Bph36介導的抗性機制及相關信號通路的研究

薛艷霞　李容柏

摘 ?要：褐飛虱（Nilaparvata lugens St?l.，?BPH）是水稻最主要的害蟲之一，給水稻生產造成嚴重的危害。攜帶不同抗性基因的抗褐飛虱水稻材料抗性機制不同，挖掘普通野生稻抗褐飛虱基因并研究其介導的抗性機制及相關信號通路對水稻育種具有重要的意義。本研究基于課題組前期從廣西普通野生稻‘W2183挖掘出的位于4號染色體InDel標記S13和X48之間38?kb處新基因Bph36，以‘9311和‘抗蚊青占為感性對照，05RBPH16和NIL-Bph36為抗性對照，通過褐飛虱宿主選擇性、蜜露量測定、褐飛虱存活率及褐飛虱生長速率等方法分析Bph36介導的抗褐飛虱機制;同時，以‘抗蚊青占為感性對照，NIL-Bph36為抗性對照，通過qRT-PCR分析植物防御昆蟲侵害的三大信號途徑：水楊酸、茉莉酸和乙烯相關基因表達量的差異。抗性機制研究結果表明：褐飛虱在抗性材料植株上的蟲口密度顯著低于感性材料植株，抗性材料上的褐飛虱存活率、群體生長率及取食后排泄的蜜露量均比感性對照顯著降低。Bph36介導的抗性機制是寄主抗生性和害蟲趨避性相互作用的結果。qRT-PCR結果表明：褐飛虱取食后，各個時間段抗性材料NIL-Bph36植株中水楊酸合成相關基因EDS1、PAD4、PAL和水楊酸途徑病程相關蛋白基因PR10的表達量顯著高于感性材料‘抗蚊青占植株中的表達量;抗性材料NIL-Bph36植株中，茉莉酸合成基因LOX2和茉莉酸積累基因AOS2的表達量比褐飛虱取食前顯著提升，但是比同時段感性材料植株中表達量顯著降低;褐飛虱取食后，抗、感性材料植株中乙烯信號途徑基因EIN2的表達量都受到抑制，基因ACO3表達量都提高，但2種材料間的差異不顯著。茉莉酸途徑和乙烯途徑參與了NIL-Bph36植株抗褐飛虱的基礎防御反應，但Bph36激活的抗性不是茉莉酸和乙烯依賴的信號防御途徑而是激活水楊酸依賴的系統獲得性抗性。研究結果為進一步研究Bph36與其他抗性基因聚合，培育兼有多種抗性機制和防御信號途徑的優良品種奠定基礎。

關鍵詞：Bph36;抗性機理;信號通絡中圖分類號：S511.9??????文獻標識碼：A

Bph36-mediated Resistance Mechanism and Related Signal Pathways

Abstract： Brown planthopper （Nilaparvata lugensSt?l.，?BPH） is one of the most important pests of rice， which causes serious harm to rice production.?The mechanisms of brown planthopper resistant genes in rice materials are different.?It is of great significance for rice breeding to explore the resistance mechanism and related signal pathway of brown planthopper resistant genes in common wild rice. This work investigated the new BPH?resistance geneBph36flanked by InDel markers S13 and X48 on the short arm of rice chromosome 4 derived from Guangxi common wild rice ‘W2183. The mechanism ofBph36-mediated resistance to brown planthopper was analyzed by host selection， honeydew quantity measurement， survival rate and growth rate of brown planthopper based on the susceptible?control，?9311 and ‘Kangwenqingzhan， and resistant control， 05RBPH16 and?NIL-Bph36. qRT-PCR was used to analyze the expression level of defence-related genes of salicylic acid （SA）， jasmonic acid （JA） and ethylene （ET） pathways of plant defense against insect invasion based on susceptible control ‘Kangwenqingzhan， and resistant control?NIL-Bph36. The results showed that the population density of the brown planthopper on the resistant material was significantly lower than that on the sensitive material， and the survival rate， population growth rate， and honeydew excreted by the brown planthopper on the resistant material were significantly lower than that on the susceptible control.Bph36mediated resistance was the result of the interaction between host resistance and pest avoidance. qRT-PCR?revealed ?in response to brown planthopper feeding， the expression level of SA synthesis-related genes，?EDS1，PAD4，PALand SA defense-related genePR10in?NIL-Bph36 was?significantly higher than that?in ‘Kangwenqingzhan， and the expression level of JA synthesis-related geneLOX2and JA accumulation-related gene?AOS2 inNIL-Bph36was significantly increased in comparison to that?before feeding， but significantly decreased in comparison to that?in susceptible plants. The expression of ET signaling pathway gene?EIN2andACO3 was?inhibited and increased， respectively， in both resistant and susceptible materials in response to brown planthopper feeding， but there was no significant difference between the two materials. JA/ET pathways were involved in the basic defense response of NIL-Bph36against brown planthopper， but the BPH resistance geneBph36acquired resistance?via SA-dependent activation pathway and JA/ET- -independent activation pathway. The?results would lay?a foundation in a breeding program for rice quality with multiple resistance mechanisms and defense signaling pathways from the aggregation of the BPH resistance gene?Bph36with other resistance genes.91CB44FF-A03E-4609-8865-4628737A9695

Keywords： Bph36;?resistance mechanism; signal pathways

DOI： 10.3969/j.issn.1000-2561.2022.05.005

植物受到昆蟲侵染危害后，通常會在抗生性（antibiosis）、拒蟲性（nonpreference）和耐蟲性（tolerance）3種抗性機制方面表現出抗性。水楊酸、茉莉酸和乙烯三大信號途徑是植物防御昆蟲侵害的主要途徑^[1]。攜帶不同抗褐飛虱基因的水稻品種對褐飛虱抗性機制和介導的相關信號通路不同^[2]。2019年，作者與課題組成員從廣西普通野生稻‘W2183挖掘出新基因Bph36，位于4號染色體InDel標記S13和X48之間38?kb處^[3]。本研究以感性材料‘9311‘抗蚊青占為對照，通過宿主選擇、蜜露測定法、褐飛虱存活率和褐飛虱生長速率等方法研究了Bph36介導的抗性機制;采用實時熒光定量PCR技術（quantitative real-time PCR）分析比較了3種信號途徑相關基因在‘抗蚊青占和NIL-Bph36中表達量的差異，研究了Bph36介導的相關信號通路。

1??材料與方法

1.1材料

抗性機理研究材料：‘9311、‘抗蚊青占（KWQZ）、05RBPH16、NIL-Bph36（抗褐飛虱基因Bph36的近等位基因系）。

抗性相關通路研究材料：‘抗蚊青占（KWQZ）、NIL-Bph36（抗褐飛虱基因Bph36的近等位基因系）。

蟲源：實驗褐飛虱蟲源采集自廣西大學實驗基地水稻田間自然群體。采集后選擇生物型Ⅱ隔離飼養于廣西大學溫室內，溫度為（28±2）℃，濕度為（75±5）%，保持在TN1上飼養繁殖。在播種時，收集雌性成蟲在成株期的TN1上產卵，獲得大量的2～3齡若蟲以供使用。

1.2方法

1.2.1??褐飛虱的宿主選擇性??褐飛虱的宿主選擇性參照陳曙等^[4]的方法。將‘9311、‘抗蚊青占、05RBPH16和NIL-Bph36各取20粒播種到盛有稻田表土的育秧盤中，三葉期剔除弱苗，每個材料剩留15苗。按照平均每株約8～10頭的量接入2～3齡褐飛虱若蟲。接蟲后每隔24?h觀察各材料上附著的褐飛虱的數目，每次觀察后輕輕拍打水稻基部讓褐飛虱均勻分布于塘瓷育秧盤水中，重復3次。根據不同水稻材料上附著褐飛虱的數目評價其對褐飛虱的抗性。

1.2.2 ?褐飛虱蜜露排泄量測定??褐飛虱蜜露排泄量測定采用蠟膜小袋法^[5]。采用播種后苗齡40?d左右的健康植株，去掉分蘗留下主莖，移栽到直徑為9?cm的盛有大田表層土的塑料杯中。3?d后，將剪好的5?cm×5?cm的蠟膜小袋附著在材料上，每株2個，其中一個為對照。將提前準備好的饑餓3?h的褐飛虱雌成蟲用吸管接入蠟膜小袋內，每只蠟膜小袋內接入1頭，每個處理3個重復。接蟲48?h后，取下小袋，放出蠟膜小袋內的褐飛虱，用萬分之一電子天平稱重，附著有蜜露的小袋總重W₁，對照小袋重M₁。然后，用脫脂棉擦掉蜜露稱蠟膜小袋總量W₂，對照小袋M₂，根據公式計算，蜜露量（mg）=（W₁–W₂）–（M₂–M₁），根據蜜露量的重量評價水稻材料對褐飛虱的抗性。

1.2.3 ?褐飛虱存活率??褐飛虱存活率參照QIU等^[6]的方法，采用播種后苗齡40?d左右的健康植株，去掉分蘗留下主莖，移栽到直徑為9?cm的盛有大田表層土的塑料杯中。每杯1株，每種材料重復5次。3 d后，每株接10頭3～4齡的褐飛風若蟲，每杯幼苗使用自制的紗網袋套住。接蟲后第24、48、72、96、120小時觀察各處理褐飛虱存活數目，以接蟲數為基數統計褐飛虱的存活率。

1.2.4 ?褐飛虱群體生長率??褐飛虱群體生長率（PGR）采用播種后苗齡40?d左右的健康植株，去掉分蘗留下主莖，移栽到直徑為9?cm的盛有大田表層土的塑料杯中。放蟲前使用直徑7?cm的塑料杯（底部有孔）罩住植株。將20頭褐飛虱3齡若蟲稱重后，從7?cm的塑料杯底部孔處接入，并使用脫脂棉將孔口處密封。接蟲4?d后，再次稱褐飛虱若蟲的重量，每種材料3次重復。褐飛虱群體生長率計算如下：感染后褐飛虱總重量（W_total）的對數減去感染前初始褐飛虱總重量（W_orig）的對數，再除以感染天數，所得數值為褐飛虱的群體生長率（PGR）^[7]。

PGR=（logW_total-logW_orig）/天數

1.2.5 ?防御信號途徑相關基因的表達分析??抗性材料NIL-Bph36和感性材料‘抗蚊青占每種材料取10粒種子播種于直徑為9?cm的盛有大田表層土的塑料杯中。按照平均每株約8～10頭的量接入3齡褐飛虱若蟲。接蟲后，分別在第24、48、72小時取水稻莖基部用于提取RNA，3次重復。RNA提取及反轉錄cDNA根據田根試劑盒步驟提取。使用Roche LC480熒光定量擴增儀及SYBR Supermix（SYBR Green）進行實時熒光定量PCR檢測。PCR擴增引物來源于NCBI?GenBank網站，引物序列信息見表1。91CB44FF-A03E-4609-8865-4628737A9695

20?μL PCR擴增體系：SYBR Green Supermix（2×）10?μL、10?μmol上游、下游引物各0.3?μL，cDNA模板1?μL、RNase-Free ddH₂O調至總體積20?μL。PCR擴增反應程序：預變性（94℃）3?min，變性（94℃）15?s，退火（55～60℃）60?s，40個重復，每個樣品重復3次。以Actin作為內參基因，按照相對定量2^–ΔΔCT方法分析目標基因相對表達量的差異。

2??結果與分析

2.1Bph36介導的抗性機制

2.1.1 ?褐飛虱的宿主選擇性??褐飛虱宿主選擇性揭示了褐飛虱對水稻材料的趨避性，每隔24?h觀察各材料上著落褐飛虱的數目，取平均數進行統計，統計結果見表2。從表2可以看出，褐飛虱對感性材料和抗性材料的宿主選擇性存在顯著差異。褐飛虱在感性材料‘9311和‘抗蚊青占上的著落數分別是51頭和29頭，抗性材料05RBPH16和NIL-Bph36上的著落數分別是13頭和12頭。褐飛虱在感性材料之間著落數存在顯著差異，‘抗蚊青占上的著落數僅有‘9311上的57%，但在抗性材料之間著落數無顯著差異。

2.1.2 ?褐飛虱在不同水稻材料上的蜜露排泄量??褐飛虱取食水稻韌皮部汁液后分泌蜜露的量與取食量成正比，本研究統計分析了褐飛虱在‘9311、‘抗蚊青占、05RBPH16和NIL-Bph36上褐飛虱排泄的蜜露量，統計結果見表3。從表3可以看出，接蟲24?h后，褐飛虱在抗、感性材料間分泌的蜜露量存在顯著差異。褐飛虱在‘9311和‘抗蚊青占上分泌的蜜露量分別為38.30?mg和13.37?mg，而在05RBPH16和NIL-Bph36上褐飛虱分泌的蜜露量僅為4.73?mg和4.87?mg。感性材料‘9311和‘抗蚊青占上的褐飛虱分泌的蜜露量存在顯著差異，而抗性材料05RBPH16和NIL-Bph36上褐飛虱分泌的蜜露量無顯著差異，感性材料和抗性材料的蜜露量存在顯著差異。

2.1.3 ?褐飛虱在不同水稻材料上的存活率??為觀察褐飛虱不同水稻材料上的存活率，觀察了第24、48、72、96、120小時各處理褐飛虱存活數目，統計結果見圖1。從圖1中可以看出，隨著接蟲時間的遞增，褐飛虱在不同材料上存活率呈遞減趨勢。褐飛虱在抗、感性材料間存活率存在顯著差異，抗性材料上的褐飛虱的存活率的遞減速度快，而感性材料上褐飛虱的存活率的遞減較平緩。接蟲48?h后，抗性材料上褐飛虱的存活率低于60%，而感性材料上褐飛虱的存活率保持在80%以上。接蟲120?h后，抗性材料上褐飛虱的存活率接近于0，感性材料上褐飛虱的存活率仍有50%。

2.1.4 ?褐飛虱在不同水稻材料上的群體生長率??褐飛虱2～3齡若蟲的重量約1～2?mg/頭，褐飛虱群體生長率可以通過在宿主材料上取食前后的體重變化來統計。接蟲4?d后，我們對褐飛虱感性材料和抗性材料上的群體生長率分別做了統計。從表4可以看出，褐飛虱在感性材料‘9311和‘抗蚊青占上的群體生長率分別為0.0563?mg/d和0.0623?mg/d，在抗性材料05RBPH16和NIL-Bph36植株上的群體生長率分別為0.0184?mg/d和0.0196?mg/d。褐飛虱在抗、感2種材料上的群體生長率差異性顯著，抗性材料上的群體生長率僅為感性材料上的1/3。

2.2 ?Bph36抗性相關通路的研究

昆蟲所誘導的植物防御信號途徑主要是茉莉酸、水楊酸和乙烯信號途徑^[8-9]。為了研究Bph36介導的抗性參與了哪種防御信號途徑，我們研究了3個防御信號途徑相關基因的表達情況。

2.2.1 ?水楊酸（SA）信號途徑EDS1（enhanced disease susceptibility 1），PAD4（phytoalexin deficient 4），PAL（phenylalanine ammonia-lyase，苯丙酰胺裂解酶）是水楊酸合成相關基因^[10-11]。PR10是水楊酸途徑病程相關蛋白基因（PR基因）之一^[12]，植物在受到害蟲侵染后其表達量顯著變化，PAD4、PAL、EDS1和PR10的表達模式見圖2。

從圖2A可以看出：接蟲后，各個時間段NIL-Bph36植株中PAD4相對表達水平顯著高于‘抗蚊青占植株中的相對表達量。在‘抗蚊青占植株中，PAD4相對表達量無顯著變化，而在NIL-Bph36植株中，接蟲24?h后基因PAD4相對表達量開始提高，接蟲72?h后相對表達量比0?h提高了7.82倍。91CB44FF-A03E-4609-8865-4628737A9695

從圖2B可以看出：褐飛虱侵染后，基因PAL的相對表達量隨著褐飛虱侵染的時間的延長而逐漸提高，接蟲72?h后，在NIL-Bph36植株中基因PAL相對表達量顯著高于‘抗蚊青占植株中的相對表達量。NIL-Bph36植株中基因PAL相對表達量比0?h提高了29.74倍，是同一時間段內‘抗蚊青占植株中PAL相對表達量的1.63倍。

從圖2C可以看出：褐飛虱侵染后，在NIL-Bph36植株中基因EDS1相對表達量顯著高于‘抗蚊青占植株中的相對表達量，接蟲24?h后，NIL-Bph36植株中基因EDS1相對表達量是‘抗蚊青占植株中的相對表達量的4.52倍。接蟲48 h后，基因EDS1相對表達量比24?h下降，但同一時間段內，NIL-Bph36植株中基因EDS1相對表達量是‘抗蚊青占中的EDS1相對表達量高1.98倍，72?h時基因EDS1相對表達量再次上升。

從圖2D可以看出：褐飛虱取食后，抗性材料NIL-Bph36植株中基因PR10的相對表達量隨褐飛虱取食時間而持續升高，在褐飛虱取食48?h后其相對表達量是0?h的185.23倍，是同一時間段‘抗蚊青占植株中PR10相對表達量的5.42倍。‘抗蚊青占植株中PR10的相對表達量在24?h時受到抑制，在48?h后其相對表達量提高但72?h又下降。

綜合上述結果表明，Bph36激活了水楊酸依賴的系統獲得性抗性，從而防御褐飛虱取食。

2.2.2 ?茉莉酸（JA）信號途徑??基因LOX2（lipox ygenase，磷脂酶基因脂氧合酶）和AOS2（allene oxide synthase 2，丙二烯氧合酶2）是誘導合成和積累茉莉酸的主要基因^[13]。LOX2和AOS2的表達模式見圖3。

從圖3A可以看出：在褐飛虱取食后，LOX2基因每個時間段在‘抗蚊青占植株中的相對表達量顯著高于NIL-Bph36植株中的相對表達量。接蟲24?h后，‘抗蚊青占植株中LOX2的相對表達量是NIL-Bph36植株中的3.63倍。接蟲48?h后，‘抗蚊青占植株中基因LOX2的相對表達量是抗性材料NIL-Bph36中的1.44倍。

從圖3B可以看出：在褐飛虱取食后，基因AOS2的相對表達量隨褐飛虱取食時間而持續升高。接蟲24?h后，‘抗蚊青占植株中AOS2的相對表達量顯著提高，72?h后其相對表達量是0?h的189.58倍。褐飛虱侵染72?h后，NIL-Bph36植株中基因AOS2的相對表達量雖然比0?h對照中提高了36.06倍，但僅是同一時間段‘抗蚊青占中AOS2的相對表達量的1/5。

綜合上述結果表明，茉莉酸參與了水稻對褐飛虱的基礎性防御，但Bph36激活的是不依賴于茉莉酸的信號防御途徑。

2.2.3 ?乙烯（ET）信號途徑??基因EIN2（ethylene insensitive 2）和基因ACO3（ACC氧化酶家族基因）是乙烯信號途徑的主要基因^[9]。基因EIN2和基因ACO3的表達模式見圖4。

從圖4A、圖4B可以看出：在褐飛虱取食后，基因ACO3在抗、感植株中的相對表達量都提高，但在0 h和24 h 2種材料間的差異不顯著。褐飛虱取食后，基因EIN2在NIL-Bph36植株和‘抗蚊青占植株中的相對表達量都受到抑制。褐飛虱取食24?h和48?h后，NIL-Bph36植株中EIN2基因相對表達量顯著低于同一時間段內‘抗蚊青占植株中的相對表達量。而72?h后，基因EIN2在2種材料中的相對表達量接近相同。以上分析結果表明，Bph36激活的是不依賴于乙烯的信號防御途徑。

3??討論

3.1 ?Bph36介導的抗性機制

關于植物對昆蟲抗性機制，不同的學者持不同的觀點。目前主要有2種觀點，一種是認為植物的抗生性給予昆蟲很大的選擇壓力，使昆蟲更容易產生新的生物型。趨避性雖然給予昆蟲的選擇壓力小，但容易造成單食性昆蟲的滅絕，打破生態鏈的平衡。耐受性是植物與昆蟲協同進化中一種比較穩定的抗性機制。另外一種觀點認為耐受性雖然在蟲害后產量和品質都不受影響，但導致昆蟲在其上能生活更多世代，造成大規模的爆發，導致作物產量大面積絕收。因此，兼有多種抗性機制的品種能通過機制間的相互作用起到更好的防御功能^[4，6]。

COHEN等^[14]研究了抗性品種IR64的抗性機制是抗生性、抗趨性和耐受性共同作用的結果。DU等^[15]研究結果表明Bph14介導的抗生性降低了褐飛虱在轉基因植株上的存活率，群體生長率等抗生性指標，但不具有趨避性。QUILICHINI等^[16]研究提出攜帶有Bph6的植株對褐飛虱同時表現出抗趨性和抗生性。徐雪亮等^[17]研究了抗蟲材料1105113和1105096的抗褐飛虱機是抗生性作用較強，耐害性作用較弱。LIU等^[18]研究了抗性材料RH攜帶的抗性基因Bph3表現出強的抗生性。TAMURA等^[19]提出Bph26基因介導的抗性抑制了褐飛虱在水稻上的著落數和取食量，兼具有趨避性和抗生性。何俊等^[20]研究出抗性品種Balamawee與RH具有較強的抗生性，Pokkali和Kaharamana屬于耐蟲品種。91CB44FF-A03E-4609-8865-4628737A9695

本研究結果表明，褐飛虱對抗性材料05RBPH16和NIL-Bph36表現出明顯的趨避性，褐飛虱在其的蟲口密度顯著低于感性材料;褐飛虱在抗性材料上的存活率、群體生長率及取食后排泄的蜜露量均比感性對照顯著降低。由此推測，Bph36介導的抗性機制是寄主抗生性和害蟲趨避性相互作用的結果。

3.2 Bph36介導的相關通絡

大量研究結果表明水楊酸（SA）、茉莉酸（JA）和乙烯（ET）3種信號途徑是植物防御害蟲時激活的主要信號途徑。目前，關于水稻抗褐飛虱激活的相關通路研究的報道相對較少。DU等^[15]認為Bph14激活了水楊酸依賴的系統性獲得抗性，從而防御褐飛虱的取食。QIU等^[21]認為Bph6激活了水稻中的JA信號途徑，但又不依賴于JA信號途徑。WANG等^[22]提出Bph26介導的抗性激活了水楊酸途徑，抑制了茉莉酸和乙烯途徑。本研究結果說明：褐飛虱取食后，茉莉酸途徑和乙烯途徑參與了NIL-Bph36植株抗褐飛虱的基礎防御反應，但Bph36激活的抗性不是茉莉酸和乙烯依賴的信號防御途徑，而是激活了水楊酸依賴的系統獲得性抗性。

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