物種優先效應對植物群落構建的影響及其生態恢復意義

閆曉紅，牛建明，李元恒，伊風艷，孫世賢，金軻*，李西良*

（1.中國農業科學院草原研究所，內蒙古 呼和浩特 010010；2.內蒙古大學生態與環境學院，內蒙古 呼和浩特 010021；3.內蒙古自治區農牧業科學院草原研究所，內蒙古 呼和浩特 010031）

長期以來，受人類活動和氣候變化等因素的影響，自然生態系統退化和物種多樣性喪失形勢嚴峻，成為備受關注的全球性問題。因此，通過自然和人工輔助的措施促進正向演替，實現退化生態系統的恢復，是當前生態學者亟待解決的關鍵問題。補播是嚴重受損草地恢復的重要技術措施［1-6］。有研究表明物種進入生態系統的順序所產生的優先效應（priority effect）會強烈影響群落的物種多樣性、組成及生態系統功能［7-11］，是國際上生態學理論和實證研究的一個焦點［12］。關于植物到達順序的優先效應研究，當前主要集中在歐洲和北美地區，國內未發現相關研究。而一些研究表明，物種的優先效應對群落結構和功能存在顯著影響［8，13-15］，且這種影響會通過種群增長和相互作用在時間和空間上放大［16］。目前，利用優先效應被認為是有望提高本地物種恢復成功率和防止入侵的重要實現途徑之一［17-19］。總體上，圍繞優先效應及其生態恢復研究取得了一定進展［20-21］。

基于退化生態系統植被恢復和群落初期組建的重要性，本研究全面梳理了國內外相關研究，旨在分析物種組裝順序與群落構建之間的關系，解析其對群落構建和演替的影響過程，歸納物種優先效應的主要驅動機制，并根據當前研究中存在的問題，展望了今后在物種優先效應方面需要關注的重點。

1 優先效應的概念釋義

優先效應是指在植物群落重塑中，早期到達物種對隨后到達物種的建植、生長及繁殖等產生促進、抑制或無影響的現象［21-22］。Harper等［23］早在20世紀60年代進行了第一個關于物種種植順序對于群落構建影響的試驗［21］，發現采用相同的多個物種進行植被群落的人為構建，物種間種植時間的差異會極大地影響群落中各個物種的相對豐度。對于這一現象，1987年Quinn等［24］首次提出“優先效應”這個概念，關注了群落中早到物種如何抑制晚到物種。許多學者隨后以不同物種添加的順序和時間對群落組成及變化（演替狀態）的影響為重點，開展了一些研究，尤其在外來物種入侵方面［25-26］，研究認為優先效應是群落構建的歷史效應（historical effects），會引起歷史偶然性（historical contingence），是物種進入群落的特定順序和時間導致群落結構、功能及演替狀態發生變化的現象［16，19，27-31］。換言之，物種共存（species coexistence）及種間互作與它們到達某一群落的歷史順序密切相關，相同物種組成但不同順序組合可能產生不同的群落類型，一個物種對其他物種的影響可能因其進入共存群體的時間和順序不同而存在差異。

2 文獻計量學分析

為了更加全面地了解物種到達順序導致的優先效應在群落構建過程中的作用，本研究開展了系統的文獻檢索與分析。于2021年3月首先在Web of Science核心集合數據庫中以“priority effect”或“priority effects”和“plant”為關鍵詞進行主題檢索，并用“plant order”和“arrival order”分別進行文獻精煉，累計檢索獲得428篇相關文獻。然后，以獲取與物種進入群落順序有關的優先效應相關文獻為目標，對428篇文獻進行標題和摘要內容篩查，共獲得182篇與主題相關的文獻，通過詳細閱讀發現專門針對物種到達順序的試驗性論文58篇。

因本次文獻檢索無法體現2021年發文情況，故對2020年之前（含2020年）的176篇文獻從發文時間、數量及研究區域進行分類分析，發現2000年以前研究較少，發文僅5篇（英國2篇，美國2篇和瑞典1篇），相關論文主要為2000年之后，共171篇，且2009年此方面的研究迎來一個快速的增長（圖1a）。同時發現，開展優先效應研究的科學家所屬國別差異很大，主要集中在美國（57.3%）、德國（7.6%）、荷蘭（5.3%）等歐美國家（圖1b）。從作者及團隊的貢獻來看，以美國Fukami教授和德國Temperton教授團隊為代表的幾個團隊在優先效應相關理論、機制及應用研究等方面做了大量工作，表1中列舉了被引頻次高的15篇論文供參考。

表1 物種優先效應研究相關的重要文獻Table 1 Key references on species priority effects

對182篇文獻進行分析發現，研究者們主要通過比較物種進入群落的順序，從不同的角度探討了優先效應的形成因素、機制及在群落構建過程和演替中的作用。為了更好地理解群落聚集和演替的過程，本研究將重點從物種優先效應形成過程的影響因素、驅動機制及群落響應等多方面進行總結和分析。

3 物種優先效應形成因素及其作用

3.1 物種組裝順序

在群落構建中，影響物種優先效應結果的重要因素之一是物種進入的順序，即“誰什么時候進入”［15，20］。關于此項研究，通過控制本地物種或入侵物種進入群落的順序開展了一些試驗，發現在群落構建中早到達或早出現的物種會對隨后進入物種的建立、生長或繁殖有積極或消極的影響［9，20，28，32］。

基于對退化草地生態系統的恢復和外來入侵植物防治等問題的探究，從不同方面已研究了物種添加順序導致的優先效應與群落結構和功能的關系［21-22，33］。有研究表明早期到達或出現的物種（先鋒種，pioneer species）的優先效應強烈地控制了由此產生的群落的生產力、多樣性和物種組成［34，36-37］。針對外來物種入侵，德國的Delory等［11］通過室內試驗探討了外來入侵種與本地物種（3種禾本科植物或3種禾本科與3種豆科植物組合）在群落構建時的組裝順序與優先效應的關系，結果顯示外來物種和本地物種都對晚添加物種產生了抑制優先效應，但外來入侵種優先效應的強度受晚添加物種的類型影響，有豆科植物存在的群落其作用強度較弱［26］。另外，Stuble等［22］從經濟學角度分析了16種4類植物（本地優勢植物、亞優勢植物和外來優勢植物和亞優勢植物）的優先效應，發現不同的植物類群都能因早到達而獲益，但外來物種晚到達的相對代價更低。在微生物系統模型的研究中也有類似發現，如Fukami等［38］證實了物種裝配的順序影響群落生產力和生物多樣性格局，物種多樣性與生產力的關系取決于群落的聚集順序。此外，在屋頂綠化植物研究方面，Aloisio等［39-40］發現屋頂綠化的初始植物組成和屋頂小氣候可能會對群落動態、生態系統功能和城市生物多樣性產生長期影響。因此，物種組裝順序在群落構建過程中有著不容忽視的重要作用，但如何更好地在生產、建設與管理等實踐活動中充分利用這一特性有待進一步的研究。

3.2 先鋒物種類型

除物種的順序是影響優先效應的關鍵因素，誰作為先鋒種也是決定物種優先效應的重要因素。據文獻報道［32］，早在20世紀50-60年代就有研究顯示不同植物功能群的地上生物量不僅與物種出苗和收獲之間的生長時間有關，誰首先播種也是關鍵影響因素。近年來的研究也從不同方面證實了先鋒種本身在群落構建和演替中的重要性。

Burkle等［36］在美國蒙大拿州立大學植物生長中心（Plant Growth Center，Montana State University）開展了10周的物種優先效應控制試驗，對本地雜類草藍亞麻（Linum lewisii）、禾本科山地雀麥（Bromus marginatus）或非本地禾本科鴨茅（Dactylis glomerata）3種植物的研究發現，禾本科植物為先鋒種，會阻止隨后物種的定植、生長及群落組成，而雜類草為先鋒種對后期物種的招募和建植幾乎沒有影響。另外，Weidlich等［34，37］在德國于利希（Jülich）選擇了21種3類（禾本科、豆科和雜類草）典型草原常見物種，進行了3年的田間物種優先效應控制試驗，并結合室內研究發現，首先播種豆科植物，群落水平上會產生較高的地上生物量，較低的總根長密度和地下生物量。但優先效應的大小和方向及對不同功能類群產生的收益和代價程度等還取決于相互作用的物種本身［22，41］。由此可見，在群落構建過程中，先鋒種不同對群落構建過程的影響可能不同，選擇什么植物作為先鋒種十分重要，合適的先鋒種可能更有利于后期群落發展，在群落構建中的先鋒種不可小視，未來研究應注重先鋒種的選擇與應用研究。

3.3 環境因子及其他

植物間的共存、競爭離不開環境因素的作用，優先效應的產生和對群落發展的影響同樣也伴隨著環境因子的參與。研究發現，優先效應的形成與環境因子（如，光照、養分、微生物及氣候因素變化等）有著密切的關系［9，18，38，42］。Collinge等［9］對美國科羅拉多（Colorado）大學春水池（vernal pools）實驗點的200個植物群落進行了觀測，結果發現優先效應的強度隨水深的不同而存在顯著差異，非生物環境可以強烈地影響物種間的相互作用。Jarchow等［43］通過氮肥添加控制試驗，發現不同植物對氮肥的響應不同，施用氮肥的C3植物表現出明顯的優先效應，抑制了C4植物的生長，并降低了群落資源獲取和生長能力。Dickie等［44］發現入侵物種的優先效應比本土物種強得多，認為氣候變化可能更有利于入侵物種的優先生長。Goodale等［45］通過控制水分與物種添加順序結合的試驗研究，得出原生群落的聚集可能會導致不同群落的形成，這取決于哪個物種首先到達以及生長季節的降水。此外，也有研究強調優先效應的結果也受到物種間的競爭、促進等多重因素的交互作用影響［42］。如，Evangelista等［18］研究發現樹木遮陰和本地植物優先種植都對入侵物種的建植有抑制作用，它們的相互結合可以增加對入侵抗性的過濾作用，是一種有效的防御入侵策略。

綜上可知，優先效應不僅受物種到達的順序、物種本身驅動影響，其作用的強度和方向還可能受到環境因子的強烈影響。因此，將生物（優先種植某一植物）與非生物條件（如，光照、空間、養分等）結合的優先效應可能更利于預期目標的實現。然而，如何綜合利用優先效應與環境因素相互作用目前還不清楚［45］，需要進一步開展相關研究。

4 優先效應的形成機制及評價方法

4.1 驅動機制

在群落構建中，相同物種組成但不同的組裝順序，在不同或相同環境因子作用下可能產生不同的優先效應強度和方向。2015年，Fukami［16］將優先效應的驅動機制歸納為兩類：生態位搶占（niche preemption）和生態位修飾（niche modification）。生態位搶占發生在對資源（營養物質、空間、光等）的需求和對環境中非資源組分（微生物、土壤生物和化感物質等）影響相似的物種之間。相反，生態位修飾發生在物種之間，它們的需求組分沒有或很少重疊，但一個物種對非資源組分的影響會導致其他物種需求組分的增加或減少。綜上，這兩類機制是當前探討優先效應形成的重要理論。

在生態位搶占中，早到的物種具有競爭優勢，可以首先搶占植物生長所需的資源，如光、營養和空間等，減少其他物種可獲得的資源，阻礙了隨后物種的定植，造成后期群落中物種組成的差異［36，41］，此類驅動的優先效應具有抑制作用。換言之，抑制優先效應的形成是具有相似競爭能力的物種在特定條件下競爭的結果［46］。導致抑制優先效應產生的原因可能與物種所具有的特性有關，如早到的物種占用資源獲得更大的體型，較晚到的物種具有競爭優勢［23］，或幼苗生長率高，在初始生長階段有較大的領先優勢，增強了其對不利條件的抵抗能力，能更有效地與晚到物種競爭資源［41，45，47-49］。在生態位修飾中，是早到物種改變了可利用生態位的類型，從而有利于晚到物種的定居［16］。生態位修飾是植物可以通過向環境中釋放化學物質、與土壤微生物的互惠、與消費者的關聯作用等方式來影響后來植物的生長和繁殖［19，21］。植物可能會通過釋放化感物質（即植物分泌的可以影響其他植物或微生物生長的化合物），對其他物種產生抑制作用［50-51］或促進作用［52-53］（圖2）。

生態位搶占和生態位修飾之間既存在區別也存在聯系。在群落構建中，針對不同的生存條件，進一步去探討這兩類機制在不同物種之間如何作用，從而更好地利用物種優先效應，使其在生產、管理及生態建設與保護工作中發揮更有利的作用。

4.2 評價方法

關于物種優先效應的評價方法，與其他植物間相互作用的評價一樣，主要以相關變量（如不同處理物種或功能群的生物量、豐富度、多樣性效應指數等生物或非生物變量）的統計分析結果為基礎進行方差分析和相關性分析，利用相關指數衡量其作用大小/強度和方向［8，11，18，34］。

通常采用對數響應比（log response ratios）來量化優先效應的強弱［22，35］。由于該指標在有限值之間沒有邊界［20，55］，不適合比較不同試驗之間的結果，進而引入了新的指標（優先效應指數，priority effect index）來量化群落組裝效應，計算公式如下［20］：

式中：P表示優先效應指數，N為小區內播種的物種總數，p為早播物種數分別表示混播中物種i晚播和與早播物種同時混播的變量（如生物量）觀測值，優先效應的方向和強度分別由P的符號和絕對值反映，其值范圍為-1～2，負值表示抑制作用，正值表示促進作用。另外，也可利用同齡植物間的比較來反映不同物種早到的好處/收益（benefit，B）和晚到的代價/成本（cost，C），計算公式如下［11］：

以上量化方法源于Díaz‐Sierra等［55］開發的相鄰效應強度指數（neighbour effect indices），因此具有與其相同的數學特性（標準化、對稱性和有界性），適用于不同試驗之間的比較。然而，利用以上方法進行優先效應評價是否更實用更科學，有待進一步研究驗證。

5 問題與展望

草地是我國陸地生態系統的重要組成部分，承載著多種生態功能和服務。受人為和氣候等因素影響，90%的天然草地存在不同程度的退化，嚴重退化達60%以上［3］。退化草地修復技術研究表明，物種添加是草地恢復的關鍵技術［4，6］，對草地生產力提升、群落結構和功能的改善具有重要意義［56-58］。

操縱物種到達或出現的順序和時間，可能會影響種間關系，群落組成和多樣性，從而導致優先效應的大小或方向不同［13］。合理利用物種優先效應也可能有效促進退化草地的恢復，在物種多樣性保護、人工草地建植及草地管理等方面具有巨大的應用潛力［21］。然而，通過在Web of Science核心集合數據庫及中國知網數據庫中的檢索，尚未發現我國關于植物組裝順序的優先效應研究，具體原因還不清楚，有待進一步探討。我國草原牧區長期面臨著生產力提升和生態保護的雙重壓力，雖然專家學者們在此做了大量的研究工作，也取得了一些成果，但仍然存在草地修復種質資源和管理技術不匹配、人工草地收益與成本投入不相稱等問題［3］。與現有基礎研究結合，從新的視角探討草地修復與建設的有效技術措施，以推進退化生態系統修復進程，為豐富生態學相關理論做出貢獻，開展優先效應相關研究就十分必要。

雖然大量研究表明物種優先效應對群落構建和退化生態系統的植被恢復有重要作用，但關于物種優先效應的研究仍存在較多不足，如研究區域集中，試驗觀測時間短，生物與非生物因素的交互研究少及理論支持缺乏等［21，54］。Weidlich等［21］的研究發現，關于物種到達順序的優先效應試驗性研究的56%基于溫室操作，持續時間少于1年，且優先效應長期試驗研究的結果也存在較大差異。另外，關于優先效應影響的持續性仍不清楚。如，有研究認為植物的組裝順序對植物群落的結構和功能具有強烈而持久的影響［26，48，54，59］，有的研究則認為物種的優先效應將隨著時間的推移逐漸消失［9］。以上這些將嚴重制約物種優先效應的實際應用范圍和區域。因此，今后從不同地域或不同區域開展不同尺度或維度及多個驅動因素的交互作用等多方面的優先效應相關研究，具有廣闊的研究前景，對更好地了解其作用機制，在生態建設和管理中的應用意義重大。