潮間帶鹽沼植物種子及實生苗漂浮起動臨界剪切應力研究

張晉磊,袁 琳,2,*,曹浩冰,李 陽,趙志遠,王憲業,張利權

1 華東師范大學, 河口海岸學國家重點實驗室, 崇明生態研究院,上海 200241 2 長江三角洲河口濕地生態系統教育部/上海市野外科學觀測研究站,上海 202162

鹽沼是分布在海陸過渡區域,以大型草本植物為優勢種的潮間帶生態系統[1],具有海岸帶防護、提供初級生產、凈化水質、提供生物棲息地、固碳等重要功能[2—4]。鹽沼植物繁殖體的漂浮起動、隨潮流擴散和定居,是潮間帶鹽沼系統從光灘狀態轉變到植被覆蓋狀態的重要前提[5]。其中,鹽沼植物種子和實生苗從最初在灘面的靜止狀態轉化為可擴散運動狀態的漂浮起動過程,是鹽沼植物自然擴散過程的重要前提,決定了能否實現有效擴散和長距離傳播[6—7]。研究表明,鹽沼植物繁殖體的漂浮起動過程主要是由潮流和波浪共同作用的底床剪切應力決定[8—9]。有性繁殖體在沉積物表面類似推移質一樣,當底床處的剪切應力超過某個臨界閾值時,種子或實生苗就會漂浮起動,進而隨潮流擴散,該臨界閾值就被稱為臨界剪切應力[10]。目前,有關鹽沼植物繁殖體漂浮起動的臨界剪切應力相關研究主要以定性描述,或是通過公式間接計算量化為主。例如,Ning等[11]在黃河口潮灘的野外控制實驗結果僅定性地指出較強的底床剪切應力會使互花米草(Spartinaalterniflora)實生苗移動機會增加；Ruiz-Montoya等[12]在單向流水槽中監測海草種子起動時的水平和垂向的臨界流速,通過公式計算出種子起動時的臨界剪切應力。此外,已有的鹽沼植物繁殖體漂浮起動研究主要是圍繞種子或實生苗的某一特定階段展開的[13—14],對種子過渡到不同萌發階段實生苗的漂浮起動臨界剪切應力尚未開展深入研究。

潮間帶沉積物底質作為種子或實生苗漂浮起動前的滯留場所,其組成及粗糙度也會影響剪切應力的作用效果[15]。Koch等[16]選用了4種不同粒徑大小的砂質沉積物作為基底,研究沉積物類型對海草種子和實生苗的漂浮起動影響,發現在細顆粒砂質沉積物表面上海草有性繁殖體更容易漂浮起動。生長有鹽沼的潮間帶有多種底質情況,例如粉砂質、淤泥質等,但對于不同底質條件下,鹽沼植物有性繁殖體漂浮起動臨界剪切應力研究尚不深入。因此,定量研究潮間帶不同底質條件下,鹽沼植物不同萌發階段繁殖體的漂浮起動臨界剪切應力,對于進一步了解潮間帶鹽沼植物自然擴散關鍵過程和機制具有重要的意義。

海三棱藨草(Scirpusmariqueter)是莎草科(Cyperaceae)藨草屬(Scirpus)的多年生草本植物,主要生長在長江口、杭州灣等地潮間帶鹽沼前沿區域[17],在維持長江口鹽沼生態系統結構和功能方面扮演著極其重要的角色,具有包括提供鳥類棲息地、消浪緩流和促淤固沙等重要生態功能[18—19]。海三棱藨草群落自然擴增主要通過以種子和實生苗為主的有性繁殖和地下球莖分蘗為主的無性繁殖兩種繁殖方式實現,其中通過種子及實生苗的傳播是其實現長距離擴散分布的主要方式[20—21]。然而近年來,受外來物種互花米草入侵、流域來沙減少、海平面升高等影響[22—23],長江口海三棱藨草群落面積迅速下降。以崇明東灘為例,從1985年到2013年,海三棱藨草群落面積減少了近八成[24],亟需進行生態修復。研究海三棱藨草群落自然擴散過程和機理,有助于更加科學地修復和保護該重要鹽沼植物。

本研究以長江口典型鹽沼植物海三棱藨草(S.mariqueter)為例,通過U-GEMS微觀侵蝕系統(U-Gust Erosion Microcosm System),定量測定在兩種不同沉積物底質條件下,海三棱藨草種子及不同萌發階段實生苗漂浮起動臨界剪切應力,比較不同萌發階段和沉積物底質對海三棱藨草種子和實生苗漂浮起動的影響,以期闡明潮間帶鹽沼植物有性繁殖體在不同萌發階段、不同潮灘底質的漂浮起動條件和過程,為鹽沼植被生態恢復及保護提供科學依據。

1 材料與方法

1.1 實驗材料

2019年11月,在崇明東灘鳥類國家級自然保護區(31°25′—31°38′N,121°50′—122°05′E)內海三棱藨草群落生境中采集足量成熟的海三棱藨草種子。將種子和濕潤細沙以1:2的體積比均勻攪拌混合后,放置于實驗室4 ℃的人工氣候箱內進行沙藏春化處理。2020年6月,將春化處理后的種子放置在培養皿中萌發,保持白天30 ℃(光合有效輻射為550 μmol m-2s-1)、夜晚25 ℃的環境進行萌發。待種子露白后,選取大小一致的實生苗放入填滿沉積物高度為6 cm的育苗袋表面,同樣放置在白天30 ℃(光合有效輻射為550 μmol m-2s-1)、夜晚25 ℃的人工氣候箱進行培育,獲得不同萌發階段的實生苗。根據萌發天數和實生苗形態特征,將種子和實生苗分為7個生長階段(圖1),階段1為春化后未萌發的種子；階段2為種子萌發露白,實生苗芽長小于0.5 cm；階段3的實生苗芽長1.1 cm左右；階段4的實生苗開始出根,實生苗芽長1.8 cm左右,根長0.7 cm左右；階段5的實生苗芽長2.7 cm左右,根長2.6 cm左右；階段6的實生苗芽長3.3 cm左右,根長2.9 cm左右；階段7的實生苗芽長4.5 cm左右,根長3.3 cm左右。

圖1 不同萌發階段的海三棱藨草種子和實生苗和漂浮起動實驗示意圖

崇明東灘潮間帶南北沉積物底質存在明顯差異,北部潮灘沉積物主要以淤泥質為主,南部潮灘沉積物主要以粉砂質為主[25]。為研究不同潮灘底質對海三棱藨草種子和實生苗漂浮起動的影響,2020年6月分別在崇明東灘北部(31°34′32.4″N,121°55′30.1″E)和南部(31°27′49.2″N,121°56′40.4″E)潮灘海三棱藨草分布區,利用PVC管(內徑為11 cm)原位采集距表層20 cm的淤泥質沉積物(中值粒徑為7.69 μm)和粉砂質沉積物(中值粒徑為28.47 μm),運回實驗室備用。采集和運輸過程中盡可能地保持沉積物表面原狀結構特征。為防止可能的大型底棲動物等生物影響,所有的沉積物都提前進行了2周的密封處理[26]。

1.2 海三棱藨草種子和實生苗漂浮起動實驗

利用美國Green Eyes公司生產的U-GEMS微觀侵蝕系統(圖1),進行不同萌發階段的海三棱藨草種子和實生苗在不同沉積物底質下的漂浮起動臨界剪切應力研究。U-GEMS微觀侵蝕系統可以通過相應配套軟件控制侵蝕頭轉速和水的流速,產生不同大小的剪切應力,常用于測量泥沙的起動過程[27—28]。U-GEMS微觀侵蝕系統通過距沉積物表面10 cm處的侵蝕頭轉盤施加剪切應力,剪切應力范圍在(0.01—0.60)Pa,接近于崇明東灘潮灘野外剪切應力實際情況(大潮期間最大值約為0.65 Pa)[29]。

將上述兩種沉積物作為海三棱藨草種子和實生苗放置基底,以此進行種子和不同萌發階段實生苗的漂浮起動實驗(共7個階段,每個階段設置3個重復)。實驗進行前,提前將育苗袋中的種子和實生苗取出沖洗干凈備好后,將10粒種子或10株不同階段實生苗隨機放置在沉積物表面,模擬海三棱藨草種子及實生苗滯留在潮灘表面或沉積物被侵蝕后實生苗暴露于潮灘表面的自然情景。實驗開始后,用自來水逐漸注滿裝有沉積物和種子或實生苗的透明PVC管中,使用配套Water2web軟件設置2分鐘的運行步長,剪切應力從0 Pa(靜水)開始記錄,剪切應力每次增加梯度為0.02 Pa,直至0.60 Pa,共計30個梯度。每個剪切應力梯度運行階段,若有種子或實生苗漂浮起動,則記錄剪切應力運行值為該階段種子或實生苗漂浮起動所需的臨界剪切應力,直至所有種子或實生苗漂浮起動結束。記錄所有實驗個體漂浮起動時的臨界剪切應力。每一次漂浮起動實驗結束后,對不同階段實生苗的芽長、根長、地上和地下部分鮮重、根冠濕重比和根冠長度比進行測量和統計,用于后期數據分析。

1.3 數據分析

U-GEMS微觀侵蝕系統的漂浮起動實驗結束后,按式(1)計算對應剪切應力梯度下的起動率,反映不同萌發階段和剪切應力對種子和實生苗漂浮起動的影響。

漂浮起動率(%)=已起動種子或實生苗數/總種子或實生苗數×100%

(1)

使用SPSS 23(SPSS Inc.,Chicago,USA)統計學軟件進行數據統計和分析。通過雙因素方差分析(Two-way ANOVA)檢驗不同萌發階段和不同沉積物底質對種子或實生苗漂浮起動臨界剪切應力的交互作用(顯著性水平0.05)。通過單因素方差分析(One-way ANOVA)和圖基事后比較法(Tukey′s HSD)分析不同萌發階段種子或實生苗漂浮起動的臨界剪切應力大小的顯著性差異(顯著性水平0.05)。利用主成分分析方法(Principal Component Analysis,PCA)對種子或實生苗的形態特征進行排序(旋轉方法:最大方差法),并用Kaiser-Meyer-Olkin和Bartlett′s檢驗方法對數據的有效性進行分析,隨后篩選出第一主成分和第二主成分中影響種子或實生苗漂浮起動臨界剪切應力大小的關鍵形態特征。最后用Excel 2010和Origin 9.5作圖。

2 結果與分析

2.1 不同萌發階段海三棱藨草種子及實生苗漂浮起動的臨界剪切應力

從表1可以看出,種子萌發階段與沉積物底質及其兩者的交互作用均對海三棱藨草種子或實生苗的漂浮起動臨界剪切應力具有極顯著的影響(P<0.01,表1)。其中,萌發階段對海三棱藨草種子或實生苗漂浮起動臨界剪切應力的影響最為顯著,表現為在兩種沉積物底質條件下均隨著萌發階段的進展,呈現非線性下降并逐漸接近于0的變化趨勢(圖2)。在淤泥質沉積物表面,階段1種子的漂浮起動臨界剪切應力為(0.47±60.05)Pa,顯著高于其他各階段的實生苗(P<0.05)；而在粉砂質沉積物表面上,階段1種子的漂浮起動臨界剪切應力為(0.41 ± 0.02)Pa,同樣顯著高于其他各階段的實生苗(P<0.05)。結果表明,無論在何種沉積物表面滯留,海三棱藨草實生苗比未萌發的種子更易漂浮起動。同時,萌發初期未出根階段(階段2—3)實生苗漂浮起動所需臨界剪切應力也顯著大于后續階段實生苗漂浮起動所需的臨界剪切應力。這說明隨著實生苗的生長,導致其形態特征發生變化,使其漂浮起動所需的臨界剪切應力會逐漸變小。當實生苗達到一定長度后,其漂浮起動所需的臨界剪切應力差異并不顯著(P<0.05),如階段5—7的實生苗在粉砂質底質上的漂浮起動情況(圖2)。此外,潮灘沉積物底質對海三棱藨草種子或實生苗漂浮起動臨界剪切應力也具極顯著影響(P<0.01,表1)。在萌發階段1—3,淤泥質底質表面上的種子或實生苗漂浮起動臨界剪切應力顯著大于粉砂質底質表面上的種子或實生苗漂浮起動臨界剪切應力(P<0.05,圖2)。盡管在萌發階段4—7,粉砂質底質表面上的實生苗的漂浮起動所需的臨界剪切應力仍然小于淤泥質底質表面上的實生苗。但海三棱藨草實生苗出根后(階段4),其實生苗在兩種沉積物底質表面上漂浮起動所需的臨界剪切應力差異并不顯著(P<0.05)。

表1 不同萌發階段和沉積物底質對臨界剪切應力影響的方差分析

圖2 不同萌發階段種子或實生苗漂浮起動臨界剪切應力

不同萌發階段的漂浮起動率的統計結果顯示,在兩種沉積物底質條件下種子或實生苗的漂浮起動率均隨萌發階段的進展而增大(圖3)。在未施加剪切應力的靜水情況下(0 Pa),海三棱藨草種子直至階段4的實生苗都難以漂浮起動；放置在粉砂質沉積物表面的階段5實生苗開始出現漂浮起動,其起動率為20%；而放置在淤泥質沉積物表面的實生苗漂浮起動率仍為0(圖3)。在非靜水條件下,隨著海三棱藨草實生苗萌發階段的進展,實生苗的漂浮起動率也相應增大。未萌發的種子階段,無論是在淤泥質底質還是粉砂質底質條件下,較小的剪切應力都難以使其漂浮起動,直至剪切應力超過0.40 Pa時,在淤泥質表面種子漂浮起動率為20%,而在粉砂質表面的種子漂浮起動率可達80%；萌發階段達到階段4時,實生苗漂浮起動率顯著提高。當剪切應力施加到0.10 Pa時,在淤泥質表面的實生苗漂浮起動率為90%,而在粉砂質表面的實生苗漂浮起動率為100%。隨著萌發階段進展,較小的剪切應力擾動都會使海三棱藨草實生苗快速漂浮起動。在階段7,即使只施加0.02 Pa的剪切應力,在淤泥質表面的實生苗漂浮起動率就可達到90%,而在粉砂質表面的實生苗漂浮起動率為100%。研究結果表明,隨著萌發階段的進展,海三棱藨草實生苗漂浮起動所需的臨界剪切應力越小,其隨潮流擴散的機會顯著增加。同時,在剪切應力相同時,不論處于何種萌發階段,在粉砂質底質表面上的種子或實生苗漂浮起動率都明顯高于淤泥質底質表面上的種子或實生苗。在淤泥質底質條件下,實生苗開始出根后(階段4)的漂浮起動率顯著提升。而在粉砂質底質條件下,實生苗未出根時(階段3)的漂浮起動率就開始顯著提升(圖3)。這些結果說明在粉砂質潮灘,實生苗更易漂浮起動；而在淤泥質潮灘,實生苗需要出根后(階段4),其漂浮起動率才會顯著增加,進而增加其隨潮流擴散的機會。

圖3 不同萌發階段(x軸)和剪切應力(y軸)下的種子或實生苗漂浮起動率(z軸)

2.2 不同萌發階段實生苗特征對漂浮起動臨界剪切應力的影響

不同萌發階段海三棱藨草實生苗形態特征的主成分分析結果表明,主成分分析前2個特征值對應的累計方差貢獻率已達總方差的89.07%(>85%；表2),能反映所選指標的絕大部分信息。其中,第一主成分占總方差49.66%,該成分中實生苗根長和芽長載荷最高,主要反映了實生苗表面積大小對近底(漂浮)起動的影響。第二主成分總濕重相關性最高,主要表現不同萌發階段的實生苗在水中的自身浮力對近底(漂浮)起動的影響。

表2 主成分分析特征值及因子荷載矩陣

3 討論與結論

潮間帶鹽沼植物種子與實生苗的漂浮起動是鹽沼自然擴散過程的重要前提,決定著其能否實現有效和長距離擴散,因此量化鹽沼植物種子和實生苗漂浮起動的臨界剪切應力對研究鹽沼植物擴散過程和機理尤其重要[6]。已有的研究中,對于潮間帶鹽沼植物繁殖體擴散的研究主要圍繞著潮流、波浪和風等媒介,但對發揮關鍵作用的臨界剪切應力的定量研究并不多見[30—31]。這主要是由于目前的觀測手段很容易實現對流速、波能等潮灘動力條件的觀測,但在野外很難直接觀測波流聯合作用時產生的剪切應力,一般只能通過公式間接換算等方法獲得[32]。在本研究中,借助U-GEMS微觀侵蝕系統人為設定不同梯度的剪切應力,通過模擬海三棱藨草種子和不同萌發階段實生苗在兩種沉積物底質表面上滯留的情景,量化了海三棱藨草種子與實生苗漂浮起動時所需的臨界剪切應力,闡明了萌發階段和沉積物底質均對鹽沼植物種子與實生苗漂浮起動時所需的臨界剪切應力有極顯著影響。

3.1 萌發階段對鹽沼植物有性繁殖體擴散能力的影響

在潮間帶生態系統中,植物繁殖體的形態特征(大小、形狀和浮力)是隨潮流自然擴散過程中重要的指示因子[33],會造成漂浮起動時所需的臨界剪切應力有所差異[34]。本研究結果表明,海三棱藨草種子萌發階段對實生苗的漂浮起動臨界剪切應力具有顯著影響。隨著萌發階段的進展,實生苗漂浮起動時所需的臨界剪切應力逐漸減小,更易起動并隨潮流自然擴散。種子由于春化后吸水較多,沒有出苗生根,負浮力較大,需要比其他階段更大的剪切應力才能起動。伴隨著種子萌發和實生苗的生長,實生苗自身表面積增大,與水體接觸的表面積增加,負浮力逐漸轉化為正浮力,漂浮起動時所需的臨界剪切應力也逐漸減小,因此比種子更容易漂浮起動并隨潮流擴散。Yuan等[35]在崇明東灘海三棱藨草群落生態恢復示范區的研究發現,秋冬季時在潮間帶光灘前沿基本無海三棱藨草種子庫或其他繁殖體,而在次年4—5月光灘前沿卻出現大量海三棱藨草實生苗斑塊定居。而本研究的結果證實了這是海三棱藨草群落種源區的種子在春季萌發形成不同萌發階段實生苗后經漂浮起動,隨潮流自然擴散的結果。Koch等[16]在水槽實驗中,發現在同等水文動力干擾下,子葉所帶來的浮力使得海草實生苗漂浮起動比種子更加容易。Wang等[36]也發現,紅樹林繁殖體不僅受潮流控制被動擴散,其不同階段的繁殖體還會調整自身重量和生根來影響其擴散。因此,潮間帶植物繁殖體形態特征的差異對有性繁殖體漂浮起動進而隨潮流擴散具有重要的影響作用。當然,野外自然環境比室內實驗環境更為復雜和多變,但本實驗中的量化結果客觀反映了在同等水文動力條件下,鹽沼植物種子與實生苗的漂浮起動以及擴散所需的水動力條件會受繁殖體萌發階段及形態特征的影響。

3.2 沉積物底質對種子與實生苗的漂浮起動的影響

鹽沼植物種子或實生苗滯留在潮間帶灘面時會黏附在沉積物表面,沉積物中的藻類和底棲動物分泌形成的胞外聚合物會形成一定耐侵蝕的生物膜[15],進而影響種子或實生苗漂浮起動時所需的臨界剪切應力。因此在研究鹽沼植物種子或實生苗漂浮起動所需的臨界剪切應力時,需考慮到沉積物自身抗侵蝕的能力,尤其是粒徑、孔隙度、含水率等沉積物理化性質所帶來的差異[28]。此外,如沉積物粒徑小于實生苗,在沉積物顆粒起動后,也會黏附在實生苗的種莢和根上面[16],增加實生苗的重量,而粒徑大的粉砂質沉積物顆粒黏附難度要高于淤泥質沉積物。本研究中,分別在淤泥質和粉砂質沉積物底質上,放置海三棱藨草種子和不同階段實生苗,發現在同等剪切應力條件下,有性繁殖體在粉砂質沉積物表面漂浮起動概率明顯大于淤泥質沉積物表面。這可能是因為淤泥質沉積物顆粒更易黏附在種子和實生苗表面,增加種子或實生苗漂浮起動時所需的臨界剪切應力。這也表明在粉砂質潮灘上,鹽沼植物的種子或實生苗更易漂浮起動,因而可以擁有更長的擴散時間以及更長的擴散距離。

3.3 基于自然的生態修復中的應用

近年來,基于自然的解決方案理念正在全球范圍內廣泛應用,其核心是借鑒自然運行規律并加以運用來應對當前挑戰[37]。本研究結果表明,(1)隨著潮間帶鹽沼植物種子萌發階段的進展,實生苗漂浮起動所需的臨界剪切應力逐漸減小,進而隨潮流擴散的機會也相應增大；(2)不同沉積物底質的條件下,鹽沼植物實生苗在粉砂質潮灘相比于淤泥質潮灘更容易漂浮起動。本項研究成果對基于自然的鹽沼生態修復具有重要啟示。在水動力環境和泥沙沉積條件等物理因素干擾顯著的潮間帶潮灘,鹽沼植被的修復工作一直存在著高付出、低回報的問題,如何在降低成本的情況下提高鹽沼植被的恢復效率是當前的熱點研究之一。目前長江口鹽沼海三棱藨草的修復實踐多采用移栽(球莖或植株)的方式進行,需耗費大量人力物力[38],而基于種子的海三棱藨草種群修復是最具潛力的低成本高成效的生態修復方式。因此,在缺乏海三棱藨草種源的潮間帶適宜光灘生境中,可設置小面積的海三棱藨草種源區。在春季4月至5月初,人工投放一定數量經春化的海三棱藨草種子。此時日平均溫度超過15 ℃,海三棱藨草種子處于快速萌發階段,能輕松達到實生苗漂浮起動所需的臨界剪切應力,進而隨潮流進行自然擴散,成功實現定居和生長。同時,實生苗在淤泥質潮灘上更不容易起動,繁殖體更不易被潮水沖走,容易保留。淤泥質潮灘的水動力環境也常常弱于粉砂質潮灘,而潮灘水動力沖刷是制約鹽沼修復的重要限制因子[25]。因此,為了最大程度將有性繁殖體保留在潮間帶不被沖走,鹽沼修復時,應優先選擇淤泥質潮灘。

鹽沼植物種子或實生苗漂浮起動進而隨潮流擴散是生物與物理因素之間相互作用的結果,種子及實生苗自然擴散是潛在種群轉變為現實種群過程中的必要前提。本研究以長江口典型鹽沼先鋒物種海三棱藨草為研究對象,通過U-GEMS微觀侵蝕系統進行種子和實生苗漂浮起動實驗,量化了不同萌發階段和沉積物底質對種子或實生苗漂浮起動過程中臨界剪切應力的影響。研究結果不僅豐富了鹽沼植物繁殖體漂浮起動過程和機理方面的研究,也為今后長江口乃至其他區域開展低成本、高成效的以種子為主要修復材料的大規模鹽沼生態修復提供了科學依據,具有重要的理論意義和實踐應用前景。