海岸草本植物細根、葉片功能性狀及其與土壤因子的關系

周友秀, 楊桂梅, 秦子博, 楊鈺華, 江燕東, 黃柳菁

( 福建農林大學 風景園林與藝術學院, 福州 350002 )

對于脆弱的海島生態系統來說,海岸起到生態屏障的作用,海岸植被處于海陸過渡區,對海潮沖刷、風沙入侵等具一定緩沖作用(王貴霞等,2005),具有重要的生態價值。但是,海岸前沿沙地長期受到海風、浪潮、強光高溫以及人為干擾的影響,適生植物少,植物群落物種類型趨于單一(吳雅華等,2021),極具脆弱性,一旦被破壞或演替退化便很難自行恢復。植物在生長過程中會響應各種環境因子變化而采取合適的生存策略,具體會體現在功能性狀上的變化(趙廣帥等,2020)。目前,關于植物功能性狀及其與環境的關系的研究較多集中在內陸森林和草地(張景慧等,2021;吳旭東等,2021;孫鵬等,2022),而針對海岸植物的研究相對較少,并且大部分集中在葉功能性狀研究(劉遠瞻等,2020;張秀芳等,2020;王旭等,2022;何雅琴等,2022)。例如,濱海竹類通過增加比葉面積和葉面積以提高對光資源的捕獲及利用效率(李磊等,2022);喬木如木麻黃、濕地松等則減小比葉面積和葉面積、增加葉厚和葉干物質含量以維持高養分重吸收效率(周麗麗等,2019)等方面的研究。雖然有一些關于根系結構、形態及分布特征等研究,但是多集中在單一器官的功能性狀。例如,孫佳等(2021)探討濱海灘涂不同種群密度對植物根系形態及生長特征的影響;李永濤等(2020)研究分析海岸鹽堿地不同林齡植物根系分布與土壤的交互影響等。

葉是植株地上部分對環境變化最靈敏且可塑性最大的器官,其性狀特征對光合、呼吸、蒸騰等生理過程有直接影響(張林和羅天祥,2004;毛偉等,2012)。根系作為植物地下部分與土壤因子相互作用的重要器官(徐冰等,2010),細根(一般直徑<2 mm)對土壤環境變化十分敏感(Mccormack et al., 2015),是吸收水分、養分的主要部位。環境因子如氣候(樊寶麗等,2022;吳雅華等,2022)、緯度(王昊羽等,2022)、地形(尚艷瓊等,2022)、土壤(張麗苗等,2023)、放牧(張琦等,2022)等都是塑造植物功能性狀的重要影響因素。植物功能性狀會隨環境變化而發生變化(稅偉等,2022),隨著海拔的升高,葉干物質含量、葉片厚度、葉組織密度、葉相對含水量均顯著增加(王超等,2021),細根平均直徑、比根長、比根面積值逐漸增大(黃愛梅等,2023)。在喀斯特地區木本植物的枝-葉性狀間大多具有相關性(鐘巧連等,2018)。研究表明,當植物在適宜的環境條件下不同器官性狀間更多地選擇協同進化(趙文霞,2016;陳金藝等,2020;王釗穎等,2021),而當受到嚴重脅迫或處于極端環境下時則采取更強的權衡策略(高婷等,2017),如在水分脅迫下,駱駝刺苗的葉面積與比根長、比葉面積與根長、根組織密度呈極顯著負相關(徐夢琦等,2021)?？梢?植物功能性狀對外界環境因子變化的響應機制并不是獨立發揮,而是在同一器官性狀間、不同器官性狀間都存在一定聯系。在海岸距離梯度下(由海向內陸延伸所形成的環境梯度),大風、水鹽入侵影響逐漸減弱,各種環境因子(土壤質地、水鹽及養分含量等)可能存在差異。在此條件下,植物的根、葉在各自器官性狀間以及在不同器官功能性狀間是否具有相關性,以及其對環境具有何響應機制尚不清楚。本文以福建平潭島大福灣砂質海岸為研究區,由海及陸設置3個梯度,選取6個葉功能性狀和5個細根功能性狀指標,采用單因素方差分析和相關性分析等方法,擬探討以下問題:(1)海岸3個梯度下植物功能性狀間存在何種差異;(2)根葉功能性狀間是否具有相關性,及其對土壤環境具有何響應機制。本研究旨在揭示海岸植物的適生策略,為海岸帶植被的保護和修復提供一定的理論基礎。

1 材料與方法

1.1 研究區域概況

平潭島(119°32′—120°10′ E、25°15′—25°45′ N)位于福建省東部海域,其主島海壇島是福建省第一大島。屬于南亞熱帶海洋性季風氣候,年均降水在900～2 100 mm之間,多集中在春夏季,年均蒸發量較高,約1 900 mm。研究區大福灣位于平潭島東南,砂質海岸低平,灌木草本植物居多(陳國杰等,2022)。

1.2 研究方法

1.2.1 樣方設置和群落調查 在2022年6月實地調研,按照由海及陸設置3個梯度(表1),即T1、T2、T3平均海拔分別約為3、7、11 m,梯度內環境因子基本相似。每個梯度內設置3個10 m × 10 m的樣地,每塊樣地中隨機選擇3個2 m × 2 m的樣方,共計27個樣方,記錄樣方內所有草本物種、株數、高度、蓋度。

表 1 梯度概況和植被特征Table 1 Gradient profile and vegetation characteristics

1.2.2 樣品處理和測定 植物樣品采集:在樣方內,對每種優勢種(重要值>0.1)隨機選擇3～5株摘取鮮重約為 20 g的生長成熟且健康葉片;至少采集3株根系樣本,帶回實驗室。

植物樣品處理:使用精度為0.001 g的電子天平測取葉片鮮重,再使用Image J(64 位)軟件分析葉面積掃描圖計算獲得單葉面積(individual leaf area, ILA)。選用精度為 0.01 mm 游標卡尺測取葉厚度(leaf thickness, LT)。將葉片放入 80 ℃箱內烘 48 h 至恒重后取出稱取干重,用以計算比葉面積(specific leaf area, SLA)、葉組織密度(leaf tissue density, LTD),葉干物質含量(leaf dry matter content, LDMC)。用去離子水洗凈根表面附著土壤和雜質,選擇未損壞的活根(細根,直徑<2 mm)。使用精度為0.001 g的電子天平測取根系鮮重,用根系掃描儀(WinRHIZO Pro 2009b)分析得出根長、平均直徑(root average diameter, RAD)、根表面積、根體積。在80 ℃箱內烘 48 h 取出稱干重,計算計算比根長(specific root length, SRL),比根面積(specific root area, SRA),根組織密度(root tissue density, RTD)。將烘干至恒重的根、葉樣品研磨成粉末過0.149 mm篩,采用酸溶-鉬銻抗比色法測定葉磷含量(leaf phosphorus content, LPC)和根磷含量(root phosphorus content, RPC)。

土壤樣品采集:使用土壤檢測儀現場檢測土壤含鹽量(soil salt content, SSC)、土壤電導率(soil electrical conductivity, SEC);用50.00 mm × 50.46 mm的環刀在各樣方重復采集0～20 cm土層樣品3個,用于測定土壤容重(soil bulk density, SBD)和土壤含水量(soil water content, SWC);另使用同規格環刀重復采集0～20 cm土壤5次(梅花型)并混合均勻,并經過去除雜質、風干,電位法測定土壤 pH值(pH value, pH);一部分過0.149 mm篩,采用酸溶-鉬銻抗比色法測定土壤全磷含量(soil total phosphorus, STP)。

1.3 數據處理

對不同梯度的土壤因子、植物葉、根功能性狀采用單因素方差分析法(ANOVA)進行差異性分析,用均值和標準差表示測定結果,若方差齊性檢驗為齊性多重比較用 LSD 法,若不齊用 Dunnet’s T3(徐夢琦等,2021);采用Pearson相關性分析方法對植物功能性狀間相關性進行分析;采用冗余排序(redundancy analysis, RDA)方法分析根、葉功能性狀與土壤因子的關系。

用Microsoft Excel 2013、SPSS 26和CANOCO 5軟件對全部數據進行處理、統計分析、繪圖。

2 結果與分析

2.1 不同海岸距離的植物根、葉功能性狀

2.1.1 葉片功能性狀 由表2可知,植物單葉面積和葉磷含量由海到陸增大,葉厚表現為T1

2.1.2 細根功能性狀 由表3可知,細根平均直徑、根組織密度和根磷含量由海及陸逐漸增大;比根長和比根面積由海及陸逐漸減小。各梯度根功能性狀變異范圍分別為14.72%～91.85%、32.41%～136.24%、34.00%～133.44%。

2.2 功能性狀相關性分析

由表4可知,研究區植物各葉片功能性狀間存在相關關系。其中,葉厚與葉干物質含量、比葉面積、葉組織密度,葉組織密度與葉磷含量均呈極顯著負相關,葉干物質含量與葉磷含量呈顯著負相關;葉干物質含量與葉組織密度,比葉面積與葉磷含量均呈極顯著正相關。

細根功能性狀根平均直徑、根磷含量與比根長、比根面積,根組織密度與比根面積均呈極顯著負相關;比根長與比根面積呈極顯著正相關。

葉片和細根功能性狀間也存在不同程度的相關性。其中,葉厚與根平均直徑,葉干物質含量與比根長、比根面積,比根面積與根磷含量,葉組織密度與根組織密度、比根長,葉磷含量與根組織密度、根磷含量均呈極顯著正相關;比葉面積與根組織密度,單葉面積與根磷含量均呈顯著正相關;而葉厚與比根長,葉干物質含量與根平均直徑、根磷含量,葉組織密度與比根面積、根磷含量,葉磷含量與比根面積均呈極顯著負相關;葉厚與比根面積、根磷含量,葉磷含量與比根長均呈顯著負相關。

2.3 植物根、葉功能性狀與土壤因子間的關系

2.3.1 不同海岸距離土壤環境因子特征 由表5可知,從海岸向內陸土壤容重、含水量、含鹽量、 電導率、pH值逐漸減小;土壤全磷含量先降低后上升,且其值遠低于全國平均水平(0.56 g·kg-1)(張增可等,2020),土壤含水量在3個梯度間存在顯著差異(P<0.05),土壤容重、含水量、電導率、pH值在T1與T3間存在顯著差異。

LT. 葉厚; ILA. 單葉面積; LDMC. 葉干物質含量; SLA. 比葉面積; LTD. 葉組織密度; LPC. 葉磷含量; RAD. 根平均直徑; RTD. 根組織密度; SRL. 比根長; SRA. 比根面積; RPC. 根磷含量; SWC. 土壤含水量; SBD. 土壤容重; pH. 土壤pH值; STP. 土壤全磷含量; SSC. 土壤含鹽量; SEC. 土壤電導率。LT. Leaf thickness; ILA. Individual leaf area; LDMC. Leaf dry matter content; SLA. Specific leaf area; LTD. Leaf tissue density; LPC. Leaf phosphorus content; RAD. Root average diameter; RTD. Root tissue density; SRL. Specific root length; SRA. Specific root area; RPC. Root phosphorus content; SWC. Soil water content; SBD. Soil bulk density; pH. Soil pH value; STP. Soil total phosphorus; SSC. Soil salt content; SEC. Soil electrical conductivity.圖 1 植物根、葉功能性狀與土壤因子間的RDA分析Fig. 1 Redundancy analysis (RDA) between plant root and leaf functional traits and soil factors

表 2 不同海岸距離植物葉片功能性狀特征及相關性Table 2 Characteristics and correlation of plant leaf function trait characters in different coastal distances

表 3 不同海岸距離植物細根功能性狀特征及相關性Table 3 Characteristics and correlation of plant fine root function trait characters in different coastal distances

表 5 不同海岸距離土壤因子及差異性Table 5 Soil factors and differences in different coastal distances

2.3.2 植物根、葉功能性狀與土壤因子間的關系 通過RAD排序,分析植物功能性狀對土壤因子的響應情況。由圖1可知,土壤因子的解釋量為52.05%。其中,含鹽量的影響最大,其他依次是土壤含水量、電導率、pH值、土壤容重、土壤全磷含量。土壤電導率、含鹽量、含水量、pH值與葉干物質含量、葉組織密度、比根長、比根面積均呈正相關,與根組織密度、葉厚、單葉面積、比葉面積、葉磷含量、根磷含量、根平均直徑均呈負相關;土壤容重與比葉面積呈負相關;土壤全磷含量與細根、葉片的磷含量均呈正相關,但相關性較弱。

3 討論

3.1 植物葉、根功能性狀及性狀間的關系

植物功能性狀的變異程度通常受到生境和物種的共同影響(Campetella et al., 2020)。研究結果顯示,在潮間帶根、葉功能性狀變異系數幅度最小,距高海潮線30～60 m的梯度上在最大。潮間帶受水鹽脅迫嚴重,生存物種極少,主要為香附子和鹽地鼠尾栗2種,環境過濾使共存于局域生境中的植物性狀變化表現趨同(何雁等,2021),也就意味著在惡劣極端環境中植物通常采取性狀相似以維持互利共存關系(Laure et al., 2018; 程久菊等,2022),因此變異程度較低。在距高海潮線30～60 m的梯度上,優勢種數增多,種間形態特征“各有所長”形成生存優勢。例如,該梯度厚藤較大的葉面積使得地上競爭優勢明顯;狗牙根更大的比根長使其對地下資源獲取能力更強,從而導致功能性狀變異程度較高。

梯度下葉功能性狀的差異變化顯示,葉厚表現為T1

在不同的生長環境下植物會通過功能性狀間的相互制衡來進行資源的獲取與合理分配,最終形成適應環境的最優組合的功能性狀(Wright et al., 2007)。在本研究中,植物葉性狀間、根性狀間以及根-葉性狀間具有不同程度的相關性。其中,葉干物質含量與葉組織密度呈極顯著正相關,葉厚與比葉面積、葉干物質含量、葉組織密度呈極顯著負相關,意味著植物減小葉面積而增加葉肉密度,同時將葉片光合產物用來積累干物質,提高規避風險的能力(鐘巧連等,2018)。葉磷含量與葉干物質含量、葉組織密度呈負相關,高磷含量利于植物光合作用,促進其生長;而高干物質含量、組織密度的植物周轉生長速率慢,促進碳積累以抵御環境脅迫(Dijkstra &Lambers, 1989),說明植物在生長與防御間的資源分配的權衡,有較強的適應性。細根功能性狀與前人研究結果相似(陳逸飛等,2022),細根的比根長與比根面積的大小能反映植物對土壤資源的利用效率,二者呈極顯著正相關。隨著比根長增加,比根面積也不斷增大,能有效拓展根系在土壤中的資源可利用空間。通常根組織密度越大根系抵抗物理傷害能力和機械性越強,在自然環境中比根面積與其通常呈負相關,可在一定程度上反映植物在不同環境中對資源的分配策略(張月強,2014)。細根磷含量、平均直徑與比根長、比根面積呈極顯著負相關。通常根直徑越小,根系呼吸速率越高,代謝活動越強,壽命也就越短,表明比根長、比根面積與不僅與根系的養分吸收有關,還與根的壽命有著密切聯系(邱俊等,2010; Eissenstat et al., 2000)。

生境條件的差異會引起植物在成對性狀間的權衡具有差異性(May et al., 2009)。表征抗逆能力的性狀葉干物質含量、葉組織密度與獲取資源的性狀比根長、比根面積正相關,說明植物通過地下根系獲取的水分和養分用于提高地上葉片的防御建造。本研究發現地上地下對應性狀中,葉厚與細根直徑、葉磷含量與根磷含量均呈正相關;而比葉面積與比根面積、比根長,葉和根的組織密度均無顯著相關性,這與溫帶草地植物研究結果相似(周鵬等,2010)。這可能是因為根系結構復雜,多級分支的根系各有其用,具有不確定性(Guo et al., 2004),受到細根取樣和處理方法的影響(戚德輝等,2015)。

3.2 土壤對植物根、葉功能性狀的影響

土壤對植物功能性狀的形成和塑造起著十分重要的作用。土壤因子與植物葉片、根系功能性狀的冗余分析結果表明,土壤含鹽量、含水量、電導率、pH值是影響海岸草本植物功能性狀的主要因素,說明植物對土壤水鹽變化敏感。不同海岸距離土壤因子結果分析表明,從海岸向內陸土壤含鹽量、含水量、電導率、pH值等逐漸減小,土壤全磷含量整體較低。植物功能性狀與土壤因子間的相關性研究結果表明,土壤含鹽量、含水量、電導率、pH與葉干物質含量、葉組織密度、比根長、比根面積均呈正相關,與葉厚、單葉面積、比葉面積、葉磷含量、細根平均直徑、細根組織密度均呈負相關。綜上表明,距海近,植物葉干物質含量、葉組織密度、比根長、比根面積越大,表現為表現為葉“高投入、低收益”保存型、根“低投入、高收益”資源獲取型策略;而距海遠,植物葉面積、比葉面積、細根直徑、細根組織密度越大,表現為葉片資源獲取、根資源保存型策略。

通常土壤鹽含量越高,土壤電導率、pH值也越高,三者均能反映土壤的鹽堿程度(儲冬生等,2020)。較高的鹽含量、電導率、pH值說明土壤鹽漬化程度高,可能存在鹽脅迫。該海岸為砂質海岸,植被覆蓋率低,地表升溫快、蒸發強,再加上沙地保水保肥能力差,使水分成為限制沙化區植物生長的重要影響因子之一(常玲玲等,2017)。土壤含鹽量、電導率、pH值及含水量由海向陸降低,距海越近植物葉面積、比葉面積越小,有利于降低水分蒸發維持體內離子平衡,防止出現生理性干旱;同時加大對結構建設成本的投入,表現為高葉干物質含量和組織密度,增強葉片抗逆性和防御能力。根系采取快速獲取資源的策略,增加比根長和比根面積來積極吸收土壤的養分和水分滿足快速生長需求,通過生長不定根以拓展生存空間有效利用資源,以及減小根直徑加快周轉速率。另外,高鹽環境還會影響植物對養分的吸收利用效率(侯振安等,2001),表現在土壤含鹽量、電導率、pH值與葉、根磷含量呈負相關。這說明植物能夠采取合適的生長策略最大程度彌補生境的不足,維持自身生長與種群繁育。土壤容重是表征土壤緊實度和孔隙度的重要指標(鄭麗婷等,2018),一般來說,土壤容重越大,土壤硬度越高越緊實,資源獲取和運輸難度越大,比葉面積等越小。土壤全磷含量與葉、根磷含量相關性弱,表明葉、根磷含量可能并非土壤全磷直接決定。除了研究區土壤具有較高的鹽分影響植物對磷的吸收外,還可能因為植物采取了獨特的適應機制。有研究表明,在缺乏磷元素時,植物會改變根外部形態,或者改變根系分泌物種類和濃度以提高根際土壤磷的有效性(余杭等,2022),從而滿足自身需求。

4 結論

本研究通過分析海岸植物根葉功能性狀特征及其與土壤因子的相關關系,受到物種數量和環境的差異性影響,各梯度功能性狀變異程度不同。功能性狀與土壤因子的冗余分析結果表明,土壤含鹽量、含水量、電導率、pH值是影響海岸草本植物功能性狀的主要因素,說明植物對土壤水鹽變化敏感。海岸梯度下由于土壤異質性以及植物種類和數量差異性從而使功能性狀表現各異,表現為不同的生存策略:由海向陸土壤含鹽量、電導率、含水量及pH值逐漸下降,整體為低磷高鹽堿,距海近的植物采取“葉片資源保守型、根系資源獲取型”策略;距海遠則采取“葉片資源獲取型、根系資源保守型”。本研究結果可為了解海岸草本植物對環境梯度變化的響應機制和適應性提供一定參考價值,有利于借助分析土壤等環境特性按梯度篩選栽種適宜的物種,促進海岸植物的恢復和保護。海岸潮間帶土層極薄且受水鹽脅迫嚴重,可優先考慮根系發達、耐鹽耐水淹等抗逆性極強的植物;從潮上帶至靠近海岸基干林的區域通常易受沙埋、干旱和人為干擾等影響,但土壤條件逐漸改善,可以選擇功能性狀“各具優勢”的植物增加物種多樣性,加強人為保護,促進海岸植被的迅速恢復。

但是,影響植物功能性狀的因素復雜多樣,除外部環境因子還要考慮到物種遺傳背景影響,今后需要結合多方面的影響因子和功能性狀指標,進一步探討海岸植物的適生策略。