中華蛸對(duì)雙殼類捕食行為及攝食選擇性的初步研究

李雪梅，王興強(qiáng)，黨保成，邊 力，李鳳輝，陳四清

(1 江蘇海洋大學(xué)，海洋科學(xué)與水產(chǎn)學(xué)院，江蘇 連云港 222000；2 中國水產(chǎn)科學(xué)研究院黃海水產(chǎn)研究所，青島海洋科學(xué)與技術(shù)試點(diǎn)國家實(shí)驗(yàn)室海洋漁業(yè)科學(xué)與食物產(chǎn)出過程功能實(shí)驗(yàn)室，山東 青島 266071)

中華蛸(Octopussinensis)又稱東亞真蛸(East Asian common octopus)，俗稱章魚、母豬章，屬于軟體動(dòng)物門(Mollusca)、頭足綱(Caphalopoda)、八腕目(Octopoda)、蛸科(Octopodidae)、蛸屬(Octopus)，是淺海性種類，在中國主要分布于浙江舟山，福建平潭、霞浦，廣東汕頭、湛江，廣西北海等海域[1]。

近年來，形態(tài)學(xué)和分子生物學(xué)研究結(jié)果表明，生活于西北太平洋的蛸類群體與棲息于大西洋和地中海的真蛸(Octopus vulgaris)不是同一物種，并將生活于西北太平洋區(qū)域的群體命名為中華蛸(O.sinensis)[2-4]。中華蛸生命周期短、生長(zhǎng)迅速、營養(yǎng)豐富、分布廣泛，對(duì)室內(nèi)養(yǎng)殖和網(wǎng)箱養(yǎng)殖環(huán)境適應(yīng)快，具有很高的經(jīng)濟(jì)價(jià)值[1,5-6]。目前中華蛸需求量持續(xù)增加，捕撈量已無法滿足市場(chǎng)需求，中華蛸養(yǎng)殖產(chǎn)業(yè)需求日益迫切[7-8]。

雖然中華蛸和真蛸為不同物種，但在生物學(xué)特征、攝食行為和攝食選擇性等方面具有相似特征，因此真蛸的攝食行為對(duì)中華蛸的攝食研究有重要的參考價(jià)值。真蛸為肉食性動(dòng)物，以攝食甲殼類、貝類動(dòng)物為主，具有高度復(fù)雜的神經(jīng)系統(tǒng)和感覺器官，攝食行為復(fù)雜[9-14]。Blustein等[15]記錄了真蛸在捕食螺類過程中的鉆孔行為，F(xiàn)iorito等[16]描述了真蛸可以捕食罐中的螃蟹(Carcinusmediterraneus)，Villanueva等[17]描述了真蛸幼體的捕食行為。除甲殼類外，雙殼類也是中華蛸養(yǎng)殖過程中的常用餌料，但目前中華蛸捕食雙殼類的行為學(xué)研究尚未見報(bào)道，開展相關(guān)研究有助于完善中華蛸養(yǎng)殖工藝流程，提高培育技術(shù)水平。

本研究以櫛孔扇貝、長(zhǎng)牡蠣、魁蚶和菲律賓蛤仔4種雙殼類作為試驗(yàn)餌料，研究中華蛸的攝食行為、攝食選擇及攝食量，探討其攝食機(jī)制，為優(yōu)化中華蛸的餌料投喂技術(shù)提供參考。

1 材料與方法

1.1 試驗(yàn)材料

中華蛸采集于福建連江海域，體質(zhì)量562～1 677 g，共25只，2020年6月通過活魚運(yùn)輸車運(yùn)至煙臺(tái)天源水產(chǎn)開發(fā)有限公司進(jìn)行人工培育。養(yǎng)殖用水為砂濾天然海水，溫度21.7 ℃～24.6 ℃，鹽度33.8～34.2，pH 7 .6～8.2。培育水泥池規(guī)格為5 m×5 m×1 m，水泥池為上方側(cè)面進(jìn)水，底部中心管出水，利用池外排水管高度控制水位。試驗(yàn)餌料為可游動(dòng)性貝類櫛孔扇貝(Chlamysfarreri)、固著性貝類長(zhǎng)牡蠣(Crassostreagigas)、底棲性貝類魁蚶(Scapharcabroughtonii)和菲律賓蛤仔(Ruditapesphilippinarum)，均采購于煙臺(tái)當(dāng)?shù)嘏钊R海鮮市場(chǎng)，65 ℃烘箱烘24 h后稱重得出貝類軟體部干質(zhì)量。4種貝類的生物學(xué)指標(biāo)見表1。

表1 4種貝類的生物學(xué)指標(biāo)Tab.1 Biological indexes of four bivalves

1.2 試驗(yàn)方法

1.2.1 暫養(yǎng)方法與對(duì)比試驗(yàn)

暫養(yǎng)方法，池中放入人造蛸巢(長(zhǎng)34 cm×寬20.5 cm的瓦圍成的空心三棱柱狀)，保持常流水和充氣，日換水量100 %，每天早上7點(diǎn)足量投喂1次菲律賓蛤仔，定時(shí)清理殘餌和廢物。

對(duì)比試驗(yàn)在半徑65 cm、高70 cm的圓桶內(nèi)進(jìn)行，桶內(nèi)放置人造蛸巢并保持充氣和流水，試驗(yàn)前一天每桶放入1只中華蛸，饑餓1 d后開始試驗(yàn)。試驗(yàn)用中華蛸體質(zhì)量為(1 200.51±120.62)g、全長(zhǎng)為(59.28±2.14)cm。

1.2.2 不同雙殼類捕食行為試驗(yàn)

試驗(yàn)選擇3只規(guī)格一致、狀態(tài)良好、形態(tài)完整的中華蛸，分別加入菲律賓蛤仔、扇貝、牡蠣、魁蚶(表1)，選擇殼基本一致(牡蠣選擇殼高，其他選擇殼長(zhǎng)殼寬)的餌料生物。上午10:00和下午3:00通過水下攝像機(jī)記錄中華蛸捕食行為，每次30 min。試驗(yàn)開始時(shí)，當(dāng)中華蛸在巢穴中時(shí)，將1只雙殼類動(dòng)物放在離蛸巢大約80 cm遠(yuǎn)，每種餌料進(jìn)行6次試驗(yàn)，當(dāng)中華蛸食用這種雙殼類動(dòng)物后，試驗(yàn)結(jié)束。記錄中華蛸攻擊潛伏期和處理時(shí)間。在喂食試驗(yàn)后的第2天，取出空的雙殼類動(dòng)物貝殼。試驗(yàn)過程用GoPro HERO 6進(jìn)行拍攝，相機(jī)分辨率4 K、幀率30，通過回放觀察記錄其捕食、處理餌料、攝食的過程及時(shí)間。

1.2.3 攝食選擇與攝食量試驗(yàn)

將櫛孔扇貝、長(zhǎng)牡蠣、魁蚶和菲律賓蛤仔(表1)各放4只到桶內(nèi)，共設(shè)4組，每組3個(gè)平行。試驗(yàn)前中華蛸饑餓1 d，時(shí)間為投喂日早上7:00至次日早上7:00，選取規(guī)格相近的生物餌料進(jìn)行試驗(yàn)。試驗(yàn)過程中隨時(shí)觀察并及時(shí)補(bǔ)充餌料，每次投餌前記錄每種餌料的質(zhì)量及數(shù)量，第2天取出殘餌，記錄每種殘餌的質(zhì)量及空殼數(shù)量。

1.3 數(shù)據(jù)計(jì)算

1.3.1 中華蛸攝食行為的描述

使用GoPro Studio解析GoPro HERO 6中錄像并截取圖片，Adobe Photoshop CC調(diào)整圖片清晰度，根據(jù)以下參數(shù)從錄像中分析事件發(fā)生的時(shí)間并歸類描述。攻擊潛伏期：從餌料落在水箱底部到中華蛸開始向它移動(dòng)的時(shí)間，以秒為單位；處理時(shí)間：從中華蛸接觸雙殼類到開始真正進(jìn)食的時(shí)間，以秒為單位；攝食的開始是通過識(shí)別一系列特征動(dòng)作來確定的，比如海水通過虹吸管的噴射，以及當(dāng)肉從貝殼上撕下時(shí)中華蛸頭部的拽拉動(dòng)作。

1.3.2 計(jì)算公式

餌料攝食率(F)、相對(duì)攝食量(E)和不同餌料攝食百分比(f)的計(jì)算公式為分別為：

F=D/T

(1)

式中：F為每組中華蛸對(duì)某種餌料的攝食率(只/d)；D為每組中華蛸對(duì)某種餌料的攝食總數(shù)量(只)；T為時(shí)間(d)。

E=(m/d)×100%

(2)

式中：E為中華蛸攝食某種餌料的干物質(zhì)質(zhì)量的相對(duì)攝食量(%)；m(絕對(duì)攝食量)為中華蛸對(duì)某種餌料干物質(zhì)的攝食質(zhì)量(g)；d為每只中華蛸的質(zhì)量(g)。

f=(m/M)×100%

(3)

式中：f為中華蛸對(duì)不同餌料干物質(zhì)的攝食百分比(貝類均指軟體部干質(zhì)量)，M為中華蛸對(duì)不同餌料干物質(zhì)的攝食總質(zhì)量(g)。

試驗(yàn)采用SPSS通過方差分析對(duì)數(shù)據(jù)進(jìn)行比較和分析，結(jié)果以平均值±標(biāo)準(zhǔn)差(Mean±SE)表示，以P<0.05作為差異顯著標(biāo)準(zhǔn)。

2 結(jié)果

2.1 中華蛸對(duì)雙殼類的捕食行為

中華蛸的攝食過程主要包括搜尋的攻擊潛伏期及處理餌料的過程。在攻擊潛伏期，當(dāng)雙殼類餌料落至試驗(yàn)桶底時(shí)，中華蛸主要有兩種表現(xiàn)，一種是突襲，發(fā)現(xiàn)并立即攻擊餌料，整個(gè)身體一躍而起向前張開腕形成一張網(wǎng)直接撲在餌料上；另一種是摸索尋找食物，沿著桶底或桶壁，伸長(zhǎng)手腕，緩慢接觸并用腕部和吸盤共同作用，將餌料運(yùn)至腕間膜下至口喙周圍(圖1A)。中華蛸的攻擊潛伏時(shí)間(2 ～43 s)和攻擊方式與餌料種類無關(guān)。當(dāng)投入多種餌料時(shí)，中華蛸會(huì)將多個(gè)貝類卷入腕下，帶回巢內(nèi)再進(jìn)行選擇性處理，處理完畢將空殼及未食用餌料推至巢外。

當(dāng)中華蛸捕獲餌料后，便開始進(jìn)行開殼，即“趴”在獵物上使其鉸合部朝下并包裹形成一個(gè)“幾”形，通過腕足吸盤吸住貝殼表面用力拽拉打開(圖1B)，有時(shí)中華蛸也會(huì)將餌料帶回巢中完成開殼。與攻擊潛伏期相反，中華蛸對(duì)不同雙殼類的開殼耗時(shí)顯著不同，與餌料種類有關(guān)，餌料越大處理時(shí)間越長(zhǎng)，當(dāng)經(jīng)過多次嘗試拽拉無法打開時(shí)，中華蛸甚至?xí)艞壊ふ蚁乱粋€(gè)獵物。一旦餌料被打開，中華蛸便通過頭部的拽拉動(dòng)作，口喙從貝殼撕扯可食用部位并食用(圖1C)。一旦食用完畢，中華蛸便棄殼離去(圖1D)。

圖1 中華蛸攝食過程Fig.1 Feeding process of O.sinensis

2.2 中華蛸對(duì)4種雙殼類的處理時(shí)間

攻擊潛伏期的時(shí)間與餌料的種類無關(guān)(2 ～43 s)，并且在整個(gè)試驗(yàn)過程中攻擊潛伏期的時(shí)間沒有顯著的改變。中華蛸對(duì)4種貝類的餌料處理時(shí)間見圖2，中華蛸對(duì)長(zhǎng)牡蠣(135.75±39.33)s的處理時(shí)間最長(zhǎng)，而菲律賓菲蛤仔(2.00±0.82)s的處理時(shí)間最短，櫛孔扇貝(44.25±8.18)s和魁蚶(31.75±7.36)s的處理時(shí)間沒有顯著差異。

圖2 中華蛸對(duì)4種貝類的攝食行為時(shí)間Fig.2 The feeding behavior time of O.sinensis to four bivalves

2.3 中華蛸對(duì)4種雙殼類的攝食率、攝食量和攝食比例

中華蛸對(duì)4種貝類的攝食率、絕對(duì)攝食量、相對(duì)攝食量和攝食比例見表2，結(jié)果可以看出，中華蛸對(duì)櫛孔扇貝的攝食率、攝食比例和攝食量最高，顯著高于長(zhǎng)牡蠣、魁蚶和菲律賓蛤仔，而長(zhǎng)牡蠣、魁蚶和菲律賓蛤仔之間無顯著性差異。

表2 中華蛸對(duì)4種貝類的攝食率、攝食量和攝食比例Tab.2 Feeding rate,feeding amount and feeding ratio of O.sinensis on four bivalves

3 討論

3.1 中華蛸的捕食行為

中華蛸在捕食過程中利用視覺、嗅覺和觸覺感官對(duì)餌料進(jìn)行搜尋、捕獲和加工處理，捕食行為包括攻擊、處理和攝食餌料3個(gè)方面。真蛸視覺、嗅覺和味覺都極其敏銳，通過眼睛觀察四周的狀態(tài)，視覺引導(dǎo)腕部進(jìn)行捕食[18-19]。在攝食螺類時(shí)，真蛸會(huì)在螺殼的腹后外側(cè)區(qū)域，即閉殼肌的附著點(diǎn)進(jìn)行鉆孔，并釋放毒素使其麻痹，以利于腕部吸盤將獵物從殼內(nèi)拽出食用[15]。中華蛸在捕食雙殼類時(shí)，未發(fā)現(xiàn)鉆孔行為，可能是由于相比螺類，雙殼類的貝殼更易于打開，不需要通過注射毒素麻痹獵物。本研究團(tuán)隊(duì)在中華蛸捕食脈紅螺(Papanavenosa)的過程中也發(fā)現(xiàn)螺殼上有一個(gè)或多個(gè)細(xì)小的孔徑，中華蛸的鉆孔捕食行為有待進(jìn)一步研究。蛸類腕部在捕食過程中發(fā)揮重要作用，真蛸可以通過腕部打開玻璃瓶的瓶塞，捕捉瓶?jī)?nèi)的螃蟹進(jìn)行攝食[16]。試驗(yàn)中如果同時(shí)投入多種雙殼貝，中華蛸會(huì)用腕部將其大部分抓握住，卷入腕膜內(nèi)隨后抱回蛸巢攝食，腕部動(dòng)作十分靈活。在捕食過程中，中華蛸吸盤也起著識(shí)別和處理獵物的重要作用[20]。中華蛸捕食過程中用腕末梢部吸盤攻擊捕獲貝類，用腕基部較大的吸盤打開貝殼，打開貝殼的難易程度將影響其攝食的選擇。真蛸有突襲和摸索兩種捕食動(dòng)作，突襲是指看見食物后張開身體形成網(wǎng)狀直接撲在食物上捕食，摸索是指其利用腕末梢部四處探索，碰到食物后用腕和吸盤卷起食物，送至口喙附近，根據(jù)不同的環(huán)境，突襲和摸索比例也是不同的[21]。Yarnall[22]觀察其捕食螃蟹以突襲為主，但在視野不佳看不清楚的情況下也采用摸索的方式。兩種捕食方式的結(jié)合既增加了捕食成功率，也提高了可捕獲獵物的多樣性。雖然試驗(yàn)過程中桶內(nèi)底部的環(huán)境相同，雙殼貝類幾乎不移動(dòng)，但中華蛸同時(shí)表現(xiàn)出突襲和摸索行為，說明中華蛸的捕食行為也具有一定的隨機(jī)性。

3.2 中華蛸的攝食選擇

影響動(dòng)物攝食選擇性的因素包括獵物的種類、運(yùn)動(dòng)狀態(tài)和外形、搜尋方式和處理難度等[23]。開殼是中華蛸攝食雙殼類過程中的必要步驟，會(huì)耗費(fèi)其大量能量。雙殼類閉殼肌力量直接影響著中華蛸開殼的難易程度，是攝食選擇的一個(gè)重要因素。吸盤與獵物接觸的面積和吸附效果是決定開殼效率的重要因素，位于腕基部的大吸盤在接觸面積上明顯大于末梢的小的吸盤，吸附效果更好[24-25]。中華蛸各腕具有2列吸盤，在處理雙殼類時(shí)均使用腕部近端大的吸盤進(jìn)行開殼。本研究中，中華蛸對(duì)櫛孔扇貝的攝食率和攝食量顯著高于其他3種雙殼類。長(zhǎng)牡蠣凹凸不平的外殼不利于吸盤的吸附且閉殼肌力量較強(qiáng)，中華蛸需消耗更多能量打開；菲律賓蛤仔的閉殼肌力量最小，但可食用部分最少；魁蚶有2個(gè)閉殼肌，表面具有絨毛，增加了閉殼肌力量和中華蛸吸附難度；櫛孔扇貝閉殼肌較發(fā)達(dá)，可食用部分較多，是中華蛸攝食的主要選擇。蛸類具有高度發(fā)達(dá)的神經(jīng)系統(tǒng)和復(fù)雜活躍的行為，均需要消耗大量的能量[13-14]。因而，從能量收支平衡角度考慮，攝食長(zhǎng)牡蠣和菲律賓蛤仔的效率較低，這可能是中華蛸對(duì)這2種雙殼類攝食率和攝食量低的主要原因。中華蛸對(duì)櫛孔扇貝與魁蚶的處理時(shí)間差異不顯著，表明開殼的能量消耗是相近的，但櫛孔扇貝的軟體部濕重和干重均高于魁蚶，因而食用櫛孔扇貝可以獲得更多能量。另外，真蛸能夠通過化學(xué)、觸覺和視覺信息的結(jié)合來探測(cè)獵物，并且嗅覺感受化學(xué)信號(hào)起著決定性的作用[26-27]。中華蛸吸盤邊緣具有大量化學(xué)感受器用于識(shí)別化學(xué)信號(hào)，餌料散發(fā)出的化學(xué)信號(hào)也會(huì)影響攝食選擇，櫛孔扇貝呈味氨基酸含量305.9～312.6 mg/g高于魁蚶呈味氨基酸含量276.92～293.21 mg/g[28-30]，或許更能激起中華蛸的捕食欲望。

4 結(jié)論

研究結(jié)果表明，中華蛸主要通過腕部獲取食物，通過突擊和摸索兩種模式增加捕食成功的幾率，其捕食行為與4種雙殼貝類的種類無關(guān)。餌料的種類對(duì)中華蛸處理時(shí)間有著顯著影響，對(duì)長(zhǎng)牡蠣的處理時(shí)間最長(zhǎng)，其次為櫛孔扇貝、魁蚶和菲律賓蛤仔。同時(shí)中華蛸對(duì)不同餌料具有明顯的攝食選擇性，櫛孔扇貝的攝食率和攝食量最高，在實(shí)際親蛸培育中可以適當(dāng)增加櫛孔扇貝的投喂配比。本研究開展了中華蛸對(duì)雙殼類的捕食行為及攝食選擇性研究，通過捕食行為特征初步解析了中華蛸對(duì)于雙殼類的攝食選擇性，并篩選出櫛孔扇貝作為中華蛸的適宜餌料，為其他頭足類養(yǎng)殖品種開展餌料篩選、提高投喂技術(shù)提供了試驗(yàn)方法參考。除雙殼類外，甲殼類和螺類也是中華蛸重要的餌料，后續(xù)將進(jìn)一步進(jìn)行中華蛸對(duì)甲殼類和螺類的攝食行為學(xué)研究，并開展中華蛸對(duì)不同種類餌料的攝食選擇性試驗(yàn)，為優(yōu)化中華蛸培育技術(shù)提供理論支持。

□