退化程度加劇表現為先下降后升高的趨勢，MD含量最低，為7.62 mg·kg-1，并且ND與LD間Ext-P含量差異不顯著，但兩者與MD和SD差異顯著(P<0.05)。

圖1 不同退化程度高寒草甸土壤功能指標

通過對土壤涵養水分有關的指標進行研究發現：隨草地退化程度的加劇，SMC和CMC逐漸降低，并且4個退化生境間均差異顯著(P<0.05)。其中，SMC從38.29%降至15.97%，CMC從289.74 g·kg-1降至156.61 g·kg-1。隨草地退化程度的加劇，BD逐漸升高，從1.01 g·cm-3上升至1.43 g·cm-3。

通過對土壤通氣性指標研究發現：隨草地退化程度的增加NCP，CP和BP逐漸降低，4個退化梯度間均差異顯著(P<0.05)；而土壤空氣孔隙度AP則表現為SD>ND>MD>LD，在LD生境內最低，SD中最高。對保肥能力的相關指標分析發現，隨草地退化程度的加劇，土壤陽離子交換量CEC從24.28 cmol·kg-1降至14.24 cmol·kg-1，而C∶N由20.65上升至25.76，pH值變化不顯著。

對α-多樣性的分析發現(表1)，隨草地退化程度的加劇，Pielou指數和Shannon-weiner指數增加(NDLD>MD>SD)，而Simpson多樣性指數則表現出向上升后降低(LD>MD>SD>ND)的趨勢。

表1 不同退化程度高寒草甸植物群落α-多樣性指數

2.2 土壤功能因子與退化草地間的關系分析

單一土壤環境因子不能解釋退化草地的群落多樣性變化，也無法判定各個退化樣地中土壤環境因子對植物的影響。RDA和Pearson分析的結果表明高寒草地土壤環境因子對植物的分布具有顯著影響(P=0.002)。第一、第二軸合計解釋96.34%的信息量，其中第一軸主要由BP，SMC，CMC和AP等因子組成，解釋量高達87.56%。由此可見，前兩軸能夠很好地反映植物群落改變與土壤各環境因子之間的相互作用(圖2)，并進一步證實在高寒草甸退化過程中土壤水分對群落物種組成與群落構建過程的重要影響。此外，C∶N，Exc-P和pH是16個土壤功能指標中箭頭連線最短的，意味著它們對退化草地植物群落的影響不顯著。

圖2 高寒草甸群落多樣性與土壤環境因子RDA分析

本研究發現，Pielou指數與土壤環境因子整體呈負相關關系且差異不顯著；Shannon-weiner指數與NCP，Ext-N，Ext-C，SMC，CEC，TOC，TN，TP，CMC，CP和BP之間呈顯著負相關關系(P<0.05)，且與BD呈顯著正相關關系(P<0.05)；Margalef指數與Ext-C，SMC，CEC，TOC，TN，TP，CMC，CP和BP之間呈顯著正相關關系(P<0.05)，且與BD呈顯著負相關關系(P<0.05)；而Simpson多樣性指數與土壤各環境因子間無顯著相關關系。同時我們通過Pearson相關關系分析進一步證實C∶N，Exc-P和pH這3個土壤功能指標與其他環境因子和植物群落多樣性之間相互聯系較弱(圖3)。

2.3 退化高寒草甸土壤多功能性的量化

本研究對所選擇的3大類16個土壤功能指標采用因子分析的方式進行多變量降維和公因子提取，同時計算各個土壤功能指標和公因子的相關系數、貢獻率、特征值，以及因子載荷矩陣(圖4)。按照特征值大于1的原則，共獲得4個公因子，特征值累計達14.94，方差貢獻率累計為93.37%。其中公因子1主要受到BD，NCP，Ext-N，Ext-C，SMC，CEC，TOC，TN，TP，CMC，CP和BP等多因子支配，公因子2主要受到pH值和Ext-P因子支配，公因子3主要受到C∶N和TN因子支配，公因子4單獨受到AP因子支配。

圖4 因子特征值、方差貢獻率和因子載荷

退化高寒草甸多功能性的綜合量化結果為ND(86.6070)>MD(25.8585)>LD(23.9771)>SD(-7.5037)。其中SD多功能性指數最小，是因為有最小的C∶N和較高的pH值，使其在公因子2上得分最高，并且這兩個指標在其余公因子上具有較低的得分。LD樣地由于具有最低的AP含量，使其在公因子3上具有最高的得分。而ND樣地由于各個因子上均表現最好，故具有最高的多功能評價得分(表2)。以上結果與不同退化草地中單一土壤因子比較的結果具有很好地一致性，但通過量化后其結果的表現更為直觀和高效。

表2 不同退化草地植物群落的因子得分和多功能性指數

2.4 群落多樣性與退化草地多功能性之間的關系

群落多功能性與多樣性間的相關關系在不同退化梯度內存在差異(表3)。退化草地中Simpson多樣性指數與生態系統多功能性之間具有負相關關系(R2=-0.61，P=0.386)，Shannon-Wiener指數、Pielou均勻度指數與生態系統多功能性間顯著負相關(R2=-0.99，P=0.011；R2=-0.95，P=0.004 5)。與之相反，Margalef物種豐富度指數與生態系統多功能性呈顯著正相關關系(R2=0.96，P=0.038)。由此可見，當高寒草甸植物群落中物種豐富度較高時，生態系統多功能性更強。

表3 退化高寒草甸群落多樣性和多功能性指數的相關分析

3 討論

本試驗區位于青藏高原東緣，其地理位置和生態結構較為獨特，微小的擾動會導致該區域草地生態系統發生強烈的響應，并進一步改變生態系統功能[23]。因此，研究退化高寒草甸植群落多樣性和生態系統多功能性間關系的變化對高寒生態區草地管理利用具有重要參考價值。草地退化改變區域群落結構，并使草地生產力下降[24]，生態位收縮[25]，植被覆蓋度減小，水分逸散速率加快，非毛管孔隙度降低和土壤容重增加，進而破壞土壤蓄水、透氣及滲透能力[26]。草地生產力降低破壞植物-土壤養分循環，減少土壤中的碳、氮和磷等養分物質含量[27]，改變土壤結構，從而導致草地沙化、荒漠化現象[28]。本研究發現，土壤養分含量、水分涵養功能與呼吸同化能力因草地退化的加劇而發生變化(圖1)，這與李靜鵬等人[8]的研究結果相似。

本研究發現不同退化階段高寒草甸樣地內，衡量水、肥、氣、熱的土壤多功能性指標與Margalef指數正相關性，與Pielou指數負相關。由此可見，草地的退化不僅可以改變土壤結構，還會使局域生境發生相應改變，從而造成植物生長發育受限、物種定居和拓殖受阻[29]以及草地群落多樣性降低，這也進一步說明，植物群落多樣性與草地生態系統多功能性之間具有顯著相關性。本研究中土壤多功能評價指標表現為ND(86.607 0)>MD(25.858 5)>LD(23.977 1)>SD(-7.507 3)，并且與退化高寒草甸植物群落結構中4個多樣性指數的相關性研究發現，Shannon-Wiener指數，Margalef豐富度指數和Pielou均勻度指數對多功能性的影響遠高于Simpson多樣性指數。本研究中，退化高寒草甸植物群落的Margalef豐富度指數與草地生態系統多功能性指數呈正相關關系，這一結論在大多數研究中均有發現，但多數研究側重于單一生態系統功能(如生物量[30]或凈初級生產力[3])。

近年來大部分研究指出，生物多樣性較高的草地生態系統可提供多種生態功能[2]。對于退化草地而言，單一物種不能同時維持多種系統功能[31]，草地生態系統多功能性的維持需要多個物種的共同作用。例如，較高水平的物種豐富度可以減緩草地退化速度、增加生態系統生產力、提高凋落物產量、增強水分涵養能力[32]。草地生態系統中較高的物種多樣性不僅對草地生產力和土壤養分固存、轉化、循環有積極影響，也為生態系統的多功能性提供支持[13]。因此，僅關注生態系統的單一功能和植物群落多樣性間的關系，會使人們無法深入了解生物多樣性對草地生態系統功能的重要性。高寒草甸草地退化使土壤養分利用率下降，進而減弱草地生態系統的多功能性[13]。但也有研究指出，生態系統多功能性受到單物種影響較為強烈，當生態系統中某一優勢種支配了特定功能時，均勻度會與生態系統的多功能性之間呈負相關關系[8]。本研究中，隨草地退化程度加劇，物種豐富度下降，常見種聚集，優勢物種對生態系統功能起到決定性作用，導致物種均勻度與草地生態系統多功能性間呈負相關關系。

由于區域環境不同，生態系統中限制性因子和影響植物群落分布的土壤因子也不盡相同。因此，多功能性評價指標的選擇需要因地適宜，某些被廣泛認可的土壤特征可能對目標區域內生態系統功能的影響并不顯著。在草地生態系統中，土壤-植物是一個不可分割的復合體[33]，生態系統多功能性主要由生態系統中的植物所體現。本研究通過RDA分析發現，退化高寒草甸植物群落結構變化能夠很好的被土壤變量所解釋，尤其是第一軸中BP，SMC，CMC和AP等，能夠解釋的信息高達87.56%，然而其中pH值、C∶N和Ext-P等因子對于草地退化和植物群落結構影響并不顯著。李靜鵬通過RDA分析草原不同利用方式下的植物物種多樣性時發現，草原生態系統的多功能性受到CMC，BD和SMC等因子的綜合作用較為顯著，而土壤全碳、空氣孔隙度和總毛管孔隙度等因子不影響植物物種的分布和群落的構建[8]。同時對數據的降維處理能夠將土壤中多種變量協同變化所產生的冗余信息降低，可以得到與RDA分析相一致的結果。因此，在未來研究中可以嘗試采用RDA分析和因子分析相結合的方式對生態系統多功能性進行綜合評價。

4 結論

本研究為退化高寒草甸中草地生態系統的多功能性研究提供了新的思路。研究結果表明：草地生態系統多功能性指數與Margalef豐富度指數成顯著正相關關系，與Pielou均勻度指數和Shannon-Wiener指數呈顯著負相關關系；土壤多功能評價指標表現為ND(86.607 0)>MD(25.858 5)>LD(23.977 1)>SD(-7.507 3)；退化高寒草甸植物的分布和群落結構的變化主要受到BP，SMC，CMC和AP等土壤功能性指標的影響，而受pH值、C∶N和Ext-P等指標的影響程度不大。