雷州灣海域網衣污損生物群落的周年變化特征

周家麗，傅建融，曾嘉維，陳志劼，王學鋒*，劉 麗

[1.廣東海洋大學水產學院，廣東 湛江 524088；2.南方海洋科學與工程廣東省實驗室(湛江)，廣東 湛江 524025]

網衣污損生物(亦稱附著生物)是指固著或者棲息在養殖網衣部位、對人類經濟活動產生不利影響的所有海洋生物的總稱[1]。中國水產養殖產量多年居世界首位[2]，這為民眾提供了優質動物蛋白，但網衣因多縫隙、表面積大而成為污損生物的理想附著基，受其影響產生的養殖環境污染與動物病害等問題應引起廣泛關注[3]。同時，隨著漁業資源衰退，海洋漁業發生了由捕撈業向養殖業為主的巨大轉變，1998年我國開始引進國外深水網箱技術，隨后在全國沿海地區迅速發展，使深藍漁業和漁業高質量發展也成為水產養殖可持續發展亟待解決的問題[4]。此外，養殖過程中投餌損失的飼料以及生物排泄所產生的豐富營養物質，進一步促進了養殖網衣附近水域的污損生物的生長[5]。污損生物隨時間推移大量附著在網衣上而堵塞網孔，不僅影響養殖水體的交換和養殖對象的健康生長，也降低了網衣的使用年限[6]。污損生物種類組成復雜、防治困難，是生態學研究和健康養殖中面臨的巨大挑戰之一[7]。已有研究表明，污損生物具有種類多樣、繁殖能力強、生活史短等特點，而且其生長具有規律性和階段性[8]，因此摸清污損生物的這些變化規律對網箱防污具有重要意義。

雷州灣位于我國粵西近岸海域，西沿雷州半島，北有東海島，東有硇洲島，南至徐聞外羅港，灣口面向東南，水域遼闊，具有非正規半日潮特征，屬于典型的熱帶亞熱帶季風氣候，海域生物群落類型豐富，是我國污損生物生態調查研究的典型海區[9]。已有學者在該海域對原有的人工設施上的污損生物進行過取樣[10-12]，但尚無針對網衣污損生物群落的長時間變化及其與環境因子關系的研究報道。本文在雷州灣東南碼頭附近海域開展網衣污損生物周年掛網實驗，旨在了解該海域網衣污損生物群落的變化規律，以期為網衣清洗、更換的時間和頻次等防治措施的確定提供參考依據。

1 材料與方法

1.1 實驗時間、地點

2020年6月至2021年6月，在雷州灣東南碼頭附近[13-14]網箱養殖集中區(N 20°55′、E 110°30′，圖1)開展周年掛網附著實驗，收集污損生物。

1.2 實驗設計

實驗網衣由網目30 mm的25 cm×25 cm聚乙烯(Polyethylene，PE)編制而成。實驗共設2組，按不同的觀測時間周期，每組均設季節周期網、半年周期網(上半年為12月至次年5月，下半年為6至11月)、全年周期網，分上、下兩層懸掛，每個樣本設4個平行樣，上層距水面0.5 m，下層距水面4.5 m(圖2)。網衣頂部固定于養殖平臺上，底部用重錘綁縛，使網身與海底垂直。

1.3 取樣與鑒定

回收的網衣樣品保存在無水乙醇中，將網衣上的5 cm×5 cm生物全部取下，軟體動物等大個體生物全部分析，端足類等小個體生物按每份樣品1/10的量進行鏡檢，在光學顯微鏡下進行分類和計數，用吸水紙吸去生物體表的水分后，在電子天平上進行稱重。分類單元名稱依據《中國動物志》[15-18]及世界海洋物種登記網[19]進行交叉核對。

1.4 環境因子測定

每月初在掛網站點附近海域選取3個點進行環境因子檢測，每次調查時間為13∶00～17∶00，由調查人員現場采用 YSI 水質檢測儀測定溶解氧、pH、鹽度和溫度。依據GB/T 12763.6—2007《海洋調查規范 第6部分：海洋生物調查》[20]進行污損生物調查。

1.5 數據處理與分析

1.5.1 優勢種

利用相對重要性指數(Index of relative importance，IRI)分析海洋污損生物群落的優勢種。

IRI=(W+N)×F×104

(1)

式(1)中：W為某一特定物種的生物量占總生物量的百分比；N為某一特定物種的豐度占總豐度的百分比；F為某一物種的頻率。IRI>25設為優勢種。

海洋污損生物分為3種生活方式：運動(Motile，M)、固著(Sessiler，SE)、附著(Attached，A)；按功能區分為6個功能性群組：初級生產者(Primary producers，PP)、懸浮飼養者(Suspension feeders，S)、草食動物(Herbivores，H)、食肉動物(Carnivorous，C)、雜食動物(Omnivores，O)和沉積物飼養者(Deposit feeders，D)[21]。

1.5.2 物種多樣性

利用Excel對上、下水層不同時段觀測周期網衣的污損生物豐度和生物量進行統計分析，群落多樣性采用Shannon-Wiener 多樣性指數(H′)、Pielou均勻度指數(J)和Margalef豐富度指數(d)進行分析。

H′=-∑(nt/N)log2(nt/N)

(2)

J=H′/log2S

(3)

d=(S-l)/lnN

(4)

式(2)～(4)中：ni為第i種個體數；N為所有種個體數；S為樣品中總種類數。

1.5.3 多元統計分析

應用Excel和SPSS分別對樣本進行多樣性和單因素分析。應用GraphPad Prism 8.0軟件對網衣污損生物群落多樣性、豐富度、均勻度等指數作箱圖對比。應用CANOCO 4.5軟件對污損生物和水環境因子進行去趨勢對應分析(Decentred correspondence analysis，DCA)，當排序梯度最大值大于4.0時，選擇典范對應分析(Canonical correspondence analysis，CCA)進行排序分析和作圖；若在3.0～4.0之間，選擇CCA或冗余分析(Redundancy analysis，RDA)；若小于3.0，RDA的結果要好于CCA。

2 結果與分析

2.1 污損生物群落組成

2.1.1 種類組成

所有網衣共鑒定出污損生物35種(表1)，分屬11門28科35屬，其中節肢動物門10種，占比28.57%；軟體動物門8種，占比22.86%；扁形動物門、刺胞動物門、多孔動物門、紅藻門、環節動物門、棘皮動物門、脊椎動物門、綠藻門、紐形動物門共計17種，總占比48.57%。

表1 東南碼頭污損生物種類組成Tab.1 Composition of fouling organisms in the Southeast Wharf

續表1

續表1

在時間上，春季(16種)、夏季(20種)、秋季(15種)、上半年(18種)、下半年(15種)、全年(26種)均高于冬季(7種)。各個時期的網衣中，節肢動物門均有顯著優勢，主要包括巴西地鉤蝦(Podocerusbrasiliensis)、加爾板鉤蝦(Stenothoegallensis)、指擬鉤蝦(Gammaropsisdigitata)等物種；其次為軟體動物門，主要出現在夏、秋季，主要包括翡翠貽貝(Pernavirids)、斑馬紋貽貝(Dreissenapolymorpha)等物種；再者為藻類，主要出現在春季，主要包括滸苔(Enteromorphaprolifera)、石莼(Ulvalactuca)等物種。

在空間上，下水層(32種)稍多于上水層(29種)，污損生物種類主要包括巴西地鉤蝦、加爾板鉤蝦、指擬鉤蝦等物種。

2.1.2 優勢種

全年網衣污損生物的優勢種共有15種(表2)，其中上水層12種、下水層15種。節肢動物占有絕對優勢，有7種：指擬鉤蝦上、下水層IRI分別為4 648和3 645，網紋藤壺(Amphibalanusreticulatus)上、下水層IRI分別為3 948和2 425，加爾板鉤蝦上、下水層IRI分別為1 961和2 652，以及巴西地鉤蝦、夏威夷明鉤蝦、莫頓蜾蠃蜚(Corophiummortonii)、紅巨藤壺(Megabalanusrosa)；軟體動物有4種：斑馬紋貽貝、翡翠貽貝、變化短齒蛤(Brachidontesvariabilis)、厚殼貽貝(Mytiluscoruscus)；藻類有3種：滸苔、石莼、異枝江蘺(Gracilariabailinae)；刺胞動物1種：筆螅(Pennariadisticha)。

本次研究優勢種根據污損生物的活動和生活方式，將其分為3類：固著型、附著型和運動型，結果表明固著生物和附著生物在污損生物中占優勢，再根據功能性群體分類，確定了3個功能性群體，分別為S、D、PP群。在大多數實驗網衣上，S群占優勢，主要代表物種為貽貝；D群是第二大優勢組，主要代表物種為鉤蝦；而PP群主要代表物種為滸苔。根據本研究確定的優勢種功能群，共有2個營養水平：PP群代表第一營養級；S和D構成第二營養級(表2)。

表2 網衣污損生物優勢種Tab.2 Fouling biological dominant species of net

續表2

2.2 豐度和生物量

從空間上看，東南碼頭上水層的網衣污損生物豐度(37.53 ind·cm-2)顯著高于下水層(29.03 ind·cm-2)(P<0.05)；生物量(0.75 g·cm-2)高于下水層平均生物量(0.74 g·cm-2)，但無顯著性差異(P>0.05)(圖3)。

從時間觀測周期看，網衣污損生物的豐度和生物量分布存在明顯差異，上、下水層的變化趨勢均表現為夏季(月份)、半年、全年高于其他時間段，冬季最低，且時間觀測周期越長，豐度和生物量數值越大(圖4)。

2.3 多樣性指數

上、下水層的各個觀測周期網衣多樣性指數(0.985～2.010)、均勻度指數(0.539～0.852)、豐富度指數(0.539～2.856)數值相近。

網衣污損生物上、下水層7個觀測周期網衣各指數的對比見圖5，在空間上表現為下水層(1.149～2.010)多樣性指數(H′)大體上高于上水層(0.985～1.693)，豐富度指數(d)(上水層：0.688～2.443；下水層：0.539～2.856)、均勻度指數(J)(上水層：0.547～0.721；下水層：0.539～0.852)無顯著變化規律；在時間上表現為冬季網衣污損生物群落多樣性指數(H′)(春季：1.373～2.010；夏季：1.454～1.689；秋季：1.159～1.942；冬季：0.985～1.201；上半年：1.431～1.787；下半年：1.546～1.779；全年：1.423～1.751)、豐富度指數(d)(春季：1.527～1.966；夏季：1.014～1.769；秋季：1.173～1.820；冬季：0.539～1.040；上半年：1.405～1.958；下半年：1.289～1.567；全年：1.474～2.856)低于其他周期網衣，但均勻度指數(J)(春季：0.553～0.784；夏季：0.585～0.768；秋季：0.557～0.846；冬季：0.547～0.852；上半年：0.576～0.697；下半年：0.645～0.748；全年：0.539～0.636)各個觀測周期無顯著變化規律。

2.4 影響網衣污損生物群落分布的環境因子

對4個季節時期網衣污損生物群落豐度和生物量進行熱圖結合環境指標分析，結果顯示春、夏季的優勢種豐度和生物量較其他季節均占優勢地位，其優勢種豐度和生物量與溫度的關系基本呈正相關。優勢種節肢動物鉤蝦類物種的生物量和豐度顯示為春、夏季占據重要優勢地位，其中指擬鉤蝦一年四季均有分布，春季的豐度和生物量更顯著；藤壺物種的豐度和生物量顯示為春夏季較顯著；軟體動物類斑馬紋貽貝和翡翠貽貝的生物量在夏、秋季較顯著；藻類石莼、滸苔、石花菜(Gelidiumamansii)等物種均顯示為春季較顯著；刺胞動物筆螅生物量和豐度顯示為春夏季較顯著(圖6)。

對4個季節觀測時期網衣污損生物群落及東南碼頭的污損生物群落豐度和生物量進行DCA分析，排序結果顯示上、下水層豐度和生物量 4 個軸最大長度分別為1.2、1.8、1.7、2.3，屬于線性模型，因此再使用RDA分析環境因子對4個季節網衣污損生物群落的影響。在不同季節的上、下水層污損生物豐度、生物量-環境相關性在RDA1軸、RDA2軸相關性分別為30.89%～65.43%、11.00%～13.70%(圖7)。1)上、下水層各環境因子對污損生物群落結構(種類組成豐度密度)的貢獻率分別為63.6%、32.8%。分析結果均顯示，鹽度(上、下水層貢獻率分別為40.1%、28.2%)和溫度(上、下水層貢獻率分別為57.4%、59.0%)為主要影響因子，鹽度對夏季損生物分布影響較大，呈負相關；溫度對春季、秋季、夏季的污損生物分布有極顯著影響，呈正相關。2)上水層各環境因子對污損生物群落結構(種類組成生物量密度)貢獻率為18.3%，分析結果均顯示，鹽度(貢獻率為38.3%)和溫度(貢獻率為39.1%)為主要影響因子，溫度對夏季污損生物分布有顯著影響，呈正相關；鹽度對夏、秋季影響較大，呈負相關。下水層各環境因子對污損生物群落結構(種類組成生物量密度)貢獻率為32.7%，分析結果均顯示，鹽度(貢獻率為21.0%)和溫度(貢獻率為24.3%)為主要影響因子，溫度對春、夏季污損生物分布有極顯著影響，呈正相關。

溫度是影響污損生物群落結構的關鍵環境因子(平均貢獻率為44.95%)；鹽度是影響污損生物群落結構的主要環境因子(平均貢獻率為31.90%)；溶解氧與網衣污損生物豐度、生物量呈負相關，但相關性較低，pH規律性不顯著。

3 討論

3.1 網衣污損生物群落組成

根據本研究結果，雷州灣網衣污損生物物種組成存在時空差異。1)從時間尺度看，節肢動物門、軟體動物門及刺胞動物門在各個季節均有分布，其中節肢動物門端足目占據重要優勢地位，冬季的網衣污損生物種類數較其他季節少。不同養殖海域污損生物的優勢種類有很大的不同，如美國緬因州西部海洋水產養殖的軟體動物貽貝為優勢種[22]；舟山海域水螅蟲(Hydravulgaris)、礁膜(Monostroma)、孔石莼(Ulvapertusa)、貽貝(Mytilusedulis)等為優勢種[23]；地中海西南部養殖場水螅和藻類為優勢種[24]；克羅地亞養魚場藻類為優勢種[25]。也有研究學者對海域沿岸進行污損生物現場調查，如中國東海西南沿岸海域污損生物研究調查的優勢種為麥稈蟲(Caprellaequilibra)、中胚花筒螅(Ectopleuracrocea)、海藻等[26]；中國北部灣優勢種為牡蠣和藤壺[27]；波斯灣哈爾克島優勢種為節肢動物門和軟體動物門[28]。綜上結果，軟體動物、節肢動物、藻類、刺胞動物出現頻率高，具有顯著優勢，與掛網材質相關性不大，本文研究結果也符合這一生態規律。網衣污損生物附著基底為網衣，有別于船底、浮標，其中端足目因個體小在掛網早期易附著于網衣上，軟體動物在幼蟲階段也易附著網衣上，并且生長迅速，在掛網后期形成體型大、生物量占優勢的物種，但本研究中藻類出現頻率并不為最顯著，考慮其與季風氣候有關，高溫不利于藻類生存，但具體原因還有待進一步深入探究。2)從空間尺度看，上層29種，下層32種，表明兩水層種類數相差不大，與Amini N等[28]研究指出的污損生物生物量隨時間變化、不隨空間變化的規律相一致。Ramadan S E等[29]對亞歷山大港東部港口的4個10年(1960—1999)進行了比較研究，表明海洋污損生物多樣性范圍在19～35個分類單元之間，報告了El-Dekhaila港19 種海洋污染物種[30]，與Ramadan S E等[29]研究結果相比，本研究的污損生物種類數接近，而與黃桂芳等[31]研究的污損生物總數154種相距甚遠，但主要門類較一致，考慮本次所選取的實驗材料較黃桂芳等[31]的少，具體的種類鑒定可能受表型可塑性影響，因而存在差異。綜合時空生物多樣性特征，本次實驗表明雷州灣海域網衣污損生物生多樣性高且具有一般水域的普遍特征，日后應注重對網衣的節肢動物門及軟體動物門的防除探索。

3.2 網衣污損生物群落多樣性

本研究還發現，從時間尺度看，春、夏、秋季的多樣性指數(H′)、豐富度指數(d)差異不顯著，且這3個季節平均值均顯著高于冬季，但均勻度指數(J)各個季節差異不顯著，表明春、夏、秋季的生物多樣性較冬季更為復雜。從空間尺度看，上下水層網衣污損生物群落多樣性指數(H′)、豐富度指數(d)、均勻度指數(J)差異不顯著，表明本次取樣水深0.5 m、4.5 m的污損生物生長狀況差異不大。在日后深水養殖探究中，可對更深層海域做網衣污損生物多樣性探究，為深水網箱養殖提供更多的參考數據。

3.3 環境因子對網衣污損生物群落分布的影響

網衣污損生物群落結構及其變化是多種環境因子在時間和空間序列上共同作用的結果，環境變化必然導致網衣污損生物群落結構和優勢種的變化，而在眾多環境因子中，存在起主導作用的因子[32]。本研究RDA分析結果顯示，溫度和鹽度是影響網衣污損生物群落季節分布的主要因素，溫度變化直接影響網衣污損生物的附著生長，多樣性指數分析顯示，春、夏、秋季較冬季更適合污損生物的生長，鉤蝦類和藤壺等物種生物量和豐度顯示為春、夏季占據重要優勢地位，斑馬紋貽貝和翡翠貽貝的生物量在夏、秋季為優勢種，藻類石莼、滸苔、石花菜等均顯示春季較顯著，這與嚴濤等[33]對黃渤海污損生物生態的研究結果相一致，但本文雷州灣礁膜、石莼等海藻在冬春季旺盛附著，而黃渤海礁膜、石莼等海藻一般都在溫度比較高的月份旺盛附著，這可能與兩地緯度差異有關。此外，Dziubińska A等[34]研究也指出污損生物群落演替受季節性影響，表明高溫季節更適宜污損生物生長。RDA和豐度、生物量與環境因子的變化情況分析均顯示，加爾板鉤蝦、筆螅、巴西地鉤蝦等附著生物與溫度呈正相關，再進一步說明了溫度對污損生物的生長響應顯著。鹽度是影響污損生物分布的另一關鍵因素，不同鹽度區域污損生物的種類組成有很大的差別[35]。泥藤壺(Fistulobalanuskondakovi)適應河口低鹽水域，而網紋藤壺等則在東海和南海的高鹽海域出現，若水體鹽度降至18甚至更低，則會妨礙網紋藤壺幼蟲的發育，甚至導致其死亡[36]。在本研究中，網紋藤壺附著量較大且沒有泥藤壺出現，這可能與所處海域的鹽度較高密切相關；春、秋季鹽度較低，受鹽度和溫度的復合影響，這兩季的生物多樣性也較為相似。

3.4 網衣污損生物管理

根據污損生物的分布特點，合理管理網衣更替，可最大限度地降低養殖成本，保證生產安全、高效。為此，建議在春、夏、秋季養殖期間提高換網頻率，冬季則可適當地降低換網頻率；更換的網衣應注重清理節肢動物門和軟體動物門污損生物，可采用浸泡法清除節肢動物、物理沖刷法加暴曬敲打法清除軟體動物，建議積極開展探索低溫環保材質的網衣制作工藝，以期為綠色養殖中污損生物的防治提供參考依據。