濾食性貝類選擇性攝食行為研究現(xiàn)狀※

●劉旭平 單忠才 李媛芳 劉成磊 楊璐澤 武尚澤 陳光明 王 龍 單廣平

（1.萊州市自然資源和規(guī)劃局 山東 萊州 261400；2.萊州灣區(qū)海洋投資有限公司 山東 萊州 261400；3.萊州明波水產(chǎn)有限公司 山東 萊州 261442；4.萊州市國有資本投資有限公司 山東 萊州 261400；5.萊州市驛道鎮(zhèn)人民政府 山東 萊州 261426）

濾食性貝類的濾水能力極強(qiáng)，能夠?yàn)V食水體中的無機(jī)顆粒物、有機(jī)碎屑、生物糞便、細(xì)菌、浮游植物和浮游動(dòng)物等多種懸浮顆粒[1]。在對(duì)濾食性貝類消化道內(nèi)含物進(jìn)行分析時(shí)，發(fā)現(xiàn)了一百多種藻類和一些有機(jī)碎屑，因而確定水體中的浮游植物是濾食性貝類的主要食物來源之一。Ward等[2]研究認(rèn)為貝類的濾食活動(dòng)直接影響著水體中浮游植物的分布、海洋生態(tài)系統(tǒng)中的能量流動(dòng)及物質(zhì)循環(huán)，進(jìn)而對(duì)海洋初級(jí)生產(chǎn)力水平造成影響。

濾食性貝類的攝食器官主要是鰓、唇瓣、食物選擇盲囊和胃，這些器官有許多褶皺、脊和纖毛束。濾食性貝類有兩種攝食機(jī)制，一種是黏液纖毛作用機(jī)制，是靠鰓絲和其上著生的纖毛共同組合運(yùn)動(dòng)攝食食物顆粒[3]。鰓絲上的纖毛分為三種，分別是前纖毛、前側(cè)纖毛和側(cè)纖毛，分別著生在鰓絲的不同區(qū)帶，不同區(qū)帶的纖毛在貝類攝食活動(dòng)中作用不同。前纖毛負(fù)責(zé)收集食物顆粒，海水從鰓絲間隙進(jìn)入鰓瓣后，利用食物重力作用和彼此交錯(cuò)的過濾梳將顆粒截取下來；過濾下來的食物顆粒由前纖毛負(fù)責(zé)運(yùn)輸，前纖毛向腹側(cè)擺動(dòng)時(shí)將這些被纖毛周圍黏液包裹起來的顆粒送入鰓腹測(cè)的食物溝，再由食物溝表面纖毛運(yùn)動(dòng)將食物運(yùn)到唇瓣。而大小合適、有機(jī)物濃度較高的適宜食物則被唇瓣吞食進(jìn)入消化道，不適宜的顆粒則以假糞的形式排出體外[4]。側(cè)纖毛是產(chǎn)生水流的動(dòng)力來源，它們?cè)跀[動(dòng)過程中使得水流經(jīng)鰓絲進(jìn)入內(nèi)側(cè)。隨著水體中浮游植物的增加，在機(jī)械性濾食機(jī)制的作用下，濾食性貝類的清濾率并未有明顯的提高，說明存在其他攝食機(jī)制。另一種攝食機(jī)制是水動(dòng)力學(xué)作用，這種機(jī)制原理相對(duì)簡單，食物顆粒只需借助水流通過鰓絲到達(dá)鰓的背部，再沿著背部凹槽進(jìn)入唇瓣。這兩種機(jī)制互為補(bǔ)充且與環(huán)境無關(guān)[5]。隨著對(duì)濾食性貝類研究的深入，人們發(fā)現(xiàn)除貝類本身的攝食條件機(jī)制會(huì)影響濾食外，貝類還對(duì)食物顆粒具有攝食選擇性，本文通過多方面論述展開影響貝類攝食選擇性因素的研究。

1 濾食性貝類對(duì)食物顆粒的選擇性

濾食性貝類的濾水能力極強(qiáng)，通過攝食活動(dòng)，利用水體中的有機(jī)顆粒物和浮游植物，可直接改變周圍水體中懸浮顆粒物的組成和密度。一般來說，濾食性貝類可以通過唇瓣的選擇性，將無機(jī)顆粒作為假糞排出體外，從而改善高濃度沉淀物低營養(yǎng)價(jià)值的問題[6]。濾食性貝類攝食行為的生理調(diào)節(jié)方式之一是通過選擇性攝食和消化吸收不同餌料，包括攝食前選擇和攝食后選擇兩種過程，即進(jìn)入消化道前對(duì)食物的選擇和食物進(jìn)入消化道后的選擇性消化吸收[7]。

Beninger 等[3]認(rèn)為黏液在攝食及食物顆粒的選擇過程中都具有重要的作用。活細(xì)胞外基質(zhì)與濾食性貝類鰓絲、纖毛上的黏液之間的相互作用表明貝類具有選擇性攝食功能的結(jié)構(gòu)基礎(chǔ)。浮游植物的葉綠素a 保持中等水平的條件下，貽貝生長并未達(dá)到預(yù)想的生長效果，更多研究人員認(rèn)識(shí)到，這可能是貽貝選擇攝食高營養(yǎng)價(jià)值顆粒的能力問題[8]。在對(duì)美國 San Francisco 灣的研究中，發(fā)現(xiàn)貝類攝食活動(dòng)可以控制浮游植物生物量[9]。貝類有無選擇性與貝類物種有關(guān)，貝類的選擇效率和唇瓣大小有明顯的相關(guān)性，與鰓的類型和環(huán)境無關(guān)。Shumway 等[7]研究表明，唇瓣對(duì)食物顆粒具有選擇性，鰓和胃在選擇食物過程中也起到一定的作用。研究表明，濾食性貝類對(duì)食物顆粒的選擇性分為兩種策略：質(zhì)量選擇型和數(shù)量選擇型[5]。前者是對(duì)任何濃度的餌料都有選擇性的質(zhì)量選擇性策略，這種策略和餌料的數(shù)量沒有關(guān)系，與餌料中的有機(jī)物濃度多少有關(guān)系。后者是數(shù)量選擇型策略，這種策略只在一定的餌料濃度下才起作用。隨著對(duì)貝類攝食生理研究的深入，科研人員發(fā)現(xiàn)貝類選擇性攝食水體中的有機(jī)顆粒物具有普遍性，濾食性貝類調(diào)整攝食行為可以依據(jù)水體中餌料濃度和組成變化，以及餌料的大小、營養(yǎng)成分、顆粒形狀、性質(zhì)、運(yùn)動(dòng)能力和膜組成等優(yōu)先選擇攝食不同的藻類[10]，因此影響濾食性貝類選擇性攝食的因素很多。

2 濾食性貝類對(duì)浮游植物種類和性質(zhì)的攝食選擇性

濾食性貝類的攝食活動(dòng)可以通過對(duì)浮游植物的選擇性攝食和消化來調(diào)節(jié)，因而濾食性貝類可以選擇攝食特定的浮游植物[11]。不同種類的浮游植物的外形差異（如粒徑、形態(tài)、顆粒形狀）、營養(yǎng)物質(zhì)含量及細(xì)胞運(yùn)動(dòng)性等因素都可能影響濾食性貝類的攝食選擇性[11-14]。有關(guān)貝類對(duì)不同種類浮游植物的選擇性攝食研究始于20 世紀(jì)80年代初，前期工作主要是基于實(shí)驗(yàn)室內(nèi)的試驗(yàn)完成的。Shumway 等[7]研究發(fā)現(xiàn)，牡蠣能夠從混合藻液中選擇性攝食微小原甲藻（Prorocentrum minimum）， 而 非 三 角 褐 指 藻（Phaeodactylum tricornutum）和隱藻Chroomonas salina。隨后，Bougrier 等[13]在實(shí)驗(yàn)室內(nèi)對(duì)牡蠣喂食了5 種不同門類的浮游植物，發(fā)現(xiàn)牡蠣能夠把中肋骨條藻（Skeletonema costatum）、新月菱形藻（Nitzschia closterium）和角毛藻Chaetoceros calcitrans這三種硅藻通過假糞選擇性排出體外。我國科研工作者也進(jìn)行了相關(guān)工作的研究，如張莉紅等[14]研究表明櫛孔扇貝傾向攝食甲藻（東海原甲藻）而非硅藻（中肋骨條藻和小角毛藻），且對(duì)東海原甲藻的攝食率高于2 種硅藻。

天然水體現(xiàn)場(chǎng)試驗(yàn)進(jìn)一步證實(shí)，濾食性貝類對(duì)不同浮游植物種群存在選擇性濾食行為。例如，研究人員發(fā)現(xiàn)，在馬來西亞Marudu灣內(nèi)水體中，角毛藻（Chaetocerosspp?）占據(jù)浮游植物種群的優(yōu)勢(shì)地位，但是濾食性貝類胃含物角毛藻占比很小，而水體中占比很小的甲藻（Prorocentrumspp?）和圓篩藻（Coscinodiscusspp?）卻被貝類大量濾食[15]。與此相似，Tubaro等[16]發(fā)現(xiàn)地中海貽貝（Mytilus galloprovincialis）胃含物中的浮游植物主要是甲藻，水體中以硅藻為主，說明貽貝選擇性地以甲藻為食，而非硅藻。另外，Rouillon 等[17]研究發(fā)現(xiàn)，貽貝胃含物中甲藻占比達(dá)25%～30%，但在水體中硅藻占主要優(yōu)勢(shì)。綜上，室內(nèi)試驗(yàn)和現(xiàn)場(chǎng)調(diào)查均表明，貝類對(duì)浮游植物種類的選擇傾向鞭毛藻類（例如甲藻）。在高密度養(yǎng)殖的情況下，濾食性貝類對(duì)不同類群浮游植物的選擇性攝食行為將可能導(dǎo)致養(yǎng)殖水體中浮游植物種群結(jié)構(gòu)發(fā)生變化，難以濾食的或生長周期短的藻類可能成為水體中的優(yōu)勢(shì)種[12]，從而對(duì)海洋生態(tài)系統(tǒng)健康造成威脅。

3 濾食性貝類對(duì)浮游植物濃度的選擇性

浮游植物濃度是影響濾食性貝類選擇性攝食行為的重要因素，董波等[5]認(rèn)為貝體內(nèi)可能存在某種傳感器，當(dāng)浮游植物達(dá)到一定濃度時(shí)刺激貝體內(nèi)的選擇器官，貝類選擇性地將有機(jī)物濃度低的浮游植物作為假糞排出體外，選擇質(zhì)量較高的藻類作為食物。為了適應(yīng)環(huán)境中懸浮顆粒物濃度的劇烈變化，濾食性貝類逐漸形成了特殊的濾食行為模式，即在低濃度懸浮顆粒物情況下，不論餌料質(zhì)量高低，盡可能多攝食餌料，以滿足能量代謝需要；而在高濃度懸浮顆粒物情況下，選擇性地?cái)z食質(zhì)量高的餌料，以獲得最高效的能量[5]。水體中某些藻類濃度變化會(huì)對(duì)貝類攝食產(chǎn)生負(fù)面影響，水體中硅藻濃度過高時(shí)，貝類會(huì)暫時(shí)停止攝食硅藻，這可能是由于貝類產(chǎn)生的假糞增加了微藻沉淀負(fù)荷造成的[18]。藻華暴發(fā)時(shí)，扇貝閉殼規(guī)避高濃度的微藻和缺氧環(huán)境，以防止鰓阻塞，這只是貝類暫時(shí)性對(duì)環(huán)境中的不良刺激作出的應(yīng)激反應(yīng)，時(shí)間過長會(huì)對(duì)貝類的攝食和生長產(chǎn)生負(fù)面影響，甚至致使貝類死亡，所以當(dāng)水體中浮游植物濃度發(fā)生變化時(shí)，貝類可以通過調(diào)整清濾率和假糞的排出量適應(yīng)多變的水體環(huán)境。紫貽貝（Mytilus edulis）、歐洲牡蠣（Ostrea edulis）、歐洲鳥尾蛤（Cerastoderma edule）、河蜆（Corbicula fluminea）和菲律賓蛤仔（Ruditapes philippinarum）對(duì)浮游植物的濃度均有選擇性，是數(shù)量選擇型貝類[5]。不同貝類對(duì)水體中的食物濃度變化有不同的調(diào)節(jié)方式[19]，美洲牡蠣（Crassostrea virginica）在水體食物濃度較高時(shí)通過調(diào)整清濾率和假糞的排出量適應(yīng)惡劣的環(huán)境；而硬殼蛤（Mercenaria mercenaria）則是通過降低清濾率減少對(duì)食物的攝入，因此不產(chǎn)生假糞來適應(yīng)環(huán)境；不同種類的貝應(yīng)對(duì)高濃度食物環(huán)境的策略間接決定了自身攝入食物的質(zhì)量。相比之下，美洲牡蠣同時(shí)具有調(diào)整清濾率和假糞排出量兩種策略，可以選擇攝食更多高質(zhì)量的有機(jī)物[20]。紫貽貝對(duì)低濃度的藻細(xì)胞（＜3000 cells/mL）的清濾率高于高濃度藻細(xì)胞（5000～12 000 cells/mL）的清濾率，在攝食高濃度的藻細(xì)胞（＞12 000 cells/mL）時(shí)會(huì)產(chǎn)生部分假糞。浮游植物濃度達(dá)到滿足自身能量代謝的情況下，貝類對(duì)水體中的浮游植物具有攝食選擇性，并不是在任何濃度下都具有選擇性。

4 濾食性貝類對(duì)食物粒徑的選擇性

不同種類和不同生長規(guī)格的濾食性貝類對(duì)食物顆粒的最適粒徑（規(guī)格）有不同的適應(yīng)性，因此不同種類的貝攝食同種藻類的清濾率不同[5]。在研究貝類的兩種選擇攝食機(jī)制過程中，研究者發(fā)現(xiàn)貝體自身攝食器官主導(dǎo)著選擇攝食過程，不同種類的濾食性貝類鰓、唇瓣和胃在選擇食物時(shí)同時(shí)起作用。不同種類的貝大小規(guī)格不同，攝食器官的選擇效率、大小都存在很大的差異。王芳等[21]比較研究了不同規(guī)格的海灣扇貝（Argopecten irradians）和太平洋牡蠣（Crassostrea gigas）對(duì)4 種不同大小藻類的選擇性，發(fā)現(xiàn)幼貝攝食率隨藻類粒徑的增大而增加；而成貝則表現(xiàn)出明顯的差異，海灣扇貝對(duì)粒徑為5?55～5?79 μm 的藻類具有較高的選擇性；太平洋牡蠣則對(duì)粒徑為4?35μm 的藻類具有較高的選擇性。Jiang 等[22]研究發(fā)現(xiàn)海灣扇貝更傾向攝食粒徑較大的小型和微型浮游植物，且屬于微微型浮游植物的特征色素在扇貝胃含物的占比低于水體。普遍認(rèn)為小粒徑尤其是微微型浮游植物難以被貝類濾食且清濾率較低[23]。Cranford 等[24]發(fā)現(xiàn)牡蠣可以將粒徑為3～7 μm 的食物顆粒有效截留50%以上，將粒徑大于7 μm 的食物顆粒100%截留；斑馬貽貝（Dreissena polymorpha）對(duì)粒徑為71～95 μm的微藻具有較高的選擇性，不同于牡蠣的是斑馬貽貝可以廣泛濾食粒徑更高（7～100 μm）的浮游植物[25]。綜上所述，濾食性貝類在進(jìn)行選擇攝食前需要對(duì)一定粒徑大小的藻類進(jìn)行篩選，小粒徑的藻類難以被貝類攝食器官捕獲，同時(shí)因?yàn)樗鼈凅w積較小，細(xì)胞中的營養(yǎng)物質(zhì)低于微型浮游植物，所以濾食性貝類通常會(huì)選擇攝食容易捕獲和營養(yǎng)價(jià)值更高的浮游植物。

5 濾食性貝類選擇性攝食研究存在的問題

在以往的研究中，多將實(shí)驗(yàn)室探究濾食性貝類的選擇性攝食規(guī)律和室外研究分開進(jìn)行。采用實(shí)驗(yàn)室培養(yǎng)的藻類組合探究貝類選擇性攝食規(guī)律，按照研究目的將不同的藻類進(jìn)行組合，選擇藻類的粒徑大小、濃度、毒性、藻類的形態(tài)等，從不同方面研究貝類的選擇攝食規(guī)律[26]。但以往的貝類攝食實(shí)驗(yàn)研究的藻種比較簡單，天然水體中的藻類豐富，而且在不同生境的藻類差異較大，同一種藻類的粒徑具有很大的差別。因此實(shí)驗(yàn)室研究結(jié)果不能全面反映自然環(huán)境貝類對(duì)水體中浮游植物的選擇性攝食規(guī)律[27]。另外，實(shí)驗(yàn)室內(nèi)的貝類攝食研究環(huán)境可以適當(dāng)調(diào)節(jié)溫度、濕度、海水鹽度，但無法模擬多變的海洋環(huán)境。自然環(huán)境的各種物理因素、化學(xué)因素和浮游植物時(shí)刻在變化。在野生貝的選擇性攝食研究中，發(fā)現(xiàn)貝類存在一定的選擇性，但得到的結(jié)果差異較大，可能跟地理環(huán)境差異有關(guān)[26]。而且天然環(huán)境中野生貝的選擇性攝食研究中存在一個(gè)無法忽視的問題，即貝類產(chǎn)生的糞便無法收集，在研究貝類是否選擇性消化吸收某種藻類時(shí)受到阻礙。