揚子鱷熱環境行為適應規律觀察研究

方黎明，付春正，鄒衛強，任大斌，徐菊敏，趙蘭,4，方盛國

（1.浙江長興揚子鱷省級自然保護區，浙江 長興 313100；2.長興縣仙山湖國家濕地公園管理中心，浙江 長興 313100；3.浙江大學 生命科學學院，生命系統穩態與保護教育部重點實驗室，國家瀕危野生動植物種質基因保護中心，浙江 杭州 310058；4.西北大學 生命科學學院，陜西省秦嶺珍稀瀕危動物保育重點實驗室，陜西 西安 710069）

揚子鱷Alligator sinensis隸屬短吻鱷科Alligatoridae 短吻鱷屬Alligator，是我國特有的鱷類物種[1-2]。野外調查資料顯示，20 世紀下半葉野生揚子鱷數目銳減。從20 世紀50 年代的5 000～6 000 條迅速降至1999 年的不足130 條，之后直到2015 年仍然維持在150 條左右[3-9]。因此，2016 年，國際自然保護聯盟（IUCN）將其列為極度瀕危物種。2019 年8 月，最新修訂的瀕危野生動植物種國際貿易公約（CITES）仍將揚子鱷列為附錄I 物種，如無特殊情況禁止國際貿易（http://www.cites.org/eng/app/appendices.php）。相較于瀕臨滅絕的野外種群，安徽宣城、蕪湖，浙江長興等地的人工或半自然種群逐年增長[9]，目前，總數目已超過20 000 條[6]。在人工種群持續繁榮的情況下，如何恢復岌岌可危的野外種群，是揚子鱷保護工作的重點及難點。

自然棲息地喪失是揚子鱷野外種群最主要的致危因素之一[10]。明確揚子鱷的適宜生境特征，正確評估其生境質量，從而保障其生存環境，是恢復并擴大其自然種群的必要措施。揚子鱷是變溫動物，環境溫度在其性別決定[11]、性別比例調控[12]、冬眠生理[13]等重要生活史活動乃至演化歷史[14]過程中都起著至關重要的作用。因此，探索其環境溫度適應機制，對正確評估生境質量，制定保護策略乃至理解變溫動物的環境適應性都具有重要意義。

關于揚子鱷適應環境溫度的行為機制，前人已經積累了一定的研究基礎。汪仁平等測定并分析了人工飼養下揚子鱷體溫及環境溫度的變化，發現揚子鱷的體溫由其長期接觸的環境介質溫度，尤其是水環境溫度決定的，初步推測其偏愛體溫范圍是28～33 ℃[15]。王華等采用掃描取樣法對揚子鱷夏秋季節的水陸活動規律進行了觀測，發現水溫和氣溫的差異是影響揚子鱷夏秋季節水陸活動的最重要因素，揚子鱷夏秋季節主動選擇不超過（31±1）℃的熱環境[16]。上述研究針對部分季節或人工飼養揚子鱷種群在半自然或自然狀態下的活動規律開展研究，但有關全年活動規律的觀測研究未見報道?；诖?，本文通過對浙江省湖州市長興揚子鱷半自然種群完整年度的溫度與行為進行監測，進一步探析揚子鱷隨季節溫度變化的行為規律，并通過測量揚子鱷夏季偏好的水體熱參數以及洞穴溫度，分析其適應所處熱環境的行為調節策略，并提出相應的保護建議。

1 材料和方法

1.1 研究地點

浙江長興揚子鱷省級自然保護區（以下簡稱長興揚子鱷自然保護區）位于浙江省湖州市長興縣泗安鎮尹家邊村，地理坐標為30°55′04"～30°55′53" N，119°43′23"～119°44′19" E，總面積為132.98 hm2，是以保護揚子鱷為主要任務的專屬自然保護區，內含水域和陸地區域，保持濕地景觀。屬北亞熱帶季風氣候區，光照充足、氣候溫和、降水充沛、四季分明、雨熱同季、溫光協調，年均氣溫為15.6 ℃，年均降水量為1 300 mm 左右，無霜期為240 d。保護區內的揚子鱷種群在人工圈養條件下保持自然繁育方式。除定期投喂食物和提供部分巢材外，其冬眠、交配等其他活動不受人為干擾和影響。在該環境中，成年揚子鱷可自主調節所處熱環境，可反映野外狀態下的生活以及繁殖方式，保證了實驗數據的真實性和客觀性。為便于在同一時刻對揚子鱷進行掃描取樣，選擇核心區C1、C2 和C3 區三個相鄰的成年鱷池開展研究（圖1A，表1）。

圖1 研究地點及揚子鱷棲息狀態Figure 1 Location and habitat of Chinese Alligator

表1 研究區域的揚子鱷數目及面積參數Table 1 Numbers of Chinese Alligators and area of ponds

1.2 研究方法

1.2.1 全年活動溫度監測 2013 年8 月—2016 年8 月，對長興揚子鱷自然保護區核心區所選鱷池進行環境溫度采集和揚子鱷行為觀察。共使用30 臺ZDR20 溫濕度記錄儀（杭州澤大儀器有限公司）測量氣溫、水面溫度、水底淤泥溫度以及洞穴中的泥土溫度，數據記錄間隔時間為1 h（表2、表3）。在獲取全年溫度數據的基礎上，進一步采集每個季節揚子鱷特有活動規律信息。四季按北半球的四季分類法進行劃分：3—5 月為春季；6—8 月為夏季；9—11 月為秋季；12 至翌年2 月為冬季。

表2 水體中溫度記錄儀記錄信息Table 2 Temperature recorders in the caves

表3 洞穴中溫度記錄儀信息Table 3 Temperature recorders in the caves

1.2.2 揚子鱷行為觀察 全年活動行為觀察：記錄2014 年全年揚子鱷各項活動的開始和結束時間，如冬眠、進食、交配、產卵、營巢、孵化等。結合全年溫度數據，獲得揚子鱷各項行為發生對應的溫度參數，進而獲得其全年活動規律。

各季節揚子鱷日活動節律觀察：在每個季節各選取代表時間段，采用掃描取樣法觀察揚子鱷的活動行為。掃描取樣法指按相對固定的時間間隔對一組動物的行為逐個進行掃描觀察與記錄[16]。在選取的季節性代表時間段內，每隔2 h 快速掃描并記錄目標鱷池內所有個體的環境位置。環境位置分為三類：第一類為揚子鱷在岸上棲息（圖1B）；第二類為揚子鱷浮在水面（圖1C）；第三類為揚子鱷在水底或洞穴中而不可見（圖1D)。結合行為掃描時間點的氣溫、水溫和洞穴溫度數據，獲取揚子鱷的日活動節律。

1.2.3 典型時間節點的水體和土壤溫度測量

夏季水溫：選取C2 成年揚子鱷鱷池，以及與C2 面積和深度較為接近的魚池作為對照，測量其當年夏季最熱時段的水體溫度。測溫時間分別為2013 年7 月27 日、2013 年8 月7 日和2013 年8 月14 日14:00—15:00，梯度設置為水深5 cm，重復3 次。

冬季土壤溫度：選取亞成體揚子鱷鱷池M1 以及C3 成年揚子鱷鱷池中已探明揚子鱷洞穴的區域，于2014年冬至2015 年冬進行洞穴內土壤溫度測量。根據觀察獲得的洞穴信息，將溫度探針（2 cm 左右）插入各揚子鱷冬眠的洞穴淤泥中，測量不同深度鱷穴的土壤溫度。

1.3 數據分析

建立揚子鱷活動環境溫度數據集，繪制全年溫度曲線及活動譜，明確環境溫度與揚子鱷活動的關系。對各季節的日活動規律，使用Shapiro-Wilk 檢驗數據正態性。由于檢驗到數據偏離正態分布，因此采用Spearman’s相關分析檢驗揚子鱷出現比例及其與所處環境溫度的關系。夏季鱷池水溫與水深關系用二次衰減函數進行擬合。鱷池與對照魚池之間的各水體深度梯度的溫度差異比較使用配對t檢驗。方差分析用于檢驗冬季洞穴不同土壤深度之間的平均溫度和日溫差差異。正態性、相關分析和方差分析檢驗使用SPSS 20.0 完成，夏季溫度-水深曲線擬合及繪制、冬季溫度曲線圖在Origin 2018C 中完成。所有檢驗的顯著性水平均為0.05。

2 結果與分析

2.1 揚子鱷年活動規律

由全年水溫和洞穴溫度曲線（圖2）可知，揚子鱷的冬眠和蘇醒與水溫-洞穴溫度差密切相關。春季，氣候變暖，水體的升溫速度快于洞穴土壤的。當日均水溫升至8.5℃接近洞穴溫度時，揚子鱷開始從冬眠中蘇醒；當日均水溫升至17.5 ℃左右，所有個體全部蘇醒，揚子鱷的攝食活動增加。6 月上旬，日均水溫進一步升高至25 ℃左右，揚子鱷開始交配，在水溫-洞穴溫差最大的夏季完成營巢、孵化等繁殖行為。秋季，氣候轉冷，水溫-洞穴溫差也逐漸減小，水溫與洞穴土壤溫度基本持平，日均水溫下降至25 ℃左右，揚子鱷進入厭食狀態，攝食量減少。當日均水溫降至17.5 ℃以后，日均水溫逐漸大幅低于洞穴溫度，揚子鱷也陸續開始冬眠。冬季，水溫進一步下降，洞穴內土壤溫度恒定在7.5～10.0 ℃，揚子鱷在洞穴中進入深眠狀態。

圖2 年環境溫度與揚子鱷活動規律Figure 2 Dynamics of annual temperature in the ponds and activity rhythm of Chinese Alligators

2.2 四季典型活動節律

在測量全年環境溫度變化的基礎上，在每個季節選取代表性日期對揚子鱷進行行為活動觀察，得到揚子鱷在不同棲息環境中的比例與環境溫度的相關關系表（表4）及典型日活動節律圖（圖3）。

表4 揚子鱷在不同棲息環境中的比例與溫度的相關關系Table 4 Correlation between the proportion of Chinese alligators and temperature in different habitats

由表4 和圖3 可知，春季，登陸揚子鱷的比例與水面溫度的正相關關系最顯著；隨著氣溫和水溫的升高，尤其是水溫高于15 ℃后，揚子鱷大規模上岸，選擇郁閉度較小的開闊區域，充分接受陽光照射，獲得能量。夏季，揚子鱷出水和登陸的比例與氣溫和水面溫度呈顯著負相關；當氣溫上升至超過32 ℃時，大部分揚子鱷會潛入水下或進入洞穴躲避不利的高溫天氣；當黃昏和夜間氣溫和水溫降至32 ℃時，登陸和浮在水面的揚子鱷比例大幅上升。秋季天氣轉涼，但是水體溫度相對較穩定，水陸活動的閾值溫度為22.5 ℃，當氣溫高于該溫度時，揚子鱷主要在陸地活動；當氣溫低于該溫度時，則在水中和洞穴中的比例大幅增加。冬季，低氣溫和水溫促使揚子鱷進入洞穴冬眠，晴天中午如果氣溫上升至接近15℃，偶有極少數個體出穴曬太陽。

圖3 揚子鱷各季節的日活動節律Figure 3 Diurnal activity rhythm of Chinese Alligator in different seasons

2.3 環境熱緩沖能力

與對照魚池的水體溫度相比，隨著水體深度增加，夏季鱷池水體溫度下降較快。在氣溫與水面溫度相同的情況下，鱷池水體的深度梯度溫度均低于對照魚池的（配對t檢驗，2013 年7 月28 日：平均溫差－0.88 ℃，t=－3.24，P＜0.01；2013 年8 月7 日：平均溫差－1.77 ℃，t=22.83，P＜0.01；2013 年8 月14 日平均溫差－0.80，t=－6.76，P0.05）。以2013 年7 月28 日14:00—15:00 為例，C2 鱷池與魚池的水面溫度與該日氣溫相近，為37 ℃左右。沿水深梯度，C2 鱷池的水溫迅速下降，在距水面105 cm 以后穩定在31.5 ℃，而對照組魚池水溫降速較緩，最終穩定值為32.6 ℃，比鱷池水溫高1.1 ℃，這表明鱷池具有較強的溫度緩沖能力。冬季末期和春季初期不同深度洞穴的土壤平均溫度和波動性具有顯著差異（圖4B，4C，均溫：df=8，F=768.72，P＜0.001；日溫差：df=8，F=2.45，P＜0.01)。在洞穴深度為30 cm 時，土壤溫度受氣溫影響很大，波動較大，且在寒冷季節時的溫度最低。在洞穴深度為60～80 cm 時，冬季土壤溫度較為恒定，維持在8 ℃左右，低于成年鱷冬季的體溫（圖4C)。在洞穴深度為110～120 cm 時，冬季土壤溫度可維持在10℃左右。在洞穴深度為135 cm 時，土壤的保溫能力與溫度恒定能力與洞穴深度為120 cm 時無顯著差異（圖4C)。因此，洞穴深度對揚子鱷冬眠有重要影響，淺于110 cm 的洞穴深度，可能無法保證揚子鱷正常冬眠所需的環境溫度。

圖4 揚子鱷生境夏冬兩季的熱緩沖能力Figure 4 Thermal buffering capacity of Chinese Alligator in summer and winter

3 結論與討論

變溫動物會通過改變生化特性和生理活動響應環境變化[17]。汪仁平總結了揚子鱷生活年周期規律，認為揚子鱷的生活及生理機能受氣溫影響[15]，王華等證明水溫和氣溫差異影響揚子鱷夏秋季節的水陸活動規律[16]。在此基礎上，本研究進一步說明水溫與洞穴土壤溫度差異對冬眠有顯著影響，表明環境間的溫度差異是觸發行為調整的重要因素。冬季，當水體溫度降至17.5 ℃接近洞穴土壤溫度時，揚子鱷陸續進入冬眠狀態；當水體溫度進一步下降到低于土壤溫度時，揚子鱷進入深眠期。春季，溫度回升，當水面溫度升至8.5 ℃再度接近土壤溫度時，揚子鱷開始蘇醒；當水溫升至17.5 ℃時，所有揚子鱷全部蘇醒進入活躍的攝食期。夏季，當日均水溫升高至25 ℃時，揚子鱷進入繁殖期。秋季，當水溫回落至25 ℃時，繁殖期結束。隨著溫度進一步降低，揚子鱷活動減少，直至進入冬眠狀態。通過系統地研究揚子鱷的年活動規律，發現揚子鱷可以選擇所處環境來響應溫度變化，表明行為調節也是揚子鱷適應環境的重要方式。

四季典型氣候下的晝夜活動規律顯示，揚子鱷具有季節特異的適應熱環境的行為策略。春季，環境溫度升高，當氣溫高于15℃時，揚子鱷主要在岸上活動，這可能與其冬眠后需要充分利用高氣溫和曬太陽等方式吸收能量以補充冬眠體力消耗。隨著氣溫升高，高溫在夏季成為不利氣象因素，揚子鱷表現出晝伏夜出的活動規律。晝間，尤其是炎熱的中午和下午為潛水高發期，這與張藐等對人工圈養的揚子鱷的觀察結果一致[18]。潛水揚子鱷比例和入穴揚子鱷比例上升是揚子鱷利用水體和洞穴的涼爽條件躲避高溫的體溫調節策略。秋季氣溫下降速度最快，揚子鱷上岸比例大幅降低，浮在水面的揚子鱷比例上升，揚子鱷利用水環境緩沖氣溫降低的影響。進入冬季，氣溫與水體溫度進一步下降，揚子鱷陸續進入溫暖且溫度穩定的洞穴中冬眠。這表明揚子鱷四季活動規律與其熱需求密切相關，其演化出完整的行為調節機制來適應環境溫度變化，而所選擇的自然生境決定了其溫度適應能力的強弱。

揚子鱷的熱環境適應的溫度調節策略具有季節性差異。夏秋季節主要通過水環境進行調節。水體為揚子鱷提供了高效而穩定的熱環境。鱷池沿水體梯度的降溫速度和降溫幅度均大于對照魚池。鱷池深水區溫度穩定在31.5 ℃，接近夏秋季節揚子鱷主動選擇熱環境的極限溫度（31±1）℃[15]，而對照組魚池深水區的溫度穩定在32.6 ℃，高于揚子鱷夏秋季節的溫度極限。這說明揚子鱷自然生境的水體具有很強的熱緩沖能力。我們觀察到，由于揚子鱷在洞穴、水底等土壤介質中的活動使淤泥與水體發生混合，鱷池水體水質渾濁，呈暗黃色，透明度低于魚池。在氣溫相同的條件下，低透明度的渾濁水體會導致熱力分層加劇，分層厚度縮小，具有較強的溫度緩沖能力[19]，這可能使得鱷池具有較強的熱緩沖能力。因此，自然環境中的洞穴土壤和水底淤泥可用于改變水體溫度，進而利于揚子鱷調節體溫。此外，鱷池的擬合溫度曲線顯示在氣溫37 ℃的晴朗天氣，水深超過105 cm以上，溫度才會接近揚子鱷夏秋季節的熱環境臨界值[16]。這提示在保護工作中成年鱷池水體深度應大于105 cm或者110 cm 為宜，才可保證水體底部溫度適宜揚子鱷棲息。在冬季，揚子鱷主要在洞穴中冬眠，依靠土壤溫度抵抗寒冷的氣溫和水溫。冬季洞穴深度與平均溫度和保溫性能正相關，在洞穴深度為110～120 cm 處，冬季最冷時期的土壤溫度可維持在10 ℃左右，與揚子鱷冬季體溫相當[20]。因此，冬季洞穴深度超過110 cm，可為揚子鱷提供穩定良好的冬眠環境。

綜上所述，在實際保護工作中，為揚子鱷提供豐富的熱環境調節條件十分必要。比如，人工輔助繁育條件下，鱷池需保障揚子鱷在春季和秋季有較為空曠的曬背地點；夏季，陸地需具有高郁閉度的綠植抵擋高溫，水體需盡量保持自然狀態，避免使用水泥池等熱緩沖能力不足的池塘；冬季，棲息地需避開有鵝卵石、水泥和硬質土壤的區域，需要有足夠深度的自然土壤供其筑造洞穴保證正常冬眠。在選擇野化放歸地區時，也需相應地選擇植被、水體和土壤熱緩沖能力較高的區域。營造豐富的生境，選擇符合其自然生存需求的生境進行放歸，是恢復揚子鱷野生種群的重要手段。