季節性因素對土壤微生物的影響研究進展

呂麗茹，扎西尼瑪，陳識澳，陳 科，彭 濤，王永軼，李英杰，龔利娟

（四川輕化工大學生物工程學院/四川省釀酒專用糧工程技術研究中心，四川 宜賓 644000）

土壤微生物是全球生物多樣性最豐富的類群之一，每克土壤大約包含上百種微生物，土壤微生物具有調控土壤有機質分解利用、碳動態和養分循環的能力，在整個生態系統中扮演著重要角色［1］。雖然空間格局對土壤微生物的影響占主導地位，但在研究特定生境中土壤微生物群落變化趨勢或特定生態系統中微生物生命機制時，時間（季節、年份）是不可忽視的重要因素，土壤微生物作為連接地上和地下的重要媒介，在不同季節與環境相互作用［2］。土壤微生物群落的季節性變化體現在對溫度、濕度和植被活動季節變化的響應上［3，4］。土壤微生物首先要面對溫度、濕度等環境條件以及資源可用性的季節性變化，引起土壤微生物群落結構的季節性變動［5］，其次，不同季節植物凋落物和根系分泌物的變化導致土壤中參與養分循環的功能微生物類群結構和多樣性差異，從而對土壤微生物群落產生影響。但也有研究表明，季節變化并不是影響土壤微生物群落的主要驅動因子［6］。可見，季節變化對土壤微生物群落的影響機制仍是一個有爭議的話題。

土壤微生物季節性變化的主要影響因子是土壤溫度、土壤濕度和植被凋落物（表1），各因子之間存在交互作用。本研究就季節性因子的變化對土壤微生物群落結構的影響進行了綜述，以闡明季節變化對土壤微生物群落影響的研究進展，希望能充實影響土壤微生物群落結構的理論，促進土壤微生物時空理論的發展。

表1 季節性因素對土壤微生物群落的影響

1 土壤溫度季節性變化對土壤微生物的影響

溫度是影響土壤呼吸與微生物生長的主要因子之一［7］。土壤呼吸與土壤溫度呈正比，呈現夏＞春＞秋＞冬的季節動態，在夏季達到峰值。土壤溫度影響土壤呼吸速率的作用機制是通過調節土壤中的微生物及植物呼吸酶的活性來實現，在一定程度上土壤氣溫的上升能促進植物呼吸酶和土壤微生物的活性［8］。當土壤溫度在一定范圍內（0～35℃），微生物數量及多樣性隨著溫度的上升而增加，但當土壤溫度大于40℃時，微生物的活性受到明顯抑制［9］。土壤微生物類群數量隨季節變化差異顯著，不同季節土壤微生物類群數量均是細菌最多，放線菌次之，真菌最少［10，11］。春夏季土壤微生物數量略高于秋冬季［12］，細菌數量在夏季最高，而真菌和放線菌數量在春季達到最大值［13］，在適宜的溫度下，微生物種群的活性大大提高，有利于系統利用可能進入土壤的營養物質或有機物質，在低溫季節，地表或地下土壤微生物吸收物質的能力通常會減弱［14］。

土壤溫度是細菌群落季節變化的主要驅動力，土壤溫度的季節性變化改變了微生物群落的組成。細菌、真菌和放線菌與土壤溫度呈顯著正相關［15］，土壤微生物豐度從春季到夏季逐漸增加，在夏季達到峰值，隨后又逐漸回落［16］，細菌豐度在7月達到最大值，真菌多樣性在9月達到最大值［17］。此外，季節性凍融作用將影響全球70%的陸地面積，是一個不容忽視的季節性氣候現象。土壤微生物活性和群落組成對季節性凍融有較強的響應，氣溫的急劇下降會導致土壤中微生物群落的結構發生變化，從而導致細菌類群數量、豐富度和多樣性下降，但真菌數量和真菌/細菌比值顯著升高，凍融周期對微生物代謝群落有強烈的影響，夏季主要是細菌，冬季則是以真菌為主［18］。這是由于在較高溫度下的優勢種群能代謝較低溫度下微生物群落成員不使用的底物［19］，凍結過程可能通過限制土壤水分和養分的可利用性直接或間接殺死微生物，降低微生物豐度［20，21］，真菌對低溫的抗性更強，存活的物種其耐受性和適應性更強［20］。由于不同地區主要植被類型和氣候水熱條件存在差異，從而使影響微生物季節性變化的主要因素發生改變，在熱帶，降水和季風對微生物數量的影響最大，而在亞熱帶，氣溫則起著主導作用［22］。

2 土壤濕度季節性變化對土壤微生物的影響

土壤含水量是維持土壤微生物生命活動的主導因子之一［23］。土壤微生物基礎呼吸與季節性降水量密切相關［24］，季節性降水導致土壤濕度呈明顯的季節性變化，當土壤濕度低于其最大含水量限值時，土壤濕度的升高可增加土壤微生物量并提高土壤呼吸強度，而過量的水分條件會使濕地土壤通透性降低，阻礙土壤中氣體的擴散流通，導致土壤微生物的豐富度和生物量降低［8］。干旱區土壤呼吸與濕度呈正相關，是由于干旱導致土壤濕度降低，此時土壤濕度將代替溫度成為主要控制因素［25］，但對于熱帶雨林等濕熱環境，土壤溫度對于土壤呼吸率的影響高于土壤濕度，土壤濕度在一定程度上會降低土壤呼吸率對于土壤溫度的響應，是由于土壤濕度的限制作用可能會導致土壤呼吸率的敏感性降低［26］。季節性降水變化可能會降低土壤微生物群落的多樣性，并通過某些微生物種群的消失［23，27］，或將細菌或真菌的數量從一個種群轉移到另一個種群［28，29］，使其向更具真菌化的系統發展。降雨的季節性和時間性變化，特別是在生物可能達到或接近其生理耐受極限的生態系統中，會對土壤微生物群落的多樣性、豐度和響應性產生較大影響［30，31］，旱地真菌豐度在旱季前汛期特別低，雨季土壤濕潤時真菌豐度顯著增加，是旱地的4.7倍［32］，并且細菌受短期降雨變化的影響更大［33］。干旱是影響中國北方草地微生物群落結構與功能的重要因子［34］，與濕潤條件相比，干旱條件下的細菌和真菌組合表現出更高的多樣性［35］，干旱可以緩解細菌和真菌群落內的種內競爭，并促進土壤微生物在干旱環境中共生。中國南部草地土壤含水量對微生物群落無顯著影響［34］，這可能是因為水的有效性并不是影響水生環境中細菌群落多樣性的限制因素［36］，土壤微生物群落的主要控制因子因生態系統類型和氣候類型而異［37］。

3 季節性植被凋落物對土壤微生物群落的影響

生態系統尺度上，土壤微生物群落組成和多樣性受優勢植被影響，主要是由于植物凋落物和根系分泌物的變化影響土壤微生物的生長和活動［38，39］。土壤微生物通過土壤中有機質的沉積與礦化作用，實現土壤有機質固定和植物對養分的吸收，在森林生態系統中凋落物與根系分泌物是土壤微生物的主要碳源。隨著季節變化，植物向土壤中輸入的凋落物和分泌物也存在季節性差異，凋落物分解過程中土壤養分供給量、植物養分需求量和植物生長對養分需求的調控，使植物、凋落物、土壤養分含量呈明顯的時空變異性［40］，凋落物主要是通過其輸入數量和分解引起土壤pH、養分含量及養分有效利用率發生改變，土壤養分是微生物生長和繁殖的物質基礎，其組成和含量直接關系到土壤中功能性微生物類群結構和多樣性［41］。

3.1 植被凋落物季節動態

森林凋落物的季節分布特征主要受優勢樹種的自身生長特性和當地氣候條件的影響，凋落物的季節動態模式一般呈單峰型（部分闊葉林）、雙峰型（多數森林，特別是常綠林）和不規則型［42］，各氣候帶的植被凋落物量差異較大，其中以亞熱帶最高，暖溫帶和溫帶居中［43］，除了自身生長規律所需的脫落外，影響植物凋落物量和分解的主要驅動因子是氣溫（降水較多的亞熱帶地區）和降水（干旱區）［44，45］。

總體而言，夏秋季微生物群落多樣性和微生物類群數量均高于春冬季，這是由于夏秋季節適宜的溫濕度及凋落物的大量輸入為微生物的生長提供了足夠的碳源，植物根系活力增強及新生植被的代謝為土壤微生物的繁殖提供了豐富的養分和能量物質，土壤中微生物數量的增多、生物活性的增強，促進了碳源的分解和利用，強化了土壤呼吸。相反，春冬季水熱條件變差，植被生長速率放緩，凋落物減少且分解速度減慢，根系周轉率和活性降低，對微生物的生長和土壤碳、氮、磷等元素轉化產生了一定的制約作用，從而使微生物的數量和多樣性減少。

3.2 土壤p H及微生物季節動態

植被凋落物分解會使土壤pH發生變化，并且pH會影響土壤養分的轉化和有效利用率。植被凋落物分解會使土壤酸性增強，這與某些植被在生長旺盛季需要從土壤中吸收氮素滿足自身生長需要而分泌酸性物質有強烈的關系［46，47］，土壤pH會隨著N或P輸入量增加呈降低趨勢［48］，但將不同植被的凋落物添加到種植人參的土壤中后，其土壤pH均顯著升高［49］，可能是因為人參的連作會使土壤酸化嚴重，養分含量匱乏，所以植被凋落物的輸入會使土壤養分含量和pH升高，從而為人參的健康生長提供更加適宜的土壤環境。關于pH的季節動態變化目前仍無明確的定論，造成這種差異的原因可能與土壤自身生境或不同類型植被生長機制的自我調節及養分吸收程度不同有關，土壤pH與土壤水分、土壤碳含量和C/N等土壤性質具有一定的相關性。

細菌多樣性和相對豐度在中性土壤中最高，而在酸性土壤中較低，pH 6.8的土壤細菌豐富度比pH 5.1高60%［50］，在一定條件下，土壤pH與細菌、放線菌的相對豐度和多樣性之間存在強正相關，酸性細菌相對豐度與土壤pH呈負相關［51］，真菌多樣性與pH的相關性較弱，真菌豐度則不受影響。pH對細菌的影響要強于真菌，這可能是由于細菌最適生長的pH范圍較窄，而真菌通常表現出在較寬的pH范圍（5～9）內就能獲得最適生長［52］。但也有研究表明，微生物數量、豐富度和多樣性指數與土壤pH呈負相關［53，54］，或相關性較低［15］，這可能與部分研究區土壤呈弱堿性，pH隨季節變化波動幅度較小有關。由于部分土壤pH較高，使細胞內生物大分子的電荷發生改變，細胞活性受到抑制，土壤pH降低了生物體所處生活環境中營養物質的利用率，增加了有害物質的毒性［53，54］。土壤pH與微生物群落結構之間存在較強的相關性，可能是土壤pH綜合了許多其他土壤和變量的結果。此外，土壤pH也可以被認為是影響土壤多樣性的獨立驅動因素，因為大多數微生物細胞的pH介于中性左右，細胞外環境中pH的任何顯著變化都會影響單細胞生物。

3.3 土壤養分及微生物季節動態

凋落物是森林土壤有機質和養分的主要供給方式，在大多數生態系統中，土壤供給植物所需的90%以上的氮磷和60%以上的其他礦質元素均來源于凋落物的分解［55］。不同植被類型凋落物的種類和數量的差異直接影響土壤養分含量，草本和灌木落葉的分解作用對土壤養分含量的影響強于針葉林［46］。凋落物的分解會增加土壤有機碳、全氮和磷的含量［49］，凋落物分解過程中磷元素的釋放速率明顯高于碳元素，氮元素呈富集趨勢［56］，土壤微生物生長過程所需的碳源和氮源主要來自于有機碳和全氮，土壤微生物群落受速效磷、碳、氮季節性含量的影響，其含量高低直接驅動土壤微生物的時間分布格局［57］。季節變化趨勢表明，土壤碳、氮含量隨季節變化呈先升高后降低的趨勢，秋季達到最高，春季最低［58］。但在草地生態系統中，氮、磷含量隨著牧草生長周期的推進而逐漸降低，這是因為植物需要吸收土壤中的氮、磷來滿足自身的生長需要，草地進入枯黃期，在缺乏外界氮、磷輸入的情況下，土壤氮、磷含量將呈下降趨勢［59，60］。土壤氮、磷輸入會影響細菌群落，氮含量增加對細菌群落的影響主要通過改變pH來實現，磷元素則主要通過提高磷的有效性來影響細菌群落。細菌群落對氮輸入比對磷輸入更敏感，細菌群落多樣性和豐度與氮輸入呈負相關，細菌豐度與磷輸入呈負相關，但磷輸入增加了微生物量［48］。土壤細菌群落與凋落物碳、磷釋放呈極顯著正相關，真菌群落與碳釋放速率呈顯著正相關［56］。土壤微生物群落結構也受凋落物初始C/N的調控，土壤微生物群落中細菌相對豐度與C/N呈顯著負相關，真菌群落、真菌/細菌群落與凋落物初始C/N呈正相關［61］。

4 展望

季節變化對土壤微生物的群落結構和多樣性產生影響的程度說法不一，以往的研究側重于采樣期間的小氣候條件和資源可用性對土壤微生物的影響，而忽略了其時空變化的重要性。由于季節性的變化引起不同生態環境因素的交互作用，導致不同季節土壤微生物的主導影響因子存在差異，如土壤pH被認為是土壤細菌群落組成和多樣性的關鍵性因子，但其如何隨季節變化影響土壤微生物的機制尚未得到系統研究，并且各個影響因子對微生物群落多樣性和組成的相對重要性有待進一步明確，通過研究季節和年份對土壤微生物群落的影響，也可以更好地預測土壤微生物對氣候變化的響應。