利用脂肪酸標記法對南極羅斯海橈足類優勢物種的食性研究

王延清, 張 曄, 牟文秀, 龐志鵬, 陳曉麗

利用脂肪酸標記法對南極羅斯海橈足類優勢物種的食性研究

王延清1, 2, 張 曄3, 牟文秀1, 4, 龐志鵬1, 陳曉麗1, 4

(1. 中國科學院 海洋研究所 海洋生態與環境科學重點實驗室, 山東 青島 266071; 2. 中國科學院 海洋研究所 工程技術部, 山東 青島 266071; 3. 國家海洋局 東海海洋環境調查勘察中心, 上海 200137; 4. 中國科學院大學, 北京 100049)

脂肪酸標記法是浮游動物食性研究的一種重要方法。將提取的脂質區分為中性脂和極性脂, 可以進一步查明不同脂質在浮游動物食性研究中的作用。本研究通過分析不同脂質的脂肪酸構成, 對2013年1月中國第29次南極考察期間在羅斯海采集的5種優勢種橈足類的食性進行了研究。結果顯示: 5種橈足類的極性脂脂肪酸具有相似的組成, 無法給出橈足類食性差異信息, 食性信息主要體現于中性脂脂肪酸組成的差異。通過分析中性脂脂肪酸的組成信息, 將5種橈足類的食性分為三類:和主要攝食浮游植物,及小型橈足類為雜食性種,為肉食性種。本文的結果說明, 在應用脂肪酸作為浮游動物食性標記的研究中, 應盡量區分不同脂質種類的脂肪酸信息, 從而得到更為精確的浮游動物食性信息。

羅斯海; 橈足類; 脂肪酸標記; 食性

羅斯海位于南大洋的太平洋扇區, 該海域是南大洋生產力最高的區域之一[1]。與南極其它海域相比,羅斯海的大部分區域一年中約有9個月(2—10月)時間被海冰覆蓋[2-3], 并且該海域有常年冰間湖的存在[4]。獨特的環境及生物特征, 使得南大洋經典食物鏈浮游植物-南極大磷蝦-大磷蝦捕食者不是羅斯海主要的能量及物質傳輸途徑, 取而代之的是通過浮游生物、底棲生物及魚類向上傳遞物質和能量, 參與者的多元化也使得該海域食物鏈具有比較復雜的結構[5]。

浮游動物的食性研究是明晰海洋浮游食物網結構和了解海洋生態系統物質循環與能量流動途徑的基礎[6]。然而, 對羅斯海浮游動物食性及適應性等方面的研究相對較少[2], 只有在Terra Nova Bay及其鄰近海域的浮游動物群落進行過比較深入的相關研究[7-8]。該海域的夏季浮游動物群落主要由橈足類構成, 比如常見的、和等種類, 并且這些橈足類主要分布在50～100 m水層, 是該區域食物網組成的重要環節[8]。

高緯度海域的浮游動物(主要是橈足類和磷蝦類)的顯著特點是, 利用夏季短時間的浮游植物水華合成脂類, 如蠟脂、三線甘油脂、磷脂等, 將其作為餌料匱乏季節代謝的主要能量支持[9]。而脂肪酸可在食物鏈中保守傳遞[10], 因此, 可以在一定程度上通過分析捕食者的脂肪酸信息來追蹤其食物來源, 這使得采用脂肪酸標記的方法研究該區域浮游動物食性具有可行性, 從而對食物鏈研究具有輔助參考價值。比如, 18: 4n3和16: 1n7已被被廣泛應用作為甲藻和硅藻的特征脂肪酸來指示水體顆粒懸浮物中的甲藻、硅藻成分[11]; 植食性橈足類可以大量合成20: 1和22: 1脂肪酸, 從而作為高營養級攝食植食橈足類的指標[12], 而22: 6n3/20: 5n3比值則會隨著營養級的升高而升高[10, 13], 所以22: 6n3/20: 5n3可以間接的作為指示生物營養級的指標。

在本研究中, 我們通過分析羅斯海內5種優勢橈足類(、、、和)的脂質及其脂肪酸組成情況, 對不同脂質的脂肪酸展示出的食性信息進行分析, 以期驗證不同脂質的脂肪酸信息分析法在南大洋浮游動物攝食生態學研究中的作用, 為進一步研究該海區浮游食物網的能量及物質流動提供參考。

1 材料方法

1.1 樣品采集

本研究的浮游動物樣品采集于 2013年1月中國第29次南極科學考察期間, 采樣區域位于羅斯海(Ross Sea)近岸及陸架邊緣海域, 采樣站位見圖1。在A站位進行了垂直網作業, 在B站進行了高速采集器作業。從獲得的浮游動物活體樣品中分類挑取橈足類, 并保證其活性及個體完整。在A點站位挑取了、和3種橈足類, 在B點挑取了和2種橈足類。每一種類挑取50～100只個體, 分為3份, 分別過濾至450℃煅燒過的GF/F膜(Whatman公司), 并用超純水淋洗去除鹽分, 之后裝入凍存管, 放入液氮進行保存, 備測。

圖1 羅斯海采樣站位(○表示采樣站點位置)

1.2 脂質提取

參照Folch等[14]的方法對已稱重的蟲體進行脂類提取。首先, 將液氮保存的樣品用真空冷凍干燥機冷凍干燥48 h, 稱干重。然后, 用二氯甲烷︰甲醇(2︰1,/)進行脂質提取、稱重。由于小型橈足類的個體較小, 無法統計取樣個體數, 因此無法獲得其個體干重和脂質干重信息, 只對其進行了脂質提取, 分析了其脂質組成信息(百分比含量)。

1.3 脂質分析

脂質組成: 參考王延清等[15]用的IATROSCAN MK-6S型TLC/FID棒狀薄層色譜方法進行脂質組成分析。具體方法為, 將提取的脂質點樣于薄層棒, 經過苯︰氯仿︰乙酸=50︰20︰0.7(/)和正己烷︰苯= 1︰1 (/)二次展開后, 上機測試。

脂質分離: 用薄層色譜法, 分離不同的脂質種類。具體步驟為: (1) 薄層板活化。薄層硅膠板采用青島海洋化工廠生產的G型板(厚度0.25 mm), 110 ℃活化1 h。(2) 點樣。(3) 平衡和展開。展開試劑為正己烷︰乙醚︰甲酸(42︰28︰0.3,/)。(4) 刮板。分別刮取薄層板上的中性脂和極性脂條帶, 用二氯甲烷︰甲醇(2︰1,/)抽提, 微孔過濾, 然后高純氮吹干, 待測。

脂肪酸分析: 對分離得到的不同種類脂質, 進行甲酯化后, 用氣相色譜法分析脂肪酸組成。具體步驟為: (1) 甲酯化。向吹干的樣品加入3 mL 1%濃硫酸甲醇溶液, 充氮保護后, 在50℃水浴中皂化8 h。冷卻后加入2 mL純水和3 mL正己烷︰乙醚(1︰1,/)萃取, 分離上層有機相(用2%NaHCO3洗滌), 氮氣吹干, 二氯甲烷重溶。(2) FAME純化。用薄層板對FAME進行純化, 備測。(3) 氣相色譜進行脂肪酸分析。Agilent 7890A型GC; 毛細管色譜柱: DB-FFAP 30 m× 0.32 mm×0.25 μm; 進樣口溫度220 ℃; 檢測器溫度280 ℃。自動升溫程序150 ℃(1 min)、220 ℃(33 min)。

1.4 數據統計方法

5種浮橈足類的脂肪酸含量以百分比含量給出。結合已有研究[9], 選取中性脂和極性脂中含量較高的脂肪酸: 14: 0、16: 0、16: 1n7、18: 0、18: 1n9、18: 4n3、20: 1n9、EPA、22: 1n9、22: 1n11和DHA(在本研究中可以占全部脂肪酸含量的80%以上)進行主成份分析并作圖, 結合常用的反映食物來源的脂肪酸標記: 18: 1n9/18: 1n7、DHA/EPA和18: 1n9/∑herb[12, 16],對其食性偏好進行分析。主成份分析及作圖用R軟件的mvstats包完成。

2 結果

2.1 脂質含量與組成

通過稱重法獲得的脂質含量信息顯示,具有較高的脂質含量, 脂質可占其干質量的39.5%。此外,的脂質含量也較高, 可以占干重的31.1%, 而和的脂質含量較低, 占其干重的比例分別為17.2%和9.8%左右。

應用TLC-FID的方法, 分析了5種橈足類的脂質構成情況(表1)。從脂質組成可以看出, 與其他2種橈足類相比, 在和中, 三酰甘油酯的含量高, 分別占總脂含量28.1%和14.0%。而在和中則含有較少的三酰甘油酯, 其脂質主要由蠟脂構成, 分別占總脂含量的73.4%和70.9%。與上述4種橈足類不同,不含有蠟脂, 其脂質主要由三酰甘油酯和磷脂構成。

表1 五種南極橈足類的脂質含量及組成

注: na代表由于采樣量少, 無法獲得相關數據; —代表未分析得到該成份。

2.2 脂肪酸構成

主成分分析結果表明(圖2), 表示極性脂脂肪酸構成的數據點聚攏在一起, 集中在第一主成分(PC1)的左側部分, 而表示中性脂脂肪酸的數據點分布相對離散, 主要分布在PC1的右側部分。在PC1右側部分, 從上到下依次為和的中性脂脂肪酸數據點。其中,和中性脂脂肪酸的構成特征是含有較高的20: 1n9和22: 1n11, 而和的中性脂脂肪酸中18: 1n9含量高, 另外,具有較高的16: 0含量,含有較高的18: 4n3,中16: 1n7含量較高。

結合主成分分析結果, 對照中性脂(蠟質和三酰甘油酯)與極性脂脂肪酸構成數據(見表2和表3), 可以看出中性脂脂肪酸, 如16: 0, 16: 1n7, 18: 1n9, 20: 1n9, 22: 1(n9、n11)等, 在各物種間的含量具有差異。如中的20: 1n9含量要高于其它3個物種, 而22: 1n11則在含量高于另外2個物種, 16: 0在和中的含量較高。

2.3 食性分析

本文分析了幾種反映食性的脂肪酸指標(圖3),從圖中可以看出, 作為指示生物營養級的DHA/EPA比值顯示,相較于其他幾種橈足類占據較高的營養級; 反映肉食性的指標18: 1n9/∑herb顯示,和的指標值較低,和顯示出較高值;和均具有較高含量的植食性橈足類特有的20: 1和22: 1。

圖2 脂肪酸組成PCA分析

注: 灰色和黑色分別表示極性脂和中性脂脂肪酸

表2 中性脂脂肪酸構成(%)

表3 極性脂脂肪酸構成(%)

圖3 常用脂肪酸指標

3 討論

3.1 五種橈足類的脂質構成特點

在高緯度的極地海域, 一些浮游動物的顯著特點, 是利用夏季較短的餌料充足時間, 合成大量脂質并將其儲存在體內[9]。和是較為典型的南極浮游動物物種, 本文中其脂質含量占干重的比例都在30%以上, 與已有研究的相符合[9]。Alonzo等[18]通過對不同發育期的月度采樣分析, 發現個體的脂質含量在1— 4月份處于逐漸積累增加的階段。本文的樣品采集的時間為1月份, 與Alonzo等[17]對C5期的結果基本一致。對的生活史研究也有類似的結果[18-19],的脂質含量也在1—2月份達到較高水平(占干重的40.0%以上)并持續至4月份。與之相比, 本研究中的脂質含量略低(占干重的31.1%), 分析是由于采樣時處于其夏季活躍攝食時期的開始, 在良好食物環境條件下其脂質含量可能會進一步增加。這些儲存的脂類物質主要以蠟脂、三酰甘油兩種較為常見的形式存儲, 并被認為主要用于浮游動物在餌料匱乏季節或者浮游動物繁殖旺盛季節的能量消耗[20-21]。已有的研究表明在油囊中儲存大量蠟脂, 并在冬季前下潛至500～1 000 m深的水層進行休眠, 其存儲的脂質可能在其懸浮于特定水層, 并提供能量方面發揮重要作用[9]。雖然的生活史中沒有休眠階段, 但其存儲的脂質則可能主要用于其在冬季至初春時的繁殖活動[17]。

在已有的研究中, 對脂質含量的相關報道較少, 這可能是由于其個體較小, 脂質提取分析復雜造成的。在本研究中, 雖然通過較多的取樣分析, 獲得了其脂質構成及脂肪酸組成的信息(百分組成), 但由于其脂質含量小, 無法通過稱重獲得其個體干重及脂含量信息。已有的對其生活史的研究表明,在夏秋季主要在250 m以淺水層活動, 在其它季節則傾向在更深的水層活動, 并且在夏季水華前完成產卵活動[22], 而在此時餌料相對匱乏的環境條件下, 體內存儲的脂質可能會起到較為重要的作用。本研究的結果表明,體內的脂質主要以蠟脂的形式存在(占干重的65.8%), 而蠟脂是存儲性脂質中能量密度較大的脂質種類, 因此, 本研究結果暗示著, 存儲蠟脂可能是其適應環境的一種策略選擇。

另外兩種橈足類沒有大量存儲脂質。以三酰甘油的形式進行脂質儲存, 而則可以存儲蠟脂。較少的脂質存儲可能與這兩種橈足類的生活史特性有關, 已有研究中, 這兩種橈足類的生活史階段中都沒有休眠階段, 在南半球的冬季仍然可以在海洋上層活躍攝食[22-24]。

3.2 基于脂肪酸組成的食性分析

由于脂質的存儲與其生活史過程密切相關, 同時通過攝食活動獲取的脂質通常具有保守傳遞的特點, 因此這些儲存于浮游動物體內的脂質可用于其食物來源的分析[10]。從我們的結果(圖2)可以看出, 各物種的極性脂脂肪酸具有相似的組成信息, 而中性脂的脂肪酸組成信息則呈現出明顯的差異, 這可能是由于不同脂質具有不同的功能造成的。極性脂在大部分浮游動物中主要作為結構性脂質存在, 維持極性脂含量和脂肪酸組成穩定, 是對浮游動物生存必須的, 所以其種間差異較小, 而作為能量儲存用的中性脂, 其脂肪酸組成可能與其攝食的餌料有關。

根據以往研究, 植食性的橈足類能大量合成20碳和22碳的脂肪酸和脂肪醇類物質[10]。在我們的結果中,中性脂的20: 1和22: 1脂肪酸含量(33.7%)明顯高于其余種類, 這說明該種橈足類可能以植食性為主, 這與已有的研究相符合[25-26]。中性脂構成中, 這兩種脂肪酸的含量也較高, 而且其指示浮游植物的特征脂肪酸16: 1n7和18: 4n3的含量也較高, 也呈現出較為明顯的植食性特征。在已有研究中,通常被認為是雜食性物種, 在南大洋的冬季仍然在表層海水中活躍攝食[24, 27], 并且該種在不同的季節可能存在食性轉換, 在冬季則是機會攝食者, 而在夏季以植食性為主[27]。在本研究的結果中,呈現出植食性傾向, 這可能是由于我們采樣時, 南大洋正處于夏季浮游植物的暴發期, 而此時的可能以浮游植物作為主要餌料, 從而使其呈現出較多指示植食性的脂肪酸信息。

本研究中,的中性脂脂肪酸組成與植食性橈足類存在明顯差異, 除EPA和DHA外, 主要由16碳和18碳的短鏈脂肪酸構成, 如16: 0、16: 1n7和18: 1n9, 這與Albers 等[1]的研究結果類似。生活史中也沒有休眠階段, 其在南大洋中全年保持活躍狀態, 通常被認為是雜食性物種[28]。我們的結果顯示,中植食性橈足類的特征脂肪酸(20: 1和22: 1)含量較低, 而另外兩種指示浮游植物攝食的特征脂肪酸(16: 1n7和18: 4n3)含量與和相當, 同時, 還含有較多的肉食性橈足類中大量存在的18: 1n9脂肪酸。這說明,與不同, 即使在浮游植物餌料充足的夏季,仍然呈現出雜食性的傾向。

肉食性橈足類的一個特點就是含有高比例的18: 1n9, 可以超過總脂肪酸含量的50%[20, 29]。本研究中,中性脂脂肪酸中18: 1n9的含量為55.4%,呈現明顯的肉食性橈足類特點。另外, 其16: 1n7的含量也較高, 而其他指示浮游植物的脂肪酸含量則較低, 這說明可能主要以肉食性為主, 其較高的16: 1n7含量可能是來源于其攝食了一些含有大量16: 1w7標記的植食性浮游動物。

與類似,也含有較多的18: 1n9, 只是其含量要低于, 這說明其食性特點可能與相似, 具有指示肉食性的食物來源。此外,中較高含量的18: 4n3也指示了其對浮游植物攝食的特點。在以往對小型橈足類和的脂肪酸組成的研究中, Kattner等[30]及Lischka等[31]傾向于將小型橈足類的攝食習性歸為雜食性。我們的結果顯示,肉食性特征并沒有明顯, 并且指示植食性脂肪酸的含量較高, 也傾向于將歸為雜食性物種。

綜上所述, 食性差異信息主要由中性脂脂肪酸組成的差異給出, 而5種橈足類的極性脂脂肪酸具有相似的組成, 無法給出食性差異信息。通過對中性脂脂肪酸組成的分析, 可以將采集到的5種橈足類的食性特征分為三類:和主要攝食浮游植物,更偏向于肉食性, 而和小型橈足類則更傾向于雜食性。

致 謝: 感謝“雪龍”號科學考察船在樣品采集及保存過程中提供的平臺保障, 感謝中國第29次南極科學考察全體隊員在航次采樣工作中的積極協助, 感謝楊光老師在文章修改時給與的幫助。

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Application of fatty acids in the diet analysis of five copepod species in Ross Sea, Antarctic

WANG Yan-qing1, 2, ZHANG Ye3, MOU Wen-xiu1, 4, PANG Zhi-peng1, 4, CHEN Xiao-li1, 4

(1. Key Laboratory of Marine Ecology and Environmental Sciences, Institute of Oceanology, Chinese Aca-demy of Sciences, Qingdao 266071, China; 2. Engineering and Technology Department, Institute of Oceanology, Chinese Academy of Sciences, Qingdao 266071, China; 3. East Sea Marine Environmental Investigating & Surveying Center, State Oceanic Administration, Shanghai 200137, China; 4. University of Chinese Academy of Sciences, Beijing 100049, China)

Fatty acid is a marker of food composition in zooplankton diet analysis. Previous studies focused on using the total fatty acid of total lipids for food composition analysis. In this study, the extracted lipids were divided into neutral lipids (NL) and polar lipids (PL). We attempted to use the fatty acid information of classed lipids to identify the diet of five common copepod species in the Ross Sea, Antarctica, which areandOur results revealed that the diet of five copepod species could be divided into three feeding habits. The copepods,andhave a high fatty acid content of 20: 1 + 22: 1, indicating herbivorous feeding;andmanifested omnivorous feeding; andare likely to be carnivorous because of the high 18: 1n9 content. The fatty acids of PL among different species are also similar, while the fatty acids of NL are different, indicating that the diet information is mainly provided by the fatty acids of NL rather than PL.

Ross Sea; copepod; fatty acids marker; diet

Nov. 13, 2020

Q955

A

1000-3096(2021)12-0031-08

10.11759/hykx20201113003

2020-11-13;

2021-04-19

國家自然科學基金青年基金(41706189); 國家海洋局海洋生態環境科學與工程重點實驗室開放基金(MESE-2015-01)

[National Natural Science Foundation of China, No. 41706189;Foundation of Key Laboratory of Marine Ecology and Environmental Science and Engineering, SOA, No. MESE-2015-01]

王延清(1985—), 男, 山東泰安人, 博士, 高級工程師, 主要從事海洋浮游動物及海洋調查技術研究, 電話: 0532-87072015, E-mail: wangyq@qdio.ac.cn

(本文編輯: 康亦兼)