基于年齡-階段兩性生命表的溫室白粉虱對三種重要寄主植物的適應性

朱 琳,陳永明,2,臧連生,2*

(1. 吉林農業大學生物防治研究所,長春 130118; 2. 貴州大學綠色農藥與農業生物工程教育部重點實驗室,貴陽 550025)

溫室白粉虱Trialeurodesvaporariorum(Westwood),屬半翅目Hemiptera粉虱科Aleyrodidae,在世界范圍內廣泛分布,是眾多果蔬、花卉上的重要害蟲,其寄主植物有112個科600多種(Jones, 2003)。自20世紀70年代溫室白粉虱傳入我國以來,由于繁殖寄居場所多、取食作物種類廣、繁殖力強以及發生代數多等原因使其在我國迅速爆發成災,給農業生產造成嚴重經濟損失,局部地區損失常年可達20%～30%,嚴重時可造成減產50%以上甚至絕收(常虹和岳學友,2007)。白粉虱為害方式有3種,分別為直接刺吸植株葉片、分泌蜜露引起煤污病和傳播病毒(Perringetal., 1993)。目前,溫室白粉虱的防治仍以化學防治為主,但因長期大量使用化學農藥,使溫室白粉虱抗藥性不斷增強,分布范圍持續擴大,危害程度不斷升級,且造成的環境污染等問題也十分突出并日趨嚴重(Gormanetal., 2002; Guedesetal., 2016; Mohammedetal., 2018)。特別是由于粉虱成蟲體表附著蠟粉,一般觸殺性農藥很難突破此壁壘達到殺蟲目的,致使單純的化學防治未能發揮良好作用(Nauenetal., 2008; Longhurstetal., 2013; 李清華等,2021)。目前利用生物防治技術對設施農業中粉虱類害蟲進行防控已取得了與傳統化學防治相近的防治效果(史晉鵬等,2019;陳秀琴等,2021)。此外,生物防治不僅具有副作用少、污染低和良好的環境保護作用,降低生產成本,而且還可增加害蟲防治的可持續性(張禮生和陳紅印,2014;竇文珺等,2020)。

煙草NicotianatabacumL.、番茄Lycopersiconesculentum(Miller)、雪蓮果Smallanthussonchifolius(Poeppig & Endlicher)均為溫室白粉虱的嗜好寄主植物。煙草是一種經濟價值較高的作物。煙草的主要害蟲之一是溫室白粉虱,每年給煙草造成嚴重的經濟損失。番茄作為我國主要的設施蔬菜之一,深受溫室白粉虱的危害,局部地區重發生時可導致番茄產量損失50%以上,甚至絕收(彭昌家等,2016)。通過釋放麗蚜小蜂防治番茄上的白粉虱,已取得良好防效,李星星等(2021)研究發現,番茄對麗蚜小蜂的寄生能力有促進作用,其寄生率最高可達84%。雪蓮果具有極高的營養價值、藥用價值、加工價值,隨著種植面積日益擴大,溫室白粉虱造成的危害已日趨嚴重(Ojansivuetal., 2011)。由于化學防治效果不佳,粉虱抗藥性增強,使用生物防治手段特別是利用麗蚜小蜂防治粉虱類害蟲已成為一種趨勢。但隨著麗蚜小蜂的工廠化繁育,中間寄主植物在繁育過程中暴露出越來越多的問題,如番茄極易受到各種病蟲害和環境條件的不良影響,煙草容易遭受蚜蟲的危害且發育歷期較長等(張帆等,2007;劉建勛,2021),因此急需尋找一種新型寄主植物,以提高麗蚜小蜂繁育效率。近年來,趙悅等(2018;2021)研究發現,雪蓮果是一種潛在的繁育麗蚜小蜂的優良中間寄主植物。為了證明雪蓮果是高效繁育麗蚜小蜂的優勢中間寄主植物,有必要進一步進行試驗系統評價寄主植物對麗蚜小蜂優勢中間繁育寄主溫室白粉虱種群特性的影響。

生命表是研究昆蟲種群生態學和害蟲管理的重要方法,有助于明確不同環境條件下目標害蟲的生長、發育、壽命和繁殖力等種群特性,從而精準預測害蟲種群增長,為害蟲綜合治理中各防控策略的時機選擇提供幫助(Huangetal., 2018)。在以往實驗中,研究者大多采用傳統雌性生命表(Female age-specific life table),但其忽略了昆蟲種群的世代重疊及個體間的發育差異,同時無法正確描述昆蟲的變態且忽略雄性個體(Huang and Chi, 2012)。近年來國內外學者普遍采用年齡-階段兩性生命表(age-stage,two-sex life table)對昆蟲種群的存活、發育和繁殖等進行研究。與傳統雌性特定年齡生命表相比,年齡-階段兩性生命表除可以精確描述昆蟲的齡期分化(Stage differentiation)、性比對種群增長的影響外,還可區分總產卵前期(Total pre-oviposition period, TPOP)與成蟲產卵前期(Adult pre-oviposition period, APOP)的差異及種群的世代重疊(齊心等,2019)。目前,兩性生命表已被廣泛用于多種昆蟲和螨類的研究(Chietal., 2019)。

本研究于室內條件下通過構建溫室白粉虱在番茄、雪蓮果和煙草3種寄主植物上年齡-階段兩性生命表的方法,比較分析在3種寄主植物上粉虱各蟲態的存活率、發育歷期、成蟲繁殖力和種群參數,以期明確溫室白粉虱對3種寄主植物的寄生適應性,進而為篩選適合麗蚜小蜂等粉虱寄生蜂大量繁育的優勢中間寄主植物提供理論依據。

1 材料與方法

1.1 供試蟲源和寄主植物

溫室白粉虱:從吉林農業大學溫室大棚的番茄植株上收集獲得。分別在番茄、煙草和雪蓮果上飼養3代后供試。

番茄:品種為瑞奇1號,西安市群興種業有限責任公司提供。將番茄種子播種在育苗缽中,待幼苗長至4片葉時移栽到容積為1.5 L花盆內(口徑16.0 cm×深度15.0 cm,下同),7～8片真葉時供試。

煙草:品種為吉煙9號,穴盤育苗后長至第4片真葉時移植到1.5 L花盆內,待生長至6葉備用,供試時單個葉片面積大于200 cm2。

雪蓮果:品種為黃心雪蓮果,云南省曲靖農場提供。播種在1.5 L的花盆中,待生長至6葉備用,供試時底部4個葉片面積大于200 cm2。所有寄主植物均置于溫室中育苗并培育至供試大小。

1.2 試驗方法

1.2.1溫室白粉虱在番茄、煙草和雪蓮果上成蟲前期存活及生長發育

利用吸蟲器將10對供試的溫室白粉虱(在番茄上繁育3代以上),移入夾在番茄葉背的微蟲籠中,讓其產卵12 h后去除溫室白粉虱成蟲,同時在體視顯微鏡(LEICA M165C)下調查粉虱所產的卵粒數及其生長發育情況,剔出多余卵,每個微蟲籠內保留1粒卵并用記號筆標記每粒卵的位置并進行編號(臧連生等,2005;黃俊等,2010),共計調查100粒卵,每隔24 h觀察一次粉虱卵的發育情況并統計孵化卵粒數,將孵化的溫室白粉虱若蟲同樣每隔24 h觀察一次其發育情況并記錄粉虱各齡若蟲發育時間以及死亡數量,直至成蟲羽化,其齡期劃分參照黃耀閣等(1993)。在成蟲羽化后統計雌雄蟲個數,計算性比和成蟲前期發育時間。

溫室白粉虱在雪蓮果和煙草上的試驗參照其在番茄上試驗方法進行。

1.2.2溫室白粉虱在番茄、煙草和雪蓮果上成蟲壽命及雌性產卵量

收集1.2.1試驗中初羽化(24 h內)的溫室白粉虱雌、雄蟲進行配對,供試時不少于15對,每對溫室白粉虱利用吸蟲器吹入夾在番茄葉背的微蟲籠中,讓其取食和產卵。每24 h更換一次葉片,同時記錄每對溫室白粉虱的產卵量及成蟲的存活情況;試驗過程中若雄蟲出現死亡,記錄其壽命后需要給雌蟲配雄,若雌蟲死亡則試驗結束。溫室白粉虱在煙草和雪蓮果上的試驗參照在番茄上的試驗方法進行。以上試驗均在26±1℃,RH 65%±5%和光周期14 L∶10 D條件的人工智能氣候室內進行。

1.3 數據處理

試驗所得原始數據采用TWOSEX-MSChart計算機程序進行處理(Chi, 2015),溫室白粉虱在3種寄主植物上的種群生命表參數的平均值和標準誤采用Bootstrap方法進行計算,其中Bootstrap的次數設置為100 000次(Efron and Tibshirani, 1993; Chietal., 2019)。試驗圖片繪制采用Sigmaplot 12.5軟件。

新生子代存活到年齡x和階段j的概率記做特定年齡-階段存活率Sxj,計算公式為:

(1)

公式(1)中n01是生命表研究開始時卵的數量(本文中為100),nxj是存活到年齡x和階段j的個體數。計算種群特定年齡存活率lx的公式為:

(2)

公式(2)中j和β都是階段數(本文粉虱生活史研究共分卵期、4個若蟲齡期和成蟲期6個階段)。種群特定年齡繁殖力mx是指整個種群在年齡x的平均產卵量:

(3)

公式(3)中fxj表示雌成蟲在年齡x階段j的產卵量。凈增殖率R0是指種群內平均每個個體一生所繁殖的子代數:

(4)

兩性生命表采用迭代二分法分別計算內稟增長率r、周限增長率λ、平均世代周期T:

(5)

λ=er

(6)

(7)

期望壽命exj表示年齡x階段j的個體能夠繼續存活的天數:

(8)

繁殖值vxj為年齡x階段j的個體對未來種群的貢獻:

(9)

2 結果與分析

2.1 番茄、雪蓮果和煙草對溫室白粉虱各蟲態發育歷期與繁殖的影響

溫室白粉虱在26±1℃,RH 65%±5%和光周期14 L∶10 D條件下,在番茄、雪蓮果及煙草上均可順利完成生活史,但各齡期的發育歷期不同。在番茄、雪蓮果、煙草發育的溫室白粉虱成蟲前期存活率和雌雄比均差異不顯著;在番茄和雪蓮果上卵期、1齡、4齡、雌蟲成蟲前期和TPOP無顯著差異,在煙草上發育時間最長(分別為5.73、3.02、7.26、23.05、23.05 d),且與前兩者存在顯著差異。溫室白粉虱2齡、3齡、雄蟲成蟲前期在番茄、雪蓮果和煙草上的發育歷期均存在顯著差異,在煙草上發育時間最長(分別為3.19、3.33、22.15 d),雪蓮果上用時最短(分別為2.70、2.50、18.60 d)(表1)。

表1 取食不同寄主植物的溫室白粉虱發育歷期、壽命和產卵天數

雌、雄蟲成蟲期在雪蓮果上的存活時間最長(31.40 d、23.95 d),在番茄和煙草上無顯著差異。雌蟲總壽命在番茄上最短(48.55 d),在雪蓮果和煙草上無顯著差異。雄蟲總壽命在番茄、雪蓮果和煙草上存在顯著差異,煙草上發育時間最長(43.89 d),番茄上最短(40.05 d)。

在產卵天數和產卵量方面,三者間存在顯著差異,其中雪蓮果上白粉虱的產卵天數最長(29.55 d)、產卵量最大(169.50粒),而煙草上產卵天數最短(24.63 d)、產卵量最小(126.68粒)。

2.2 不同寄主植物對溫室白粉虱存活率的影響

溫室白粉虱在3種寄主植物上的特定年齡-階段存活率存在明顯差異(圖1)。因為個體間的發育速率差異,從圖1可見溫室白粉虱在不同齡期的存活曲線發生部分重疊。3種寄主植物繁育的溫室白粉虱雌性成蟲與雄性成蟲存活率無顯著差異。不管溫室白粉虱取食同種寄主或異種寄主植物,其雄成蟲羽化均早于雌成蟲,但雄成蟲壽命卻短于雌成蟲。在3種寄主植物上繁育的溫室白粉虱雌蟲存活時間為雪蓮果最長(57 d),煙草次之(54 d),番茄最短(51 d)。

2.3 不同寄主植物對溫室白粉虱繁殖力的影響

在番茄、雪蓮果和煙草上溫室白粉虱的特定年齡存活率(lx)曲線總的變化趨勢相近,均表現為成蟲前期逐漸下降,成蟲期初始階段趨于平穩,后期迅速下降(圖2)。其中在番茄上第36天存活率迅速下降,第42天存活率降低至0.5,第51天存活率降為0;在雪蓮果上第40天存活率迅速下降,第44天存活率降低至0.5,第57天存活率降為0;在煙草上第42天存活率迅速下降,第45天存活率降低至0.5,第54天存活率降為0。溫室白粉虱種群繁殖力mx和種群凈增值力lxmx在3種寄主植物上總體呈先上升后下降的趨勢,取食雪蓮果的溫室白粉虱雌成蟲mx和lxmx最大值均高于其在番茄與煙草上,表明相比于番茄和煙草,雪蓮果更利于溫室白粉虱的生長發育和繁殖。

圖1 溫室白粉虱在番茄、雪蓮果、煙草上特定年齡-階段存活率Fig.1 Age-stage survival rate (sxj) of Trialeurodes vaporariorum reared on different host plants

圖2 溫室白粉虱在番茄、雪蓮果、煙草上特定年齡-階段存活率和繁殖力Fig.2 Age-specific survival rate (lx), age-specific fecundity (mx), and age-specific population maternity (lxmx) of Trialeurodes vaporariorum reared on different host plants

2.4 不同寄主植物對溫室白粉虱期望壽命的影響

初始卵的期望壽命就是溫室白粉虱在該種寄主植物上的最高期望壽命,在雪蓮果上的最高期望壽命(45.24 d)明顯大于在煙草(44.45 d)和番茄(42.67 d)上的。隨著時間的增加,溫室白粉虱在3種寄主植物上的期望壽命均逐漸降低,且雌成蟲的期望壽命均高于雄成蟲(圖3)。

圖3 溫室白粉虱在番茄、雪蓮果、煙草上的期望壽命Fig.3 Life expectancy of each insect stage of Trialeurodes vaporariorum reared on different host plants

2.5 不同寄主植物對溫室白粉虱繁殖值的影響

在番茄、雪蓮果和煙草上繁育的溫室白粉虱初始卵繁殖值分別為1.16d-1、1.15 d-1和1.13 d-1,隨著其生長和發育,繁殖值逐漸升高。在雌成蟲產卵時期,取食番茄的溫室白粉虱第25天繁殖值達到最大值,為47.93 d-1;取食雪蓮果和煙草的溫室白粉虱分別于第28天(55.57 d-1)和第30天(52.95 d-1)達到最大繁殖值。盡管取食番茄的溫室白粉虱繁殖值達到最大值的時間比取食雪蓮果和煙草的達到最大值的時間要早,但取食雪蓮果和煙草的溫室白粉虱最大繁殖值卻均高于取食番茄的溫室白粉虱繁殖值(圖4)。

2.6 不同寄主植物對溫室白粉虱種群參數的影響

溫室白粉虱在3種寄主植物上種群內稟增長率均大于0,周限增長率均大于1,表明溫室白粉虱種群能夠在這3種作物上生長發育并增殖。取食番茄的溫室白粉虱內稟增長率(0.1452 d-1)和周限增長率(1.1562 d-1)均高于取食雪蓮果(0.1434 d-1、1.1542 d-1)和煙草(0.1226 d-1、1.1301 d-1)(表2)。但取食番茄的溫室白粉虱的平均世代周期最短(29.32 d),煙草上最長(33.03 d)。溫室白粉虱在雪蓮果上凈增殖率(80.71粒)顯著高于番茄(71.50粒)和煙草(57.31粒)。

圖4 溫室白粉虱在番茄、雪蓮果、煙草上的繁殖值Fig.4 Reproductive values of each insect stage of Trialeurodes vaporariorum reared on different host plants

表2 取食不同寄主植物的溫室白粉虱的種群參數

3 結論與討論

在一般情況下,對一種害蟲的最佳防治期應為害蟲生長和發育的敏感階段,年齡-階段兩性生命表是確定害蟲最佳防治期的有效方法(張同強等,2020)。生命表可用于獲取靶標害蟲的生存、發育時間和繁殖力等實用信息。本研究基于年齡-階段兩性生命表的方法,以番茄、煙草、雪蓮果作為寄主植物研究白粉虱在3種寄主植物上的適應性。通過研究發現,溫室白粉虱在這 3種寄主植物上均可順利完成生活史,但寄主植物雪蓮果是3種寄主植物中最適合繁育白粉虱的。

本研究發現取食雪蓮果的溫室白粉虱最高期望壽命、個體繁殖力和凈增殖率等參數顯著高于取食煙草和番茄的白粉虱。雪蓮果和煙草繁育的溫室白粉虱雌、雄成蟲平均壽命和雌蟲平均產卵量等生物學參數存在顯著差異,這與趙悅等研究結果基本一致(趙悅等,2018)。雪蓮果上的溫室白粉虱若蟲發育歷期、存活率、產卵量和雌雄成蟲發育時間皆優于其他兩種寄主植物,從而為繁育寄生蜂提供優勢寄主昆蟲。

已有研究表明,葉片絨毛影響著溫室白粉虱對寄主植物的選擇性偏好,并與溫室白粉虱成蟲發生數量及產卵量呈正相關,即葉片絨毛越多溫室白粉虱發生量越多(Averyetal., 2015)。比較3種寄主植物生物學形態發現,雪蓮果葉片絨毛量要多于番茄和煙草,其葉片內的糖、粗蛋白、礦物質等和次生代謝酚類為粉虱的繼續侵害、發育繁殖提供了豐富營養和能量(劉堅等,2009;Fernándezetal., 2013)。推測溫室白粉虱的發育與繁殖可能受寄主植物性狀與所含營養物質影響,使得溫室白粉虱在雪蓮果上種群數量較多。

綜合來看,雪蓮果上繁育的溫室白粉虱其繁殖發育速率和適應性均優于番茄和煙草,雪蓮果是3種寄主植物中最適合繁育白粉虱的。同時,本研究進一步證明雪蓮果是大量繁育以溫室白粉虱為寄主生產寄生蜂的優勢中間寄主植物。研究結果為后續應用和釋放雪蓮果替代煙草和番茄為中間寄主植物大量繁育寄生蜂以預防和治理白粉虱提供了理論依據。

了解害蟲的寄主適應性有利于更好的掌握其發生動態,以便在適當時間及時采取防范措施。昆蟲的種群動態及生長發育不僅受寄主植物的影響,還受到其他生物和非生物的影響,如天敵、環境因子等。本研究僅是在室內條件下對白粉虱進行研究,摸清了溫室白粉虱生態潛能,獲得穩定可靠的生命表資料,但自然條件下白粉虱的生長發育和繁殖參數受到眾多因素的影響如溫度、濕度、殺蟲劑等,會與室內試驗結果有所差異,因此需要進一步研究并確定在田間的具體防治效果。