盛岡紋癭蜂(膜翅目： 癭蜂科)雌蟲的超微形態*

薛 爽 張元臣 高姍姍 王景順 張坤朋

(1.安陽工學院生物與食品工程學院 安陽 455000； 2.河南省太行山林業有害生物野外科學觀測研究站 安陽 456550)

櫟樹癭蜂(Oak gall wasps)是在櫟樹(Quercusspp.)上形成蟲癭危害的膜翅目(Hymenoptera)癭蜂科(Cynipidae)癭蜂族(Cynipini)昆蟲的統稱。該類害蟲在櫟樹的枝、根、葉、花和芽等處產生各種形狀的蟲癭(Abeetal., 2007； 2014; Melikaetal., 2010)，癭蜂則棲息于封閉的蟲癭內取食，高效截獲寄主植物的營養，導致葉片枯黃、畸形甚至提前脫落，對樹勢及生長影響很大，在林業生產上常常造成嚴重危害。盛岡紋癭蜂(Andricusmoriokae)是槲櫟(Q.dentata)和短柄枹櫟(Q.serrata)上的一種重要害蟲，雌蟲產卵及幼蟲的活動致使葉片產生許多蟲癭，截取櫟樹的營養(Katsudaetal., 2003; Yukawaetal., 1996)。

昆蟲的感器在昆蟲取食、覓偶、交配、繁殖、棲息、防御等活動中發揮著重要作用(Shields, 2008)。不同昆蟲的感器在感器類型、數量、形狀上也各不相同，感器的超微形態越來越多地應用于昆蟲分類鑒定(鄧順等, 2010; 李虎等, 2018; 黃蓬英等, 2010; 徐偉等, 2019; Maetal., 2019; Xueetal., 2016)。膜翅目相關研究主要有小蜂總科(Chalcidoidea)的觸角(Rohetal., 2019)、姬蜂總科(Ichneumonoidea)的觸角、口器、產卵器等(黃蓬英等, 2010; 張振飛等, 2007; Gaoetal., 2007; Wuetal., 2018)，癭蜂總科(Cynipoidea)的還未見有相關研究。

本研究采用掃描電子顯微鏡對癭蜂總科的造癭昆蟲盛岡紋癭蜂有性世代雌蟲的超微形態及其復眼、觸角、口器、足和產卵器上的感器的種類、數量和分布等進行研究，以明確各部分的形態和感器的類型與結構，為盛岡紋癭蜂的分類鑒定和進一步的綜合防治提供理論基礎。

1 材料與方法

1.1 盛岡紋癭蜂成蟲采集

盛岡紋癭蜂蟲癭于2019-04—2020-04在河南省安陽市林州市平板橋鎮(113.75E，36.11N)槲櫟上采集。從樹上取下有蟲癭的枝條，帶回實驗室，放置于尼龍養蟲籠中(35 cm× 35 cm× 35 cm)，定期統計出癭的昆蟲種類和數量。

1.2 樣品處理

將盛岡紋癭蜂成蟲用乙醚麻醉，然后在Carnoy’s固定液(100%酒精∶冰醋酸 = 3∶1,V/V)固定12 h，轉移至75%酒精中保存。

1.3 掃描電鏡觀察

將保存于75%酒精中的成蟲進行酒精梯度脫水，依次在80%、90%、95%酒精中各脫水15～20 min，100%酒精中脫水2次，每次30 min。脫水完成后進行叔丁醇梯度置換，將樣品依次放入100%酒精和叔丁醇體積比(3∶1、1∶1、1∶3)的混合液中逐級置換，每次15 min。最后在純叔丁醇中置換30 min，后將樣品放入冷凍干燥儀的樣品槽中進行真空冷凍干燥。注意樣品槽中叔丁醇要沒過樣品，干燥2～3 h，待其完全揮發后取出樣品。將干燥后的樣品使用雙面導電膠粘貼在樣品臺上，噴金后，在日立掃描電子顯微鏡S-3400 N型(Hitachi，Tokyo，Japan)15 kV 下觀察并拍照。

1.4 數據統計分析

采用Imaris 7.2.3測量各種感器的長度和直徑，并統計觸角各節各感器的數量，數據表示形式為平均值 ± 標準誤。

2 結果與分析

2.1 盛岡紋癭蜂有性世代蟲癭及雌蟲整體形態

盛岡紋癭蜂幼蟲在槲櫟的新生葉片上為害，于3月底4月初形成直徑1.44～6.26 mm的蟲癭，使得葉片急劇皺縮，不能正常發育(圖1A)。

有性世代雌蟲體色黑色，體長2.08～2.52 mm，前翅長約2.36 mm(圖1B)。盛岡紋癭蜂的頭部是其重要的感覺中心，復眼呈長圓形，由多個小眼組成，較為突出(圖2A、B)； 口器為咀嚼式，下顎須和下唇須較為發達(圖2C、D)； 感覺器官觸角為絲狀，長約1 400 μm，由柄節、梗節和由11個亞節組成的鞭節構成(圖3A)。胸部著生較多微毛，具2對翅。腹部呈球形，產卵器較長(圖1B)。

2.2 復眼的超微形態

盛岡紋癭蜂雌蟲的復眼由多個小眼組成(圖2A)，每個小眼呈正六邊形，間隙間有錐形感器，著生于一臼狀窩中，長約8 μm，基部直徑約1 μm，至端部逐漸變細(圖2B)。復眼上的錐形感器數量較少，14或15個。

2.3 口器及其感器的超微形態

盛岡紋癭蜂的口器為咀嚼式口器(圖2C、D)。上唇上著生有刺形感器、毛形感器、錐形感器和鱗形感器(圖2 D)； 錐形感器長(5.36± 0.28) μm(n= 6)； 刺形感器長(12.62± 0.82) μm(n= 8)； 鱗形感器基部較寬，端部分成3或4個小叉，末端較尖(圖2D)。下唇須3節，著生有數量較多的毛形感器，長17～50 μm。下顎須5節，末端3節著生有許多刺形感器和毛形感器(圖2C、D)。

圖2 盛岡紋癭蜂(雌)頭部整體結構Fig. 2 Head of A. moriokae (Female)A: 盛岡紋癭蜂的頭部側面觀Lateral view of the head; B: 復眼放大，示其上的錐形感器Magnification of the compound eye, to show a sensillum basiconicum among ommatidia; C: 口器腹面觀，示下顎須和下唇須Ventral view of the mouthpart, to show the maxillary palpus and labial palp; D: 口器上的刺形感器、錐形感器、毛形感器和鱗形感器Sensilla chaetica, sensilla basiconica, sensilla trichodea and sensilla squamiformia on the mouthpart.CE： 復眼Compound eye; MaxP： 下顎須Maxillary palpus; LP： 下唇須Labial palp; Om： 小眼Ommatidia; SB： 錐形感器Sensilla basiconica; SC： 刺形感器Sensilla chaetica; SSq： 鱗形感器Sensilla squamiformia; ST：毛形感器Sensilla trichodea. 下同The same below.

2.4 觸角的超微形態

盛岡紋癭蜂的觸角呈絲狀，長約為1.37 mm，由柄節、梗節和鞭節組成(圖3A)。柄節著生在觸角基窩中，中間縊縮，端部膨大，整體呈紡錘狀(圖3B)。梗節粗壯(圖3C)。鞭節細長，由11個亞節組成。觸角上分布著不同類型的感器(圖3、4， 表1)。

表1 盛岡紋癭蜂雌蟲觸角各節感器的數量Tab.1 Number of sensilla on antennae of female A. moriokae

圖3 盛岡紋癭蜂(雌)觸角超微結構ⅠFig. 3 Antennal ultramorphology of A. moriokae (Female)ⅠA: 觸角整體Antennae of A. moriokae; B. 柄節，基部著生刺形感器、錐形感器，末端著生大量毛形感器Sensilla chaetica and sensilla basiconica on the base of scape, and sensilla trichodea on the terminal of scape; C: 梗節，顯示毛形感器和基部的刺形感器Sensilla trichodea and sensilla chaetica on the base of pedicel; D: 柄節和梗節另一側，示其上的刺形感器和毛形感器 The other side of scape and pedicel, to show the sensilla chaetica and few sensilla trichodea; E: 第1鞭小節，密被毛形感器Sensilla trichodea on the F1. An： 觸角Antennae; Fla： 鞭節Flagella; F1—F11： 第1—11亞鞭節The first-eleventh flagellum; Ped： 梗節Pedicel; Sca： 柄節Scape. 下同The same below.

柄節基部具有刺形感器和錐形感器，縊縮處光滑，沒有感器分布(圖3B、D)； 端部膨大部位靠近復眼一側感器較少(圖3D)，而遠離復眼一側密被毛形感器，長(52 ± 2.83) μm(n= 13)(圖3B)。

梗節短，膨大近球形，長約70 μm，基部具有刺形感器，中間有大量毛形感器，靠近復眼一側毛形感器數量相對較少(圖3C、D)。

鞭節由11個亞節組成，各節長度之比為1.9∶1.7∶1.2∶1.4∶1.2∶1.3∶1.2∶1.2∶1.1∶1∶2.1，末節粗壯，端部漸收窄呈圓錐型。毛形感器在每一亞節上均有分布，長22～54 μm。板形感器基部呈弧形，與觸角相連，在第3—11亞節均有分布，且數量逐漸增多； 長度不等，除末節外，與所在的一亞節等長或稍超出所在亞鞭節，寬約4 μm，與觸角伸長方向平行(圖4A、B、D)。第7—11亞節還分布有腔錐形感器，每亞節1～3個(圖4B)，腔錐形感器的感覺椎近端部具多條縱棱，端部鈍圓(圖4C)。

圖4 盛岡紋癭蜂(雌)觸角超微形態ⅡFig. 4 Ultramorphology of antennal sensilla of A. moriokae (Female)ⅡA: 鞭節第3、4小節，顯示毛形感器和板形感器Sensilla trichodea and sensilla placodea on the third and fourth flagellomeres; B: 鞭節第9、10、11節，顯示大量的毛形感器，較多的板形感器及腔錐形感器(箭頭)Numerous sensilla trichodea, sensilla placodea, and sensilla coeloconica on the F9—F11； C: 腔錐感器放大Magnification of sensilla coeloconica; D: 第11節(遠離復眼側)，具錐形感器、刺形感器和板形感器 Sensilla coeloconica, sensilla chaetica and sensilla placodea on the F11(away from the compound eye side). SCo： 腔錐形感器Sensilla coeloconica; SP： 板形感器Sensilla placodea. 下同The same below.

2.5 胸部及足的超微形態

盛岡紋癭蜂的前胸背板兩側著生較多剛毛； 中胸側板光滑，邊緣具稀疏的剛毛(圖5A)。中胸背板發達突出，有明顯的2條盾縱溝，盾縱溝的外側稀疏分布著2列毛形感器(圖5B)。盛岡紋癭蜂足的基節外緣著生有毛形感器，轉節、腿節、脛節、跗節和前跗節密被毛形感器和刺形感器，中足和后足脛節的端部具有2個距，其前跗節具2個較粗壯的爪，爪上著生有1個錐形感器，長(18.26 ± 2.80) μm(n= 9)，爪間有膜質的中墊(圖5C、D)。

圖5 盛岡紋癭蜂(雌)胸部形態結構Fig. 5 Morphology of the thorax of A. moriokae (Female)A: 胸部側面觀，顯示近四方形的中胸側板，側上方的前胸背板Lateral view of the thorax, to show the quadrangled mesopleuron and lateral pronotum; B: 胸部背面觀，顯示具有2條盾縱溝(箭頭指向)的中胸背板Dorsal view of the thorax, to show the mesonotum with two complete notauli; C: 胸部后足密被毛形感器，箭頭指脛節端部的2個距Sensilla trichodea on the hind leg, with two tibial spur on the terminal of the tibia; D: 后足前跗節密被刺形感器和毛形感器，端部具2個爪，爪間有中墊，爪上具錐形感器Sensilla chaetica and sensilla trichodea on the pretarsus; hind tarsal claw and membranous arolium on the pretarsus.Cl： 爪Claw; MA： 膜質中墊Membranous arolium; Mes： 中胸背板Mesonotum; Mspl： 中胸側板Mesopleuron; Pro： 前胸背板Pronotum; TS： 脛節距Tibial spur. 下同The same below.

2.6 盛岡紋癭蜂雌蟲腹部及其感器的超微形態

盛岡紋癭蜂腹部光滑，基部和端部著生有少量剛毛，腹略長于頭胸之和，6節，第1—3背板較寬(圖6A、B)。雌性生殖器稍突出，腹部最后一節腹板呈管狀延伸，與產卵鞘、產卵針相連(圖6A)。腹部第6側板、雌性生殖器和產卵器鞘上感器較多(圖6C—F)。

2.6.1 錐形感器(sensilla basiconica，SB) 頂端圓鈍，直立，長3～5 μm，基部直徑0.5～1.0 μm，主要位于雌性外生殖器的內側(圖6C)。

2.6.2 刺形感器(sensilla chaetica，SC) 頂端尖細，直立，長9～12 μm，基部直徑0.5～1.0 μm，主要位于雌性外生殖器表面外緣，排成3列(圖6C)。

2.6.3 毛形感器(sensilla trichodea, ST) 呈細長的毛形，長35～62 μm，端部直立或稍彎曲，主要分布在腹部第6側板和產卵器鞘上，數量較多(圖6B、D和E)。

2.6.4 耳形感器(sensilla auricillica, SA) 表皮內陷形成，呈一圓形腔，外緣直徑19～26 μm，腔口直徑7～10 μm，內表面橢圓形，向內凹陷，形成耳蝸式的結構(圖6F)。

2.6.5 火山形感器(sensilla volcanica, SV) 分布在腹部第5側板上，與耳形感器較近，位于一個卵圓形的凹陷內，基部寬約1.2 μm，端部鈍圓，狀如火山，長約0.5 μm(圖6F)。

圖6 盛岡紋癭蜂雌蟲腹部Fig. 6 Abdomen of A. moriokae (Female)A: 腹部整體側面觀Lateral view of the abdomen; B: 腹部腹面觀 Ventral view of the abdomen; C: 雌性外生殖器上的錐形感器和刺形感器Sensilla basiconica(SB) and sensilla chaetica(SC) on the genital(Gen); D: 產卵器鞘上的毛形感器Sensilla trichodea(ST) on the ovipositor sheath(OS); E: 產卵器Ovipositor; F: 第6腹板上的耳形感器和火山形感器A sensillum auricillicum and sensilla volcanica on the ventral of the 6th abdomen. Gen: 雌性外生殖器Gential; OS: 產卵器鞘Ovipositor sheath; SA: 耳形感器Sensilla auricillica; SV: 火山形感器Sensilla volcanica.

3 討論

本研究利用掃描電鏡對盛岡紋癭蜂有性世代雌蟲的復眼、口器、觸角、足和產卵器的超微形態進行了觀察，初步明確了盛岡紋癭蜂雌蟲各部分的感器類型和形態。盛岡紋癭蜂雌蟲復眼的小眼之間有少量錐形感器； 口器上具刺形感器、錐形感器和毛形感器； 觸角上著生有毛形感器、刺形感器、錐形感器、板形感器和腔錐形感器5種類型，其中毛形感器遍布每一節觸角，分布最廣、數量最多； 產卵器上有刺形感器、毛形感器、錐形感器、耳形感器、火山形感器等。

在膜翅目昆蟲中，寄生蜂的形態學研究較多，尤其小蜂總科研究較多(黃蓬英等, 2010; 張振飛等, 2007; Gaoetal., 2007; Wuetal., 2018; Rohetal., 2019)。小蜂的感器研究多數都集中在作為天敵的小蜂觸角上，關于植食性小蜂感器的研究相對較少，目前僅張振飛等(2007)報道了刺桐姬小蜂(Quadrastichuserythrinae)的感器，黃蓬英等(2010)報道了桉樹枝癭姬小蜂(Leptocybeinvasa)的感器。本研究則是造癭昆蟲超微形態的首次研究。

植食性小蜂與天敵小蜂的食性不同，在尋找寄主進行定位時，也有不同的感器起作用(黃蓬英等, 2010)。與刺桐姬小蜂雌成蟲觸角感器相比，盛岡紋癭蜂和桉樹枝癭姬小蜂的毛形感器和板形感器數量都明顯較多，在觸角表面分布密度很大，這也可能是同屬于植食性的造癭昆蟲與植食性小蜂共同的特點。毛形感器在刺桐姬小蜂上只有1種，在桉樹枝癭姬小蜂上則有2種，本研究中，盛岡紋癭蜂也只有1種類型的毛形感器。

毛形感器為中空、頂端無孔、可彎的結構，一般為毛狀，基部有窩，是昆蟲身體各部分最常見的感器類型，尤其在觸角上數量較多，多種昆蟲還常具有不同的亞型(鄒德玉等, 2009; Wuetal., 2018; Rohetal., 2019)。前人研究發現膜翅目昆蟲觸角上的毛形感器為機械感器(Barlinetal., 1981)。與甘藍夜蛾赤眼蜂(Trichogrammamaidis)產卵器鞘上具毛形感器一樣(Le Ralecetal., 1990)，盛岡紋癭蜂產卵器鞘上也有毛形感器，可能在寄主選擇過程中或產卵過程中發揮定位作用。

刺形感器的外形一般剛直如刺，頂部鈍圓，直立于觸角表面，與毛形感器相似，但通常比毛形感器要短。一些昆蟲觸角的刺形感器也會因長、短、粗、細不同劃分為不同的亞型(余海忠, 2007; Shields, 2008)。本研究未對不同長度的刺形感器劃分亞型。中柄節和梗節的刺形感器都分布于基部，而鞭節末節中也存在刺形感器但數量較少。

板形感器，又被稱為片狀感器(鄒德玉等, 2009)或帶狀感器(張振飛等, 2007)，本文術語沿用Wu 等(2018) 和Roh等(2019)。板形感器是一類特殊的感覺器官，一般有2種類型，一種較寬短，幾乎全部附著于觸角表面，另一種較細長，只有基部的1/3到2/3附著于觸角表面(張振飛等, 2007; 黃蓬英等, 2010)。本研究中，盛岡紋癭蜂的板形感器只有一種類型，較寬短，幾乎全部附著在觸角表面上，與刺桐姬小蜂雌蟲觸角上的板形感器形態相似，但是刺桐姬小蜂的板形感器只在觸角的腹面有分布(張振飛等, 2007)，而盛岡紋癭蜂在觸角的四周均有分布。板形感器表面有大量具壁小孔，可能是感知氣味的化學感器，且與寄主專化性有關(鄒德玉等, 2009; Barlinetal., 1981)。

腔錐感器是一類具有感覺錐的孔狀結構，是由表皮凹陷所形成。腔錐感器主要是感受外界環境的濕度，起味覺和嗅覺等作用(Meyh?feretal., 1997)。癭蜂觸角感器中腔錐感器主要分布在亞鞭節末的端部，這可能與接收化學信號、快速尋找食物有關。

關于癭蜂科昆蟲，主要分為2種營養類型： 一類為造癭昆蟲吸取苗木汁液，危害草本和木本植物； 另一類是寄癭昆蟲，寄住在其他類昆蟲的蟲癭之中，營寄生生活。絕大多數癭蜂科昆蟲都是造癭類，是農林業的重要害蟲，個別種類如栗癭蜂(Dryocosmuskuriphilus)還是檢疫性害蟲(Aebietal., 2006)，對板栗(Castaneamollissima)生長生產有嚴重威脅。造癭癭蜂的生物學習性研究較多(王景順等, 2017; 張元臣等, 2019)，而形態學研究尚處于空白。觸角和口器、產卵器等對于癭蜂尋找產卵地點和定位寄主植物，發揮著重要作用，因此研究其超微形態，探明感器結構與功能，對防治和利用癭蜂具有重要意義。

4 結論

本文對盛岡紋癭蜂有性世代雌蟲的復眼、口器、觸角、足和產卵器及其感器類型和分布進行了研究，發現了7種感器。但各種感器的具體功能尚不明確，尤其是分布于不同部位的同種感器的功能有何差異，尚不能得到確切的解答，還需結合電生理學試驗和行為學觀察進一步驗證。