龜紋瓢蟲對桑薊馬的捕食作用及兩者在桑樹上的分布

胡昌雄 劉增虎 楊偉克 李瓊艷 李濤 董占鵬

關鍵詞：龜紋瓢蟲；桑薊馬；種群分布；捕食功能；生物防治

家蠶Bombyx mori是我國重要經濟昆蟲，21世紀初國際無脊椎動物協會將其確立為模式動物，蠶桑為部分地區的主要產業。桑葉是家蠶的食物，桑葉的品質和產量影響家蠶的飼養效率。桑樹在生長過程中會受到桑粉虱、朱砂葉螨s等多種小型昆蟲取食，其中桑薊馬隸屬纓翅目，薊馬科，是桑樹上的重要害蟲。桑薊馬幾乎在所有桑蠶產區均有發生，主要以成蟲及1、2齡若蟲為害桑樹的葉片，尤其是若蟲常常數量巨大，聚集在葉片正面和背面吸取汁液。桑薊馬世代周期短、繁殖力強，給防治帶來極大挑戰，其為害嚴重影響桑葉品質，造成桑葉減產。Etebari等的研究表明，采用桑薊馬為害的桑葉喂食家蠶會引起蠶歷期延長，死亡率升高和繭絲質量下降等；當桑葉上的桑薊馬密度高于3.4頭/cm2時，桑葉中所含的蛋白質和氮、磷、鉀3種元素含量下降，營養物質的降低導致家蠶繭產量、繭重、蛹重和殼重也顯著下降。目前，對桑薊馬的防治方法包括捕食性天敵防治、化學防治和粘蟲板誘集防治等。由于家蠶對殺蟲劑較為敏感，而且長期大量、不科學地使用化學殺蟲劑會給環境造成一定影響，并使多種害蟲產生抗藥性，因此環境友好型防治方法一直是研究者普遍尋求的方法。其中，生物防治被認為是較有潛力的防治措施，桑薊馬的捕食性天敵包括捕食螨、捕食蝽、瓢蟲等。如江秀均等報道了圓果大赤螨對桑樹上桑薊馬、朱砂葉螨、桑粉虱的捕食作用，結果表明，圓果大赤螨對桑薊馬的捕食能力最強；魏洪義等研究了大草蛉Chryso-pa pallens對桑薊馬的捕食功能，結果表明，大草蛉幼蟲對桑薊馬若蟲的捕食能力較強，對其捕食作用符合HollingⅡ型功能反應模型，應對大草蛉加以保護和利用。不同天敵對桑薊馬的捕食能力不同，探究室內天敵對害蟲的捕食作用是開展田間防治的重要前提。

龜紋瓢蟲Propylea Japonica屬于鞘翅目瓢蟲科，分布于我國南北大部分地區的農田生態系統中。龜紋瓢蟲是多種作物上的重要捕食性天敵，具有耐高溫、抗饑餓能力強和活動時間長等特點，對蚜蟲、薊馬、粉虱等小型害蟲有較強的捕食能力。崔志富等的研究表明，龜紋瓢蟲1～2齡幼蟲對扶桑綿粉蚧Phenacoccus solenop.sis 1齡若蟲的捕食功能反應屬HollingⅡ型反應，具有較強的控制潛能。任鳳山等在室內研究了龜紋瓢蟲2齡幼蟲對瓜薊馬Thrips palmi（又名棕櫚薊馬）的捕食作用，結果表明，龜紋瓢蟲2齡幼蟲對瓜薊馬若蟲和成蟲具有較強的捕食效能。以上研究結果表明，龜紋瓢蟲是良好的天敵材料，具有廣泛的捕食性，可利用其防治多種害蟲，但是該瓢蟲對桑薊馬的捕食能力還不清楚。

云南是全國蠶桑產業的主要分布產區之一，在許多地區種植有桑樹，桑薊馬在桑樹上為害逐漸嚴重，影響家蠶產業的健康發展，而自然條件下天敵控制效果有限，需人為投放天敵進行防治。明確龜紋瓢蟲對桑薊馬的捕食能力對評估和利用龜紋瓢蟲在生產中防控桑薊馬具有重要意義。目前，生物防治是害蟲綜合治理的組成部分，并且具有對環境友好、對人畜安全等優點。本研究結合目前桑薊馬在桑蠶產區為害嚴重，迫切需要解決殺蟲劑過度使用等問題，以天敵龜紋瓢蟲和重要害蟲桑薊馬為研究對象，調查田間桑樹上兩種昆蟲的分布情況。同時，測定龜紋瓢蟲對桑薊馬2齡若蟲和成蟲的捕食能力，為桑園桑薊馬的綠色防控提供理論依據。

1材料與方法

1.1供試蟲源

龜紋瓢蟲卵卡購于北京闊野田園生物技術有限公司（為室內以豌豆修尾蚜Megoura japonica為食料長期擴繁多代后所產的卵），卵卡在人工氣候箱（RGX-250F，上海力辰儀器科技有限公司）中正常孵化后，采用桑薊馬和豌豆蚜Acyrthosiphon pisum飼養一代，取2齡和3齡幼蟲備用。桑薊馬采自云南省農業科學院蠶桑蜜蜂研究所桑園，在室內采用桑苗和桑葉飼養，挑選大小一致的薊馬成蟲和2齡若蟲開展試驗。人工氣候箱設置條件為：溫度（25±1）℃，相對濕度（70±5）%，光周期L∥D=16h∥8h。

1.2龜紋瓢蟲和桑薊馬的分布調查

龜紋瓢蟲和桑薊馬在桑樹上的分布調查在薊馬主要發生期（5月-6月）進行，共調查3塊不相鄰的桑地。在每塊桑地隨機選取5個采樣點，每點調查5枝桑條，每塊樣地共調查25枝桑條，共調查2次，期間間隔1周。每枝桑條自上而下分別收集1～10葉位葉片正面和反面的薊馬和瓢蟲，用軟毛刷刷到裝有75%乙醇的采集瓶中，分別做好標記，填寫標簽紙后帶回實驗室進行種類鑒定和計數。將薊馬和瓢蟲置于解剖鏡（NV6，上海精密儀器儀表有限公司）下或制作為臨時玻片進行鑒定。統計時由于每片葉片上的瓢蟲數量較少，將1～3葉位分為上部，4～7葉位分為中部，8～10葉位為下部，統計每100根枝條上龜紋瓢蟲的數量。

1.3龜紋瓢蟲幼蟲對桑薊馬若蟲和成蟲的捕食功能反應

龜紋瓢蟲對桑薊馬的捕食功能反應試驗參照六斑月瓢蟲Cheilomenes sex-rnaculata對普通大薊馬Megalurothrips usitatus的捕食研究，并有所改進。本研究選擇龜紋瓢蟲2齡和3齡幼蟲（Ⅱ和Ⅳ組）開展對桑薊馬成蟲和2齡若蟲捕食試驗，將剛蛻皮進入2齡和3齡的龜紋瓢蟲幼蟲饑餓12h，分別接入到雙通玻璃管（直徑3cm，長10cm）內，在不同玻璃管中放入桑樹嫩葉供薊馬取食，并在葉柄部包裹濕潤棉花防止其萎蔫，接人兩種密度梯度的桑薊馬2齡若蟲，密度設置為工組：30～180頭／管，梯度為30頭。Ⅱ組：100～350頭／管，梯度為50頭；以及兩種密度桑薊馬成蟲，成蟲密度設置為Ⅲ組：30～180頭／管，梯度為30頭，Ⅳ組：50～300頭／管，梯度為50頭。玻璃管兩頭用紗網封口放人人工氣候箱內，任其取食24h后，記錄桑薊馬的生存狀態，統計桑薊馬若蟲和成蟲的死亡數量并計算平均值，采用只有薊馬沒有龜紋瓢蟲的玻璃管作為對照并校正取食數量。每個處理重復5次。

捕食功能反應采用HollingⅡ型方程式N=a'TN/（1+a'ThN）擬合，式中參數：捕食者的捕食數量N。，捕食者對獵物的瞬時攻擊率a'，捕食者捕食單頭獵物時間Th，最大捕食量N（=1/Tr，處理時間T為1d（T取值為1），由此原公式變化為：N=a'N/（1+a'TN）。

1.4龜紋瓢蟲幼蟲對桑薊馬若蟲和成蟲的搜尋效應

擬合HollingⅡ型捕食功能反應模型后獲得相應參數。龜紋瓢蟲2齡和3齡幼蟲對桑薊馬成蟲和2齡若蟲的搜尋效應（S）利用方程：S=a'/（1+a＇ThN）進行擬合，式中S為搜尋效應，參數同1.3節。

1.5龜紋瓢蟲自身密度對桑薊馬若蟲捕食量的影響

種內干擾試驗可測定同一環境中不同龜紋瓢蟲密度對桑薊馬捕食的影響。試驗測定具有較大捕食量的龜紋瓢蟲3齡幼蟲捕食桑薊馬2齡若蟲時自身密度的影響，將龜紋瓢蟲3齡幼蟲數量依次設置為1、2、3、4、5頭，在玻璃管中放入葉柄部包有濕棉花的桑樹嫩葉供薊馬取食，接入500頭桑薊馬2齡若蟲。24h后觀察并記錄玻璃管中薊馬被捕食的情況，沒有龜紋瓢蟲的玻璃管作為對照，每種處理重復5次。龜紋瓢蟲自身密度對桑薊馬2齡若蟲捕食量的影響采用HasseⅡ干擾反應模型E=Q×Pm進行計算，式中參數：捕食率E，種內搜索常數Q種內干擾常數m。

1.6數據分析

試驗數據采用MS Excel 2019和SAS 9.4軟件進行統計分析，用Tukey法進行差異顯著性檢驗（a=0.05）。試驗圖片繪制均在Origin 2021中進行。

2結果與分析

2.1龜紋瓢蟲和桑薊馬在桑樹上不同葉位的種群分布

桑薊馬在桑葉正面和背面均有分布，但是不同葉位分布數量不同（圖1a）。其中桑葉正面薊馬數量明顯低于背面，在第4葉位上兩面的薊馬數量相差最大，葉正面薊馬平均數量為13.60頭，而背面為28.24頭；第8～9葉位上兩面的數量相差較小，正面為2.76和4.80頭，背面為4.4和5.48頭。從第1葉位到第10葉位薊馬數量呈現出先增多后減少趨勢，其中第2～5葉位上的薊馬數量最高，第8～10葉位上的數量最低。葉片正面薊馬數量最高在第3葉位上，為16.56頭，葉片背面數量最高在第4葉位上，為28.24頭。不同葉位上的薊馬數量差異顯著（正面：F9，40=36. 16，P<0. 001；背面：F9，40=37.65．P<0．001）。龜紋瓢蟲在枝條上不同部位的數量差異顯著（F2，12=4.48，P=0.035），其中枝條中部的龜紋瓢蟲數量最高，為3.40頭，下部的數量最低，為1.00頭（圖1b）。龜紋瓢蟲在枝條上部的分布數量高于下部，但是多重比較結果顯示兩者間沒有顯著差異（P>0.05）。

2.2龜紋瓢蟲幼蟲對桑薊馬若蟲和成蟲的捕食數量

龜紋瓢蟲2齡和3齡幼蟲對不同密度的桑薊馬若蟲和成蟲的捕食結果顯示，隨著桑薊馬的密度增加，不同齡期瓢蟲的捕食數量均隨之增大（圖2a，b）。薊馬密度較低時龜紋瓢蟲幼蟲的捕食數量增加速度較快，而薊馬密度較高時，龜紋瓢蟲捕食數量增加相對緩慢，如龜紋瓢蟲2齡幼蟲在薊馬密度為120～180頭時捕食數量增加減慢。龜紋瓢蟲2齡和3齡幼蟲對桑薊馬2齡若蟲的捕食數量均要高于成蟲，并且隨著薊馬的密度增大，龜紋瓢蟲對桑薊馬2齡若蟲和成蟲捕食數量差距逐漸增大。桑薊馬密度為180頭時，龜紋瓢蟲2齡幼蟲對桑薊馬若蟲的捕食量比成蟲高16.00頭；桑薊馬密度為300頭時，龜紋瓢蟲3齡幼蟲對桑薊馬2齡若蟲的捕食量比成蟲高44.20頭（圖2a，b）。

2.3龜紋瓢蟲幼蟲對桑薊馬若蟲和成蟲的捕食功能

龜紋瓢蟲2齡和3齡幼蟲對桑薊馬2齡若蟲和成蟲的捕食功能符合HollingⅡ圓盤方程（表1）。通過擬合方程可以得到捕食功能的各個參數值，龜紋瓢蟲3齡幼蟲對桑薊馬2齡若蟲和成蟲的瞬時攻擊率均高于2齡幼蟲。隨瓢蟲幼蟲齡期的增加其處理單頭薊馬的時間縮短，其中龜紋瓢蟲3齡幼蟲對桑薊馬2齡若蟲的處理時間最短，為0.0029d，2齡幼蟲對桑薊馬成蟲的處理時間最長，為0.0180d。龜紋瓢蟲3齡幼蟲對桑薊馬的控制能力大于2齡幼蟲，而同齡期瓢蟲對桑薊馬若蟲的控制能力大于對成蟲的控制能力。不同齡期的龜紋瓢蟲中，3齡幼蟲對桑薊馬2齡若蟲的最大理論捕食量最高，為344.83頭（表1）。

2.4龜紋瓢蟲幼蟲對桑薊馬若蟲和成蟲的尋找效應

龜紋瓢蟲對桑薊馬不同齡期的尋找效應結果顯示，桑薊馬相同齡期內，龜紋瓢蟲2齡和3齡幼蟲的尋找效應均隨桑薊馬密度增大而降低（圖3a，b）。桑薊馬的密度相同時，龜紋瓢蟲兩個齡期幼蟲表現為對桑薊馬2齡若蟲的尋找效應高于成蟲。

2.5龜紋瓢蟲自身密度對桑薊馬若蟲捕食量的影響

龜紋瓢蟲3齡幼蟲密度對其捕食桑薊馬2齡若蟲的影響結果顯示，隨瓢蟲的密度增加，對桑薊馬2齡若蟲的總捕食量增大（F4，20 =47.79，P<0.001），但是密度升高后平均捕食量降低（F4，20=14.14，P<0.001）（表2）。其中當瓢蟲密度為1頭時平均捕食量最高，為107.80頭，而瓢蟲密度為5頭時，平均捕食量最低，為64.40頭。通過干擾反應方程可得龜紋瓢蟲3齡幼蟲密度對桑薊馬2齡若蟲的干擾反應模型為E=0.221

8P-0.332 （R2=0.973），龜紋瓢蟲3齡幼蟲捕食桑薊馬時存在密度干擾反應（表2）。

3結論與討論

桑薊馬在桑樹上不同葉位分布有差異，呈現出趨近嫩葉取食習性，并且桑薊馬在桑葉的正面和背面均有分布，其在背面取食的種群數量更高。本研究發現，從第1葉位到第10葉位上的薊馬數量呈現出先增多后減少趨勢，其中第2～5葉位上的薊馬數量最高。易富文等對江西省桑樹上的桑薊馬分布規律研究結果表明，桑薊馬主要集中分布在枝條上部的0～8葉位，此部分的桑薊馬蟲口數量占總數量的80%以上，并且桑薊馬在桑葉背面的蟲口數量比例達80%～96%；謝道燕等對桑園內桑薊馬的生態位和種群調查結果顯示，桑薊馬在桑樹上的分布相對聚集于枝條頂端嫩葉部分，其中，主要分布在桑枝條的1～5葉位，從第6葉位往下的蟲量逐步減少，同時在2010年至2015年期間，桑薊馬的發生數量不同，但是總體呈現出數量增加的趨勢。本研究結果與他們的相似，均呈現出桑薊馬更喜好取食新發出、葉質未老的桑葉，并且更多的桑薊馬聚集在葉片背面進行為害。同時他們的研究也表明，不同年份桑薊馬的種群數量不同，但是在不同葉位的分布情況基本相似，因此及時調查和了解近年的桑薊馬活動及分布情況對防治措施的制定具有重要意義。龜紋瓢蟲在桑樹上種群數量較少，其分布總體在上部和中部較多，下部分布較少。瓢蟲作為薊馬的重要捕食性天敵之一，在桑園的害蟲防治中有較大潛力。瓢蟲在桑園屬于自然存在的捕食性天敵，其在中部的數量分布最高，與桑薊馬的種群分布相似。許多研究表明，天敵與害蟲間存在跟隨效應。如孫英等研究發現南方小花蝽的種群數量會隨黃薊馬的數量增加而增加。本研究中，在桑薊馬較多的部位，龜紋瓢蟲也有較高的種群分布，但是兩種昆蟲的種群活動情況還需要進一步研究。

害蟲的防治中綜合防治措施（IPM）越來越重要，生物防治是害蟲綜合治理中的重要組成部分。天敵昆蟲對害蟲的控制潛力研究中，HollingⅡ型功能反應模型具有較強的適用性，并且在不同捕食系統中被普遍接受。捕食功能反應模型可以通過天敵在一定時間內對不同密度獵物捕食量擬合出相應的評價指標值，以此來比較相同昆蟲不同階段或不同天敵間的捕食能力差異。本研究結果表明，龜紋瓢蟲2齡和3齡幼蟲對桑薊馬2齡若蟲和成蟲的捕食作用符合HollingⅡ型功能反應，龜紋瓢蟲的捕食量受到獵物密度的影響。不同天敵和獵物的捕食系統中，龜紋瓢蟲2齡幼蟲對瓜薊馬若蟲和成蟲的捕食作用、大草蛉若蟲和成蟲對桃蚜Myzus persicae的捕食作用、東亞小花蝽Orius sau-teri對普通大薊馬的捕食作用均符合HollingⅡ型功能反應。同齡期龜紋瓢蟲的控制能力比較顯示，其對桑薊馬若蟲的控制能力大于對成蟲的控制能力，龜紋瓢蟲3齡幼蟲對桑薊馬的控制能力大于2齡幼蟲。隨龜紋瓢蟲幼蟲齡期的增加，其捕食數量增大，這與喬折艷等研究的龜紋瓢蟲1～4齡幼蟲對梨癭蚊Dasineura pyri幼蟲的捕食作用結果相似，其研究結果表明龜紋瓢蟲不同齡期中4齡幼蟲的捕食數量最高，1齡幼蟲的捕食數量最低。此外，程松蓮研究了龜紋瓢蟲成蟲和幼蟲對玉米黃呆薊馬Anaphothrip.s obscurus的捕食功能，結果表明瓢蟲成蟲的捕食量高于幼蟲，兩個齡期對玉米黃呆薊馬成蟲的捕食上限分別為73.5頭和16.2頭。桑薊馬是桑樹上的主要害蟲之一，田間防治桑薊馬時應對其天敵昆蟲加以保護。龜紋瓢蟲對桑薊馬具有較好的捕食作用，并且隨其幼蟲齡期的增大捕食數量增加，可作為桑薊馬的潛在天敵昆蟲加以利用，控制桑園的薊馬為害。但是具體的田間控制效果，以及不同齡期間的搭配和釋放密度需要開展進一步研究。

天敵捕食獵物時不僅受獵物密度的影響，同時捕食獵物時會受到自身種群內密度的影響。本研究結果發現，在捕食環境、空間大小和獵物密度不變時，隨著龜紋瓢蟲3齡幼蟲密度的增加，其對桑薊馬2齡若蟲的總捕食量增加，但是平均捕食量減小。高宇等研究了異色瓢蟲Harrnonza axyridis十九斑變型成蟲對豆黃薊馬Thrips nigropilosus成蟲的捕食作用，結果表明，瓢蟲的捕食存在種內干擾，并且不管是保持獵物密度不變還是保持天敵和獵物的比例不變，瓢蟲密度增加的情況下均有干擾反應。此外王曉琪等研究了異色瓢蟲對柴胡明蚜Hyadaphis bupleuri的捕食作用，也表明天敵的種內干擾普遍存在。因此，在一個相對固定的環境中，當龜紋瓢蟲密度較高時其單頭的捕食率下降，不同個體間相互干擾，而如果密度較低則會表現出對薊馬控制速度較慢，尋找適合的釋放密度和不同齡期的合理密度混合對防治桑薊馬效率同樣具有意義。

本研究發現，桑薊馬在桑葉的正面和背面均有分布，其在背面的種群數量更高；桑薊馬在桑枝條上主要分布在第2～5葉位上，呈現出趨近嫩葉取食習性。桑薊馬較多的部位，龜紋瓢蟲也有較高的種群分布。龜紋瓢蟲2齡和3齡幼蟲對桑薊馬2齡若蟲和成蟲的捕食作用符合HollingⅡ型功能反應，其捕食量受到獵物密度的影響；龜紋瓢蟲捕食桑薊馬時會受到自身種群密度的影響。本研究結果表明，龜紋瓢蟲在室內對桑薊馬2齡若蟲和成蟲具有較強的捕食能力，龜紋瓢蟲幼蟲可作為桑薊馬生物防治的潛在天敵昆蟲，控制薊馬對桑樹為害。研究結果可為桑薊馬的綜合防治和龜紋瓢蟲的田間釋放利用奠定理論基礎。