紅耳鵯對城市綠地植物果實的取食和傳播研究

汪國海，韋麗娟，牙彩珍，鐘應東，唐創斌*

(1.廣西民族師范學院化學與生物工程學院，廣西崇左 532200；2.廣西民族師范學院數理與電子信息工程學院，廣西崇左 532200)

綠地建設是城市現代化建設的重要內容，是保護、恢復和提高城市生物多樣性的重要舉措[1]。但隨著城市化指數及道路硬化面積的不斷擴大，綠地植物的果實或種子很難通過風力和重力作用而就地萌發，導致許多綠地植物的種群更新較為困難。鳥類作為城市生態系統中的重要組成部分，綠地中的植物不僅能為鳥類提供豐富的食物資源[2];同時被鳥類吞入消化道中的種子能伴隨其日移動距離的增加而被傳播到適宜萌發的微生境中，避免后代因母樹周邊高強度的種內競爭和自然天敵(病原體、微生物、食草動物和種子捕食者)而造成的高密度死亡率[3]，使其后代占據新的生態位擴大其種群的空間分布范圍，從而影響植物種群的續存和群落多樣性的維系[4]。

鳥類對植物果實的取食和傳播是一個復雜的動態過程，同時受植物特征(果實大小、顏色、結實量、母樹郁閉度)、鳥類體型特征及取食行為等多種因素綜合影響[5-7]。研究表明，植物特征是影響種子傳播的重要因素，如結實率高且果實顏色鮮艷的植物能吸引更多不同種類的鳥類對其種子進行取食[8];鳥類往往會以啄食的方式取食大尺寸的果實后直接將其丟棄在母樹樹冠層內，同時果實大小還會影響種子在鳥類體內的滯留時間，從而影響種子的傳播距離及植物種群的空間分布[9-10]。

紅耳鵯(Pycnonotusjocosus)隸屬于雀形目(Passeriformes)鵯科(Pycnonotidae)鵯屬鳥類，廣泛分布于東南亞、印度及我國的西藏、云南、貴州、廣西及廣東等地[11]。其通常集群活動，多棲息于熱帶雨林、季雨林的林緣地帶，常見于林園、公園、村寨附近的林緣、次生林以及灌木叢中[12]。紅耳鵯屬于雜食性動物，常以植物和小型昆蟲為食[13]。目前僅原寶東等[14]對紅耳鵯的取食生態位進行了研究，但其未對紅耳鵯在植物種群更新中的生態作用進行分析。因此，該研究以紅耳鵯為研究對象，通過觀察其對城市綠地中的植物種子的取食行為，探討其在植物種子傳播和種群更新中的生態作用，以期為城市生態系統中的動植物協同進化的研究提供基礎數據參考。

1 研究區域及方法

1.1 研究區域概況研究區域位于崇左市的廣西民族師范學院校園內(22°23′N，107°23′E)。該地屬于亞熱帶季風氣候區，氣候溫和、雨量充沛，常年光熱充足。年平均溫度22 ℃，7月最高溫度為36 ℃，1月最低溫度為 1 ℃;年降雨量為1 200 mm，有明顯的旱季和雨季之分(雨季為4—9月，旱季為10月至翌年3月)，其中80%的降雨量都集中在雨季;年無霜期達340 d，年日照時數高達1 600 h。校園內種植有大量的果實植物包括海南蒲桃(Syzygiumcumini)、秋楓(Bischofiajavanica)、桂花(Osmanthusfragrans)、萍婆(Sterculianobilis)、假萍婆(Sterculialanceolata)、香樟(Cinnamomumcamphora)、雅榕(Ficusconcinna)和海桐(Pittosporumtobira)等。同時還分布有紅耳鵯、白頭鵯(Pycnonotussinensis)、白喉紅臀鵯(Pycnonotusaurigaster)和暗綠繡眼鳥(Zosteropsjaponicus)等多種食果鳥類。

1.2 研究方法2020年9月底至2021年1月，每日6：30～10：30和15：30～17：30借助Safari10×26 變焦雙筒望遠鏡，采用焦點動物掃描法對紅耳鵯的取食行為進行觀察，并詳細記錄其取食的植物種類、取食頻次、取食時間、取食數量、取食基質(樹上或地面)和取食方式(整吞或啄食)，直至其離開觀察母樹為止[8，15]。若一群紅耳鵯同時訪問目標母樹，又無法對所有鳥類的取食行為進行同步觀察時，則選擇最適宜觀察的一只個體進行記錄[16]。若紅耳鵯以整吞的方式取食某類植物種子則將其定義為種子傳播者[17]。所有的觀察都是在晴朗的天氣中進行，同時采用游標卡尺對紅耳鵯取食的植物果實特征(長度、寬度和重量)進行測量。

采用One-Sample T-test 檢驗紅耳鵯對不同植物的取食頻次、平均訪問只數、平均取食時間及平均取食量間的差異進行分析;先統計出紅耳鵯以啄食或整吞方式取食不同植物果實的頻次，然后采用Bipartite 函數繪制取食網絡圖，兩者間的連線寬度越大，說明紅耳鵯以該種方式取食植物果實的頻次越多;采用Pearson對紅耳鵯的取食量與植物種子特征間的關系進行相關性分析。所有數據的分析在SPSS 20.00上完成，并將其顯著水平設定為P<0.05。采用R語言(3.6.1)進行作圖[18]。

2 結果與分析

2.1 取食植物種類及果實形態特征研究期間共觀察到紅耳鵯取食秋楓、香樟、雅榕、海桐及苦楝(Meliaazedarach)5種植物的果實。不同植物間果實的長度(t=8.381，df=4，P=0.001)、寬度(t=13.307，df=4，P<0.01)及重量(t=8.381，df=4，P=0.009)都存在極顯著差異(表1)。

表1 不同植物的果實形態參數(n=100)Table 1 Fruit morphological parameters of different plants(n=100)

2.2 取食行為紅耳鵯對不同植物果實的取食頻次存在極顯著差異(t=4.822，df=4，P=0.009)，其中對秋楓和苦楝果實的取食頻次最高，占總頻次的32.43%和26.33%(表2、圖1)。紅耳鵯對不同植物果實的平均取食只數、平均取食時間及平均取食量間都存在極顯著差異(P<0.01)，其中紅耳鵯對雅榕果實的平均取食量[(2.78±0.09)顆]、平均取食時間[(38.08±1.51)s]和平均取食只數[(3.94±0.21)只]都最高。從取食方式上來看，紅耳鵯以整吞的方式取食香樟、雅榕和海桐的果實，同時以整吞和啄食方式取食秋楓的果實，屬于種子潛在傳播者，而僅以啄食方式取食苦楝的果實，屬于種子捕食者(圖1)。

表2 紅耳鵯對不同植物果實的取食行為變化Table 2 Changes of feeding behavior of Pycnonotus jocosus on fruits of different plants

圖1 紅耳鵯與植物果實間的取食網絡Fig.1 Foraging network between Pycnonotus jocosus and plant fruits

相關性分析結果表明，果實長度(r=-0.891，P=0.042)、寬度(r=-0.709，P=0.180)和重量(r=-0.956，P=0.011)都與平均取食量間均呈負相關(圖2)，說明果實體積越小，紅耳鵯對其取食量越多。

圖2 種子平均取食量與果實特征間的相關性Fig.2 Correlation between mean feeding amount and fruit characteristics

3 討論

研究期間觀察到紅耳鵯取食5種植物的果實，說明城市綠地中的植物能為紅耳鵯提供充足的食物來源。其他研究也發現紅耳鵯的食物組成中含有大量的植物果實[14，19]，但不同區域中紅耳鵯取食的植物種類和數量存在一定差異，這可能與當地植物群落的組成和食物資源的可利用性有關。研究期間也發現同域分布的白頭鵯與紅耳鵯存在激烈的食物資源競爭，申仕康等[20]的研究也發現兩者間的食物相似性指數高達0.74，大量食物資源競爭者的分布會在一定程度上影響紅耳鵯對不同植物果實的取食行為。紅耳鵯對雅榕果實的平均取食數量、平均取食時間和平均取食只數都明顯高于其他植物，這種種間差異可能與不同植物果實營養及其母樹特征有關。成熟的雅榕果實營養含量高且其母樹枝條茂密，有利于提高紅耳鵯取食時的安全性。

鳥類對植物果實的取食方式常會隨植物果實尺寸的大小而發生改變[21]。相關研究表明，鳥類會直接以整吞的方式取食小型的植物果實后再以糞便的形式將其排出體外，而常以啄食或嘔吐的方式取食尺寸較大的果實[15，22]。該研究中紅耳鵯以整吞的方式取食尺寸較小的香樟、雅榕、海桐和秋楓4種植物的果實屬于種子傳播者，而以啄食的方式直接在樹上取食苦楝的果肉部分，對其沒有傳播作用。紅耳鵯取食完果實后有時直接在取食樹冠上停棲，有時會飛至取食樹周圍的木棉(Bombaxceiba)、扁桃(Amygdaluscommunis)及雞冠刺桐(Erythrinacristagalli)等樹上休息。在鳥類取食后停歇的樹木下方的鳥糞中發現許多表面潔凈、無果肉包裹的裸露種子，且有部分香樟和雅榕的幼苗成功更新，說明紅耳鵯的取食能促進城市綠地中植物種群的更新。其他研究也發現，植物種子經紅耳鵯消化道處理后其萌發率明顯提高[23]，這種促進作用對城市綠地中的植物種群更新具有重要意義。

許多研究表明，受鳥喙寬度及其自身重量的限制，鳥類往往會取食形狀大小適中的種子[24]。這是因為較大的植物果實會占據鳥類大部分的腸道容量，限制鳥類對其他額外食物資源的取食，降低其整體覓食效率[25-26];同時較大尺寸的果實會加劇鳥類飛行的負擔，促使其盡快將體內的種子排出體外，降低植物種子的傳播距離及其到達不同微生境中的機會，從而影響后期植物種群的空間分布格局[9]。該研究中，不同植物的果實長度、寬度和重量均與平均取食量間呈負相關，說明植物果實形態特征數據越小，鳥類對其取食數量越多。紅耳鵯對雅榕和香樟果實的取食數量較多，這可能是由于這2種植物的果實屬于肉質果，易于消化，從而促使其取食更多。

該研究表明，紅耳鵯的取食行為有助于城市綠地中的植物種子傳播，對維持城市生態系統結構和功能的穩定性具有重要意義。因此在后期的城市化建設過程中，應考慮適當搭配諸如種植不同類型的果實植物及植被結構等棲息地植物景觀因素，通過借助鳥類的取食和傳播行為來提高不同斑塊間的連通性，進而提高城市生態系統中的物種多樣性。