氮輸入影響濱海濕地碳循環過程的模擬研究：進展與展望

陳雅文，韓廣軒，蔡延江

（1. 中國科學院 煙臺海岸帶研究所 海岸帶環境過程與生態修復重點實驗室，山東 煙臺 264003；2. 中國科學院大學，北京 100049；3. 浙江農林大學 環境與資源學院，浙江 杭州 311300）

濱海濕地是土壤碳(C)的大型儲存庫，能夠以高于陸地森林生態系統10～100倍的速率持續固定大氣二氧化碳(CO2)[1]。盡管全球濱海濕地僅占地球海洋表面的2%，但碳儲量卻相當可觀。據估計，全球濱海濕地每年碳儲量約116 Tg，占海洋儲碳總量的50%以上[2]，這些碳儲量和碳通量統稱為濱海濕地“藍碳”。濱海濕地的碳匯速率主要取決于其垂直沉積物的代謝速率和土壤碳匯密度[3]，在海平面上升的影響下，這些藍碳生態系統的土壤不會達到碳飽和[1]，是顯著區別于內陸生態系統的重要特征。只要土壤的增加量繼續與海平面上升保持同步，沉積物的吸收速率就可以保持在一定水平，因此濱海濕地碳匯的壽命相比內陸碳匯的潛力更大，長時期內減緩氣候變化能力也更強。目前，濱海濕地作為溫室氣體排放抵消工程的目標，受到了廣泛的關注。然而，定量評估預測全球變化影響濱海濕地生態系統碳匯功能的研究較少，還需進一步分析濱海濕地對全球氣候變化與人類干擾的響應機制，為濱海濕地的保護、管理及利用提供參考方向，以達到增加未來碳儲存的目的[1, 4]。近代以來，人類活動向生態系統輸入了大量的活性氮[5]，大氣氮富集量已超過工業革命前的2倍[6]。過剩的含氮化合物經由淋洗、徑流以及揮發等途徑進入江河湖海和大氣中，使沿海近岸水體富營養化[7]。在潮汐作用下，富氮水體經由海水入侵進入濱海濕地，對濱海濕地生態系統的碳循環過程產生重要影響[8?10]。已有多項研究證實：氮輸入對陸地碳循環過程的影響結果并不一致，由生態系統類型、覆被種類和其他多種環境因素共同決定[11?13]。如何在不同的環境背景下，評估和預測生態系統碳循環過程對氮輸入的響應，目前未有定論。基于濱海濕地碳匯功能的重大生態價值，本研究系統闡述了氮輸入對濱海濕地生態系統碳循環過程的影響，總結了幾種常見的碳循環模型在濕地生態系統應用中的主要研究進展。一方面梳理過去相關研究，提高對氮輸入下濱海濕地碳動態變化及碳循環模型領域發展態勢的認識；另一方面總結碳循環模型在濱海濕地的應用和不足，為模型改進提供參考方向，有利于更精確地預測濱海濕地碳匯功能的未來發展。

1 濱海濕地碳循環過程

陸地碳循環是由觀察者定義的邊界開放系統，該邊界與外部環境的碳交換主要通過光合作用進行，為碳的主要輸入過程，并具有多種輸出通量，如自養和異養呼吸以及溶解的有機形式[14?15]，由此可見，碳循環過程往往伴隨碳形態的轉變。濱海濕地主要由植被和土壤2個碳庫組成，對2個碳庫及其影響因素的認識是濕地碳循環研究的關鍵部分[16]。此外，水體中也存在部分碳化合物，碳元素在濱海濕地生態系統中主要存在5種形式，包括：植物生物量固定碳、顆粒有機碳(POC)、可溶性有機碳(DOC)、微生物量固定碳及氣態終產物如甲烷(CH4)和CO2[17]。它們之間通過各種途徑相互轉化，又因為條件的差異而使得轉化速率不同，從而形成不同存在形式的積累或消耗，決定了濱海濕地生態系統碳源或碳匯的最終結果。

陸地植物中固定的碳通常被稱為“綠碳”，濱海濕地、海藻床等生態系統中固存的碳則被稱為“藍碳”[1]。濱海濕地碳循環的基本模式與其他陸地生態系統存在一定的相似性。濕地植被通過光合作用吸收大氣中的CO2，并合成為有機物，完成濕地的碳匯過程。此時碳被固定在植被中，使濱海濕地成為抑制大氣溫室效應的有效碳匯。當植物死亡，固定的碳在微生物作用下形成腐殖質，分解產生CO2、CH4等氣體釋放到大氣中，此時濕地又轉化為碳源[18]。這2個部分是濱海濕地在垂直方向上進行碳交換的主要過程[19]，結果主要取決于土壤中的碳，在一定時間內輸入輸出量以及儲存的時間，其核心是土壤中有機碳的動態轉化和平衡過程[20?21]。

濱海濕地作為連接陸地與海洋的紐帶，與其他濕地類型最大的差異和最顯著的特征是存在規律性的潮汐作用，這使得濱海濕地能夠隨著潮汐過程進行周期性的淹沒和暴露，同時伴隨鹽分表聚與淋洗的干濕交替過程[19]，是控制CO2產生、擴散和排放的重要因素[22?23]。除此以外，陸地與海洋的碳庫能夠通過潮汐在濱海濕地中進行橫向交換，例如DOC、可溶性無機碳(DIC)、POC等，因此濱海濕地的碳循環過程相較于普通的濕地生態系統更為復雜。綜上，濱海濕地碳循環過程可分為內循環和外循環2個部分(圖1)，其中外部循環主要由生物地球化學作用及潮汐作用的機械搬運主導，包括有機碳和無機碳的輸入輸出過程；內部循環則主要由礦化作用主導[6, 24]，包括有機碳與無機碳之間的形態轉化[25]。

圖1 濱海濕地大氣-植被-水體-土壤間的碳循環關鍵過程Figure 1 Key processe of carbon cycle among atmosphere, vegetation, water and soil in coastal wetlands

由于上述過程受到多種因素的共同作用，濱海濕地碳庫的動態評估存在著不確定性，使濕地既可以表現為碳源也能夠充當碳匯，碳源/碳匯的研究方向可總結為主要與濕地年齡、人類活動和氣候等條件有關[25]。目前，大部分研究僅集中于短期較小區域尺度內的特征描述[26?27]，不一定適用于長期大范圍的尺度變化。此外，全球變化對濕地的影響，一方面表現為氣候變暖加速土壤腐殖質分解造成的碳釋放，使濕地由大氣碳匯變為碳源的正反饋循環[28]；另一方面還包括氮沉降及近岸水體富營養化等條件的改變，使濱海濕地從增加陸地碳匯的氮限制生態系統[29]，可能向增強大氣碳匯的負反饋循環方向轉變。如何對濱海濕地碳循環過程中碳源、碳匯進行長期預測，以及準確評估計算全球變化條件下濕地碳儲存及碳通量的變化，已成為如今亟待解決的問題。

2 氮輸入對濱海濕地碳循環過程的影響機制

2.1 氮輸入影響植被碳庫的機制

氮輸入通過影響植被-土壤產生和消耗CO2的過程來改變其排放通量，所得結果或促進、或抑制或不顯著[12, 30]。研究發現：在較大濃度范圍內，氮輸入均會促進植物生長[31]，提高地上凈初級生產力，顯著增加植物組織的碳氮含量，從而增加凋落物的產量，并有助于土壤有機質(SOM)的積累。但同時氮添加會增強環境過濾作用，降低植物的氮素利用效率[32]，減少微生物量碳和植物組織、土壤和微生物量的碳氮比，甚至威脅陸地植物的群落多樣性[33]。在氮限制的濱海濕地生態系統中，濕地植物對氮輸入的響應與其所積累的氮比例有關，然而該比例同時具有確定性和隨機性過程[34]，因此得到的結果并不唯一。此外，這些反應還取決于氮的輸入速率，以及不同氮化合物在生態系統中的持續時間[35]。

在植物生理方面，氮輸入會改變植物的物候規律，葉片化學計量中的碳氮比是控制該因素的主要表現形式，可以為評估地上和地下系統如何響應全球變化提供有用的策略[36]。植物葉片氮含量與植物的光合作用緊密相關，氮輸入會增加葉片氮含量[37]，使與其相關的葉綠體和光合二氧化碳固定酶大量合成，同時加快光反應和暗反應速率，最終使植物提前進入成熟期和衰老期[38]。氮輸入還會提高植物組織中的氮濃度，使植物呼吸作用顯著增強[39]，但對植物凈光合速率與植物光合速率的影響基本一致，隨植被類型的變化可能得出不同的結果[40?41]。不同的氮供應形態和濃度也會對植物光合能力產生不同的影響，如添加銨態氮比硝態氮能夠更多地刺激植物光合作用[42]。然而植物自身存在適應環境的機制，可以通過增加蒸騰作用來維持營養平衡，從而適應長期的氮沉降[43]。因此，在探究氮輸入對碳循環影響機制的過程中，還應考慮植物、微生物等對維持環境穩態的適應性所表現的體征。

2.2 氮輸入影響土壤碳庫的機制

輸入生態系統的活性氮是影響濱海濕地土壤有機碳(SOC)損失的關鍵因素[44?45]。受氮輸入水平、氮形態、初始土壤性質和其他環境參數差異的影響，氮輸入可能導致SOC損失前后不一致[46?47]。氮輸入對土壤有機質的影響分為直接和間接2個作用，土壤微生物在其中充當重要的媒介。直接作用表現在改變土壤氮素的可利用性，引起土壤微生物群落的變化，最終影響有機質的產量[48]。間接作用則是先提高植被的生產力，使得凋落物性質發生變化[49]，基質的可利用性發生改變[50]，最終通過影響土壤微生物間接影響有機質的累積。根據養分挖掘理論與化學計量學理論，氮有效性對SOC存在“激發效應”(priming effect)[51]，即增加凋落物的輸入會促進土壤有機質的分解，當養分氮處于低有效性時，由養分挖掘理論主導，此時微生物生物量處于k生存策略的正激發，生物能量來源于SOM的分解；當養分氮處于高有效性時，由化學計量學理論主導，微生物生物量處于r生存策略的正激發，主要利用新添加的底物進行生長繁殖[52]。

濱海濕地屬于氮限制的生態系統，多項研究證明：氮輸入會加速濱海濕地SOC分解并刺激CO2排放[9, 53]，然而該結果受到多個因素的共同作用，例如生態系統類型、覆被種類、水位高度、溫度等。低氮輸入水平會刺激SOC分解，該促進作用可能與土壤養分、植被、土壤碳儲量和土壤環境的氮相關變化有關[13]。而在高氮輸入水平下，SOC分解則會受到抑制[54?55]，使土壤碳的有效性降低[56]。長期和短期的氮輸入研究結果也存在差異，兩者均會促進土壤養分的整體增加，從而潛在地加速SOM分解。但與短期相比，長期氮輸入的生態系統中，總SOC或礦物有機碳(MAOC)的含量可能不會發生變化，而是改變SOC的化學成分，如減少烴基氧等不穩定官能團的百分比，這可能是由于不穩定有機質的分解以及根沉積物輸入增強引起的[57]。

2.3 氮輸入影響水體碳化合物的機制

濱海生態系統內部和系統間的碳循環是全球碳循環和碳收支的主要組成部分[58]。據統計，每年有超過 19 Pg 的懸浮物在濱海系統間進行交換，其中包括 0.3 Pg DOC 和 0.2 Pg POC[59]。大多數陸源性POC隨地表徑流散布到海洋中，而存在于近地表土壤水及地下水中的可溶性有機質(DOM)，則通過海洋與陸地間的水文連通進行交換，這種交換也稱為濱海濕地的碳橫向輸出。濱海濕地在碳的橫向輸出過程中起關鍵作用，在強降雨和沖刷作用下，濱海濕地流失DOM的量達到森林地下有機碳年產量的1/3[60]，并為河口提供約35%的總有機碳(TOC)[61]。橫向的碳通量是濕地凈生態系統碳平衡收支(NECB)中的重要術語[62?63]，也是NECB中屬于濕地碳損失過程中具有較高重要性和不確定性的組成部分。碳橫向輸出包括地下水流通和潮汐交換2種途徑，雖然地下水DIC濃度高于潮汐水體，但潮汐水體交換速率大于地下水排水速率，使得潮汐作用下碳輸出速率大于地下水碳輸出速率。最終地下水橫向DIC和DOC通量均比潮汐橫向通量低1個數量級，因此對整體橫向碳輸出而言，潮汐的輸出占主導地位[64]。

當濕地被潮汐淹沒時，呼吸作用產生的大部分CO2以DIC的形式溶解，與總初級生產力(GPP)產生或從植物生物量中浸出的DOC同時進行橫向輸出。當含氮化合物增加了地上生物量(AGB)，并且潮汐水中含有豐富的沉積物時，氮輸入會增加該地區外源碳的積累[65]和海拔高度[66]。在氮輸入的內陸濕地中，由于垂直排放而損失的碳和橫向碳通量能夠由外來碳沉積物的增加所抵消[67]，因此氮輸入對系統內部NECB的影響很小。但是，在濱海濕地的邊緣，由于垂直排放和橫向輸出，碳輸入量不足以抵消碳的損失，氮輸入將大幅增加濱海系統邊緣碳的凈損失。因此，如果僅在濕地內部進行相同的研究，就將大大低估氮輸入對濕地碳積累的負面影響。氮輸入通過增加代謝率來增加橫向DIC和DOC的出口，這表明增加對濱海濕地生態系統的氮輸入將增加碳向相鄰水域的橫向輸出。同時，在水生環境中除了水平運輸外，表層沉積物的垂直再懸浮現象也普遍存在[68]。當電流和波浪引起的底部切應力超過底部沉積物的侵蝕閾值時，就會發生沉積物的潛在遷移[69]。在重懸過程中，重懸的物質包括有機碳及其通過細菌和原生動物產生的降解產物，可能加重水體富營養化[70]。

3 氮輸入影響生態系統碳循環的建模方法與分類

陸地生態系統模型的建立主要基于量(abundance)、群(coupling)、流(flow)、場(field)的概念，分別表示數量、有機整體、交換流動及各種作用力[71]。在模型中，陸地碳循環通常被概念化為一組庫或池，如葉、木、根和土壤，通過生態過程以不同的形式如氣態、溶解態、固態進行碳的儲存和交換[72]。早期的碳循環模型通常以不連續的時間段(如天或年)對系統狀態進行更新，并且僅更新單獨某一池的碳庫，而其他模型則基于具有可變時間間隔的一般或偏微分方程組來實現更新規律。生物地球化學模型對物質循環和元素運動軌跡的追蹤表現出較高的吻合度和實用性，真正實現了對整個生態系統過程的模擬。為了實現對生態系統的所有過程參量更全面的模擬，生物地球化學模型一般以小時、日或月為步長，對SOC、植物生物量、土壤含水量、CO2濃度等狀態變量進行積分，得到長時間尺度的模擬結果。同時該模型還可結合大面積高頻采樣數據，實現對生態系統空間上的多指標模擬，從而增大模擬的尺度范圍，通過積分最終得到區域尺度上的生態系統狀態的估計[73]。

為了準確捕獲氮對地球系統模型中陸地碳匯的影響，需要評估模型對氮限制和生態系統氮輸入的響應。一方面可以通過評估固定量的氮輸入對植物-土壤碳庫中碳儲量變化的影響，另一方面也可追蹤氮輸入生態系統后，通過氮損失途徑減少的氮量及軌跡[74]。目前，氮循環已被整合到多個全球陸地模型中，各模型按照不同的方式表示碳氮耦合過程[75?76]。例如，當土壤中氮的有效性無法滿足植物生長所需氮含量時，這些模型均可模擬氮限制下植物的生長過程，但植物生長對氮需求的表現會有所不同[75?76]。同時，按照模型的建立方法和建立過程，碳循環模型可分為經驗、參數和過程模型3個大類。經驗模型是嚴格由數據確定，基于經驗推導出的統計關系，包括氣候和遙感相關模型[77]。它的局限性在于不涉及潛在機制的知識，僅在與其相關的數據范圍內最準確。參數模型利用光合有效輻射及與其相關的調控因素，實現植被生產力的估算，因此也稱為光能利用效率模型[78]，目前與遙感結合的應用較為廣泛[79]。過程模型則是通過生態生理過程以機械方式模擬生態系統的功能，通常需要考慮各個過程的機制以及多個因素的共同作用，能夠運用于長時間、大尺度的模擬[80]，包括簡單過程模型、過程耦合模型和遙感-過程耦合模型。此外，模型中是否含有隨機成分，例如某些參數的值隨時間或個體是否變化，決定了相同初始條件和時間段對應的結果是否相同，因此也分為確定性模型和隨機性模型[15]。

4 氮輸入影響濱海濕地碳循環的模型應用和局限

4.1 氮輸入影響濱海濕地碳循環的模型應用

碳循環有非常豐富的建模歷史，目前已經提出了各種具有不同復雜程度和側重方向的模型[81?82]。利用模型了解和確定生態系統的主要特征和機制，并對人類活動改變生態系統中碳循環的方式(如化石燃料燃燒、施肥和開發等)進行評估，再借助于真實的觀測數據驗證模型的擬合度[83]。代表大氣與陸地生物圈之間碳交換的模型包括多個過程和機制，其復雜性在過去幾十年中不斷增加，主要表現在模型過程中的細節被不斷增加和完善。由于各模型所代表的過程、應用范圍以及運算方式各有不同，因此不同模型之間難以比較，只能以模型輸出數值的準確度來評估模型的性能[82]，而不能直接在模型中實現概念和數學的評價及比較。

濱海濕地碳循環過程主要由生物和非生物因素共同驅動，常見為基于點位的測量。而在較大空間尺度的研究中，則通常使用替代技術(如渦度協方差技術等)對長時間、大尺度的數據進行補充[84]。然而全球數據存在高度異質性，包括采樣時間、試驗持續時間和植被類型變化等，這些都進一步增加了濱海濕地碳交換估算的不確定性。由于濱海濕地生態系統的復雜性，經驗和參數模型相比過程模型所受限制更多，因為過程模型還可通過增加相應模塊建立子模型，達到對特定生態系統進行擬合的目的。同時，為了研究氮輸入對濱海濕地生態系統的影響，碳循環模型中除了包含各碳庫之間的相互交換，還應該包括水文、碳氮耦合過程的模塊。目前在研究過程模型的領域中，滿足以上要求且應用較為廣泛的有DNDC(過程模型)、PEATBOG(過程模型)、TECO(過程模型)、Biome-BGC(過程模型)、AVIM(過程耦合模型)、TEM(遙感-過程耦合模型)和CENTURY(過程模型)等幾種模型，或可應用于氮輸入影響濱海濕地生態系統碳循環過程的模擬(表1)。

表1 碳循環模型的開發及其在氮輸入影響中的應用Table 1 Development and application in wetland of carbon cycle models

4.2 碳循環模型應用的局限性

濱海濕地顯著區別于其他濕地的特征是周期性的潮汐作用，整個濕地在淹水-暴露中形成干濕交替的生境，土壤環境改變，最終影響濕地碳交換過程[19, 107]。同時，潮汐作用也使得富營養化的近岸水體將大量活性氮輸入系統中。與單個影響因素的作用相比，2個過程的共同作用可能對濕地碳變化的影響結果有所不同。然而，已有碳循環模型對周期性潮汐水文過程的關注不足。碳循環機制取決于當前研究對碳循環過程認識的程度，一些機制性的問題依然利用經驗模型解決，例如微生物分解碳速率、植物-土壤碳分配等。且碳循環模型簡化了各碳庫之間的交互關系，模擬相對靜態的過程時效果較好，但無法解釋和表達動態的過程，例如不同氮素種類或濃度對優勢物種、微生物的選擇等。碳動態預測要求考慮土壤、水文和植被等之間的相互作用，卻很少有同時存在這些作用的且適用于濕地生態系統的綜合型碳模型。雖然一些模型(如DNDC和BIOME-BGC模型)在改進過程中增加了描述濕地生態系統機理的模塊[86, 108]，然而，濕地生態系統碳循環過程較為復雜，兼有草本和木本植物，包括沼生植物、濕生植物和水生植物等，化學組分也存在較大差異，形成多種不同類型的濕地，改進后的模型適應性仍有待論證。例如，改良的Biome-BGC模型仍然無法模擬長期遭受洪水侵襲的真正濕地，因為它不會追蹤有機土壤形成、地下水位變化、土壤氧化還原電位或厭氧過程[86]。

評估氮輸入對碳儲量的影響，可以通過測量固定量的氮輸入下植物-土壤碳庫的變化，還可追蹤氮進入系統后通過氮損失途徑減少的氮量及軌跡[109]。因此，氮與碳循環之間的相互作用還需進一步完善。例如在氮輸入過程中，土壤碳儲量的增加并不等同于植物凋落物產量的增加，還與分解速率的降低相關[110?111]。這種增加可以通過植物-土壤-微生物反饋的變化來解釋，即激發效應是增加還是減少生態系統碳儲量，取決于加速分解造成的土壤碳損失，以及與氮礦化增加促進的植被碳吸收之間的平衡[112]。此外，先前的建模研究證明微生物能夠改善土壤碳儲量預測[113]，精確地估算植物和微生物生物量及其對無機氮的酶親和力，可以更好地捕獲生態系統中氮的軌跡[114]。部分模型具有隱含的微生物過程，這些過程構成了氮進入土壤有機質的主要途徑[115]，但模型沒有明確微生物對氮的吸收和轉化過程，在植物、土壤和氮素損失途徑中的氮分配方面尚有不足。

目前，在提高模型預測能力方面研究依然進展緩慢，對初始條件差異的極端敏感性，以及對系統狀態描述的不完備，從根本上限制了未來預測的精確度。建模領域已經采用了多種不同的方法來改善陸地碳模型，但仍未顯著減少模型預測之間的差異[109]。常見的方法是將更多的已知過程納入影響碳循環的過程，以使模型盡可能逼真。但是，包含的過程越多，模型就越復雜且難以處理。其他方法如模型比較，雖然可以有效揭示模型預測之間差異的程度[116?117]，但通常對于其起源只提供了有限的解釋。但迄今為止，基準分析能提供針對標準數據集的模型性能評估[118]，僅限于短時間內發生的過程(例如數天至數年)[119]。數據同化可將簡單模型或模型組件直接約束于觀測值[120]，作為1種集成多源空間數據，它能夠高效利用多種數據，但不適用于系統性的復雜模型[121]。

5 問題與展望

濱海濕地生態系統處于陸地與海洋之間，是能量和物質加工和轉化的熱點，也是生產力、碳儲存/分解的熱點。近岸水體富營養化引起的氮輸入，將改變濱海濕地植物-土壤-大氣碳分配的碳循環關鍵過程和碳匯功能，然而這些影響存在不確定性。相比于其他的生態系統，濱海濕地植被、土壤、水體之間的交互作用更為復雜，碳交換包括垂直和橫向2個過程，因此碳循環建模需要考慮更多的因素，模擬過程中仍存在以下問題，有待進一步發展和完善：①需加強對潮汐水文過程模塊的開發。雖然當前尚無將濕地水文、生物地球化學和植被相結合的綜合方法，但存在有用的“構建模塊”，從一組選定的源模型中組合這些關鍵因素可能是編譯此類通用模型的可行且有效的方法[122]。②碳氮耦合機制有待進一步完善。改進植物和土壤中氮素命運的模型顯示：利用植物-土壤-微生物反饋過程，能夠更準確地反映土壤碳對氮輸入的響應[112]。同時，增加參數或生態過程可能會增加模型預測的不確定性，為限制這種增加的不確定性，可以使用基于過程的、更加穩健且有代表性的數據集來設計和評估新的模型表現[123?124]。③提高模型模擬精度。較小規模的試驗可在處理和響應變量評估中提供更高的精度[125]，而較大規模的試驗，諸如升溫、淹水、氮輸入等處理對整個生態系統規模的影響試驗，在提供了更高真實性[126]的同時，也增加了模擬精度的復雜性。理想狀態是將響應歸因于一個整體變化的驅動因素，但試驗處理與混雜的環境驅動因素(例如土壤水分、鹽度、pH和氧化還原狀態)可以同時控制生態系統過程，并調節全球變化驅動因素的影響。在這些不確定性下模擬不同尺度的變化，需要加強不同環境條件下，對應系統中植被、土壤等參數的研究，實現標準化測定，減少參數本地化帶來的模擬誤差。可嘗試將多模型過程進行耦合，提高模型模擬的準確性，形成更完善的環境反饋機制。引入多時相、多傳感器的遙感數據及其產品，也是在區域乃至全球尺度進行碳循環模擬的主要方向之一。同時還可以利用數據同化的方法，盡可能減少和控制數據本身及模型模擬過程中所產生的誤差，提高模型的可信度和準確性。