芒萁的生態學與資源利用研究進展

張 煜，張 旭，邱子豪，陳遠其

（1.湖南科技大學生命科學學院，湖南湘潭 411201；2.湖南科技大學煤炭資源清潔利用與礦山環境保護湖南省重點實驗室，湖南 湘潭 411201；3.湖南科技大學資源環境與安全工程學院，湖南湘潭 411201）

芒萁(Dicranopteris pedata)是熱帶亞熱帶地區廣泛分布的一種草本植物，具有較高的生態與藥用價值，全面認識其生態學功能及其潛在藥用價值對芒萁資源綜合利用具有重要的指導意義。近年來國內外學者對芒萁的生態學特性和資源利用開展了較為深入的研究，但目前相關信息仍較為零散。因此，本文整理了芒萁在光合生理生態，對稀土和重金屬脅迫的富集與耐受，化感物質與化感效應，克隆繁殖，化學計量學，對養分循環、土壤生物和微氣候等的影響以及藥用成分與功效等方面的研究成果，并指出了未來應重點關注的研究方向，旨在為芒萁資源的綜合利用提供科學依據。

1 芒萁的生物學特性

芒萁隸屬于真蕨目里白科(Gleicheniaceae)芒萁屬。在《Flora of China》中，鐵芒萁(D.linearis)和芒萁(D.dichotoma)兩個近緣種均被歸并其中[1]。該種植物株高0.5～3 m，具根狀莖，葉片遠生，葉軸一至多回二叉分枝，孢子囊群圓形，生長于海拔100～2 200 m的林下、溪邊、山坡等。主要分布于我國安徽、湖北、湖南、江蘇、江西、浙江、福建、廣東、廣西、貴州、四川、云南、海南等省，以及印度、印度尼西亞、錫蘭、馬來西亞、尼泊爾、新加坡、泰國、越南、日本及澳大利亞等地[1]，有文獻報道美國夏威夷雨林中也有芒萁的分布[2]。

芒萁的繁殖方式以地下根狀莖繁殖為主，根狀莖一般在表土層3 cm 深度水平匍匐生長，莖尖在旱熱的地表很難延伸，遇到地表45 ℃以上高熱時立即停止生長直至死亡[3]。孢子繁殖也是芒萁的繁殖方式之一，但水分、土壤濕度、蔭蔽與避風條件是限制其孢子在野外萌發與生長的關鍵因子[4]。此外，組培快繁亦可作為芒萁人工繁殖的備選方案[5]。

2 芒萁的生態學研究

芒萁在熱帶亞熱帶生態系統中扮演著重要角色，大多數研究均采用生物量收獲法來估算芒萁生物量[6-8]，也有學者利用基于芒萁葉片的長展幅、寬展幅和葉高建立的芒萁葉生物量模型和根狀莖的長度及其與根生物量之間的顯著相關關系來估算芒萁各器官的生物量和總生物量[9]，這為非破壞性取樣估算芒萁生物量提供了途徑，也為連續監測芒萁生物量動態變化提供了解決方案。目前芒萁生態學研究主要集中于以下幾個方面。

2.1 光合生理生態學研究

芒萁為陽生性蕨類植物，但在一定遮陰條件下仍能正常生長。近年來，在芒萁對不同生長光強的光合生理生態響應規律研究方面已取得一些成果(表1)，如遮陰能夠增加芒萁的凈光合速率、色素、PSⅡ原初光能轉化效率及其潛在活性，從而提高芒萁的最大凈光合速率[10]。芒萁對光環境變化的適應主要是通過調節光合生理參數、抗氧化酶活性、可溶性蛋白和丙二醛含量來實現[15]。芒萁光合特性對酸雨的響應表現為酸雨提高低光強條件下芒萁的凈光合速率，且超氧化物歧化酶和過氧化物酶活性隨酸雨濃度增加而增強[11-12]。芒萁光合特性對氮(N)添加的響應則表現為一定程度遮陰條件下芒萁葉片的最大凈光合速率及光能利用范圍在N 添加后得以提高，且葉面積、葉綠素含量與葉片N 含量也會顯著增加[13-14]。

表1 環境因子對芒萁光合生理生態的影響Table1 Effectsof environmental factorson photosynthesisphysiology in Dicranopteris pedata

2.2 芒萁對環境脅迫的適應性

由于芒萁自身的生理特性，使得其對環境脅迫具有較強的適應性。芒萁作為酸性土壤的指示植物，在土壤pH為3.5～5.5時，其生長不受顯著影響，它主要通過內部解毒(如提高葉片過氧化物酶和過氧化氫酶活性及可溶性糖和脯氨酸含量等)和外部排斥等途徑適應酸鋁脅迫[16]。此外，芒萁能夠富集稀土元素及部分重金屬，對一些不能富集的重金屬也有較強的耐受性。

芒萁對稀土元素有顯著的超富集作用[17]，且具有明顯的分餾現象，即輕稀土元素濃度高于重稀土元素[18]。芒萁不同器官的稀土元素富集能力也有差異，依次為葉片> 葉柄> 地下根莖[19]。芒萁對稀土元素的富集和耐受可能與其含有高濃度的鋁(Al)有關，Al 能與硅(Si)和稀土元素產生共沉降[20]，它能通過改變葉片的β胡蘿卜素含量來降低甚至避免高濃度稀土元素對生長的不利影響[21]。目前可以通過強化離子交換淋洗過程有效回收芒萁中的稀土元素，回收率可達78%[22]，也可利用真空–熱解–濃縮的生態友好型技術來處理富含稀土元素的芒萁[23]。

芒萁對部分重金屬如鎘(Cd)、鉛(Pb)和銅(Cu)有較強的吸收能力，被認為是潛在的多金屬富集植物[24]，同時芒萁亦是放射性核素鐳(226Ra)和釷(232Th)的超富集植物[25]。研究表明芒萁對其他重金屬雖無明顯富集作用，但仍有較強的適應性，如芒萁對土壤中銻(Sb)、砷(As)、鉍(Bi)、汞(Hg)的富集能力較弱，但它仍能適應被這些重金屬離子污染的土壤[26-27]。分子生物學證據表明，重金屬脅迫可能導致芒萁發生適應重金屬污染的分化和微進化[28]。通過高通量測序技術得到芒萁孢子體的轉錄組數據，挖掘出與重金屬結合蛋白密切相關的基因序列，預測其功能主要為來自PEC金屬硫蛋白家族的Cd、Cu、Zn 結合蛋白[29]。芒萁葉片高通量測序結果顯示，芒萁能富集和耐受高濃度的重金屬元素與其含重金屬轉運和耐受的基因有關，這些基因有助于檢測土壤重金屬污染，其中芒萁葉片基因c44988_g1和c84121_g1可用于植物地球化學找礦[30]。

2.3 芒萁的功能性狀研究

植物功能性狀是指能夠反映植物對環境的適應性以及植物內部不同功能之間進化與平衡的形態與生理屬性[31]。目前芒萁功能性狀研究除上述的環境對其光合生理影響之外，還有芒萁克隆繁殖特性對環境的響應。研究發現光強會影響芒萁克隆分株的形成，且顯著改變分株生物量在各器官中的分配比例；施氮有利于增強芒萁克隆繁殖力[32]。芒萁在克隆生長過程中能夠通過形態整合和生理整合來提高對環境的適應性和競爭優勢，如通過增加葉芽、莖芽構件數抵消芽構件的高死亡率對種群擴散的不良影響[33]。再者，土壤理化性質對芒萁功能性狀的影響也是研究的熱點。土壤磷(P)是影響芒萁生長的主要因子[34]，該結論在芒萁的生態化學計量學研究中也得到了證實[35]；土壤全碳(C)、全氮(N)和全P含量則是引起芒萁葉片和根系功能性狀發生變化的關鍵土壤因子[36]。土壤N、P添加試驗表明，適量的N、P添加均促進芒萁株高和生物量的增加以及根系的生長，提高葉片N、P含量，同時降低其根冠比，但對根組織密度的影響較小，而過量的N、P添加則會抑制芒萁生長；生態化學計量學研究揭示芒萁N?P隨土壤N ?P的增加而增加[15,31,37]，且芒萁能夠通過調節自身C、N、P含量來適應不同的土壤生境[38]。在南方侵蝕退化紅壤區的研究發現，土壤pH 與芒萁葉面積和葉片N含量顯著負相關，與葉片P含量顯著正相關[15]。

2.4 芒萁的化感作用

人們對芒萁化感作用的認識較早，芒萁在生態系統中容易形成單一群落，則可能與此有關[39]。研究表明，芒萁對木豆(Cajanus cajan)、白車軸草(Trifolium repens)等植物的種子或幼苗有不同程度的抑制作用[40-47](表2)。芒萁水提液含有氨基酸、多肽、蛋白質、酚類、有機酸及強心甙等[43]，其水提液對我國華南地區入侵植物薇甘菊(Mikania micrantha)亦有較強的化感作用，抑制綜合效應可達72.4%[45]。芒萁對雜草密度、種子萌發和幼苗生長的化感效應是由于其分泌到土壤中的酚類化合物和芳香類物質起作用，可見它有作為環境友好型除草劑的潛力[48-49]。因此，基于環境保護、可持續農業和生物防治等的考慮，可充分利用芒萁化感物質的分離純化進行新型無公害生物制劑(如除草劑、驅蟲劑等)的研發。

表2 芒萁水提液對一些受體植物的化感作用Table 2 Allelopathic effectsof extractsfrom Dicranopteris pedata on several plants

續表2Table 2(Continued)

2.5 芒萁在生態系統中的作用

芒萁是生態退化區植被恢復的先鋒物種，它的N、P含量低，但利用效率高，特別是土壤侵蝕嚴重、養分極度貧瘠的生境[38,50]。研究表明，紅壤退化區未治理地和林下芒萁覆蓋地土壤C、N 含量(總有機碳、可溶性有機碳、總氮、可溶性氮、微生物量氮、銨態氮)顯著高于林下裸地，其可溶性有機質的芳香化指數和腐殖化指數也均顯著高于林下裸地[51-52]，且芒萁對恢復地表層0?10 cm 土層土壤總有機碳含量的貢獻在54%～61%[53]。由此可見，芒萁覆蓋能夠固持土壤養分并使得土壤養分可利用性更高、微生物生物量和群落結構更為豐富、活性也更強，從而促使土壤生態系統更加穩定[54]。芒萁覆蓋亦能改變土壤食物網組成，從而對土壤生物造成顯著影響。如芒萁去除后土壤真菌生物量和真菌細菌比顯著降低，0?5 cm 土層中土壤線蟲總密度有所下降，主要體現在植食性線蟲密度顯著降低，同時它也顯著降低了土壤跳蟲密度，而對土壤螨蟲和其他小型節肢動物無顯著影響[55]。

芒萁作為亞熱帶人工林的重要組成部分，能夠顯著維持林下微氣候并影響林下生態過程。林下芒萁可降低土壤溫度，增加土壤含水量，并促進林下凋落物分解[56]。當芒萁在林下形成致密層時會大量截留林冠喬木的凋落物，進而影響其凋落物分解和養分循環過程[57]。芒萁還有利于下層喬木幼苗的存活和生長，如馬尾松(Pinus massoniana)、西南木荷(Schima wallichii)、鴨腳木(Schefflera heptaphylla)、紅錐(Castanopsis hystrix)、厚殼桂(Cryptocarya chinensis)和錐栗(Castanea chinensis)等，同時也能促進桉樹林上層喬木尾葉桉(Eucalyptus urophylla)的生長[58-59]。

3 芒萁的資源開發利用現狀

芒萁體內黃酮類化合物含量較高，黃酮由于具有降血壓、降血脂、抗衰老等功效[60]，因此芒萁的藥用價值引起學者的廣泛關注(表3)。芒萁的藥性質量主要取決于藥用部位的總黃酮累積量，不同生長期、不同組織間均有差異，根狀莖中總黃酮含量在9 月?10月最高，葉片中總黃酮含量在12月初最高[63]。目前有關產地是否影響芒萁藥性質量的結論仍不一致，如江西省不同產地芒萁的黃酮類物質槲皮素和山柰素含量差別較大[60]，但是貴州省不同產地芒萁的槲皮素和山柰酚含量則無明顯差異[64]，其影響機理尚待進一步研究。

表3 芒萁的藥用成分和功效Table 3 Medical ingredients obtained from Dicranopteris pedata and their efficacies

芒萁含有皂苷、多酚和次級代謝物，它們在抗氧化、抗腫瘤、抗菌和保肝方面有較強的藥理活性[61,65]。研究報道芒萁富含的多酚物質能夠誘導細胞修復、纖維細胞擴增和遷移，在誘導傷口恢復和處理皮膚問題方面具有潛在應用價值[62]。同時，芒萁葉片提取物具有保肝藥的藥理活性[66]，其作用機理可能是通過和皂苷與三萜類成分協同作用來調節內源性抗氧化酶系統，從而阻止乙酰氨酚誘導的肝中毒[67]。芒萁提取液還具有抗氧化、抗菌和鎮痛等藥理活性[68]，以及潛在的細胞毒素活性以抵抗各種癌細胞[69-70]，因此它有作為新鎮痛藥物和抗癌藥物的開發潛力。

芒萁提取液中的萜類、黃酮類和酚類化合物具有驅蟲性，能用于茶園螨蟲(Helopeltis theivora)和紅蜘蛛螨(Oligonychus coffeae)的防治[71]；芒萁合成的納米銀顆粒能有效阻止蚊子(Aedes aegypti)產卵，對預防登革熱可能有效[72]。芒萁亦是制備生物甲烷的生物資源[73]，同時它含有具有纖維素降解能力的內生細菌，增加了纖維素降解菌的來源[74]。此外，芒萁的植硅體材料可使水溶液中的鐵氧化物快速聚集，減少擴散與移動，在凈水方面有一定的應用潛力[75]。

4 研究展望

綜上所述，芒萁在生態恢復中扮演著非常重要的角色。未來應加強以下幾方面的研究(圖1)：1)增溫等氣候變化因子對芒萁光合生理生態的影響。2)從基因水平上揭示芒萁富集和耐受多種重金屬的遺傳調控機制，挖掘重金屬應答和適應的功能基因資源并鑒定分析，進而為重金屬污染土壤的生物修復提供新的途徑。3)在森林生態系統中芒萁對林下灌木和喬木種子萌發及幼苗生長是否存在明顯的化感作用；針對芒萁如何快速高效定植開展全面系統的理論研究與技術開發，為生態退化區植被恢復和水土保持提供技術支持。4)加強對芒萁的分布面積、生產力及其生長的主要受控生態因子的研究，探究其群落動態和驅動機制，深入解析生態系統動態平衡過程。5)芒萁與其他植物和大中型土壤動物的互作機制及其對降水格局改變、增溫等全球變化因子響應過程與機理的研究等。另外，芒萁還有重要的藥用價值，開展對其單一化合物的分離鑒定與純化并進行藥物活性物質種類的研究，同時探索提升芒萁藥用成分提取工藝效率的新方法，為全面高效地開發利用芒萁資源提供理論依據與技術支撐。

圖1 芒萁的生態學與資源利用研究Figure 1 Ecological effect of Dicranopteris pedata and its resource utilization