紅彩瑞獵蝽與蠋蝽同類相殘和集團內捕食作用分析

曾 濤，楊海林，游梓翊，夏長劍，鄧海濱*，陳德鑫*

1.廣東省煙草科學研究所，廣東省韶關市武江區(qū)濱江路69 號 512029

2.云南省煙草公司玉溪市公司煙草行業(yè)病蟲害生物防治工程研究中心,云南省玉溪市鳳凰路102 號 653100

3.中國煙草總公司海南省公司海口雪茄研究所，海口市紅城湖路120 號 571100

斜紋夜蛾（SpodopteralituraFabricius）是煙草上重要的食葉害蟲。該蟲繁殖力強，具有間歇性爆發(fā)特點［1］，給煙葉生產造成較大的經濟損失。目前國內外防治斜紋夜蛾依然以化學防治為主，但隨著化學農藥的大量、頻繁使用，斜紋夜蛾已經對部分農藥產生了不同程度的抗藥性［2-3］。中國農業(yè)農村部2022年明確要大力推進病蟲害綠色防控和可持續(xù)治理，對農藥減量增效提出新的更高的要求［4］。捕食蝽類是廣泛應用于防控農業(yè)害蟲的重要天敵昆蟲資源。其中，紅彩瑞獵蝽（RhynocorisfuscipesFabricius）、蠋蝽（ArmachinensisFallou）、黃帶犀獵蝽（Sycanus croceovittatusDohrn）和叉角厲蝽（Cantheconidea furcellataWolf）等天敵對斜紋夜蛾等鱗翅目害蟲具有較強的捕食能力［5-9］。隨著捕食性天敵對斜紋夜蛾的捕食作用研究的不斷深入，利用兩種甚至多種天敵協(xié)同控制斜紋夜蛾的方法成為可能。在釋放引進天敵到煙田生態(tài)系統(tǒng)中防控斜紋夜蛾前，深入研究引進天敵、本地其他天敵和靶標害蟲間的同類相殘和集團內捕食作用就顯得尤為重要。同類相殘（Cannibalism）是指在同種天敵昆蟲個體之間發(fā)生的互相捕食的現象［10］，集團內捕食（Intraguild predation）指享有同一獵物的不同天敵昆蟲種間捕食或致死的現象［11］。天敵昆蟲間同類相殘或集團內捕食效應嚴重時，會影響天敵的捕食能力，并導致處于弱勢的天敵種群數量銳減、對害蟲的防治效果明顯減弱［12］。越來越多的生物防治案例開始引入兩種甚至多種天敵來共同防治1種害蟲，而在不同的多天敵系統(tǒng)內，天敵間集團內的捕食作用會對害蟲生物防治效果產生不同的影響［13-15］。目前，兩種捕食蝽之間的競爭作用研究報道甚少，對天敵昆蟲同類相殘和集團內捕食效應的研究主要集中在不同種類捕食性瓢蟲和捕食螨等天敵上。Sato 等［14］研究表明，龜紋瓢蟲（PropylaeajaponicaThunberg）、異色瓢蟲（HarmoniaaxyridisPallas）和七星瓢蟲（Coccinella septempunctataLinnaeus）3種捕食性瓢蟲共存時，同類相殘和集團內捕食作用會導致龜紋瓢蟲死亡率大幅上升；Raak-van 等［15］提出異色瓢蟲通過集團內捕食作用對本地種二星瓢蟲（AdaliabipunctataLinnaeus）和七星瓢蟲數量產生影響；Kajita 等［16］研究認為，外地種異色瓢蟲與本地種隱斑瓢蟲（HarmoniayedoensisTakizawa）之間的集團內捕食作用是影響外地種引入和定殖的關鍵。郭建晗等［17］試驗闡明了有益真綏螨（EuseiusutilisLiang et Ke）與巴氏新小綏螨（NeoseiulusbarkerHughes）共存時，有益真綏螨更傾向于捕食同種幼螨而發(fā)生同類相殘，巴氏新小綏螨更傾向于捕食異種幼螨而發(fā)生集團內捕食。尹云飛［18］研究發(fā)現，斯氏鈍綏螨（Amblyseiusswirskii）與巴氏新小綏螨發(fā)生集團內捕食作用時，斯氏鈍綏螨表現為集團內捕食者，巴氏新小綏螨表現為集團內獵物；盧塘飛等［19］報道了巴氏新小綏螨和拉戈鈍綏螨（AmblyseiuslargoensisMuma）共存時，在有集團外獵物存在條件下更偏好取食集團內的獵物。紅彩瑞獵蝽主要分布在廣東、海南和云南等南方煙區(qū)，是煙田本地優(yōu)勢天敵種群，而蠋蝽是北方林業(yè)害蟲優(yōu)勢天敵種群。目前國內利用蠋蝽防控煙田斜紋夜蛾技術已有相關報道。楊燦等［7］提出了蠋蝽雌雄成蟲對斜紋夜蛾卵及3齡若蟲均有較強的捕食作用。高強等［20］在室內和田間條件下研究發(fā)現，蠋蝽對斜紋夜蛾幼蟲有一定的防治效果。而有關這兩種捕食蝽之間的集團內捕食效應研究尚鮮見報道。為此，測定了在有或無斜紋夜蛾幼蟲獵物存在兩種條件下，紅彩瑞獵蝽和蠋蝽兩種天敵昆蟲之間配對組合的相互捕食行為以及對斜紋夜蛾幼蟲捕食量的變化，以期為合理構建煙田斜紋夜蛾天敵組合，評估天敵協(xié)同防治作用提供依據。

1 材料與方法

1.1 供試材料

供試蟲源：紅彩瑞獵蝽和斜紋夜蛾幼蟲由廣東省煙草科學研究所天敵昆蟲繁育中心提供，用面包蟲幼蟲飼養(yǎng)。蠋蝽從貴州省煙草公司遵義市公司引進，用面包蟲蛹和柞蠶蛹混合飼養(yǎng)。供試天敵均在室內繼代繁育3代以上。選取發(fā)育一致的斜紋夜蛾2 和3 齡幼蟲，紅彩瑞獵蝽和蠋蝽卵、1～5 齡若蟲和成蟲作為供試蟲源。供試煙草品種為粵煙97。

1.2 試驗方法

1.2.1 紅彩瑞獵蝽和蠋蝽同類相殘現象的測定

將饑餓24 h后的紅彩瑞獵蝽和蠋蝽1～5齡若蟲及雌成蟲按相同蟲態(tài)各1頭進行組合。組合后置于密度分別為0、3、6和9頭斜紋夜蛾幼蟲的培養(yǎng)皿（直徑10 cm，高2 cm）中。紅彩瑞獵蝽1 齡若蟲投放斜紋夜蛾2 齡幼蟲，蠋蝽1 齡若蟲只放置保濕棉塊，其他蟲態(tài)紅彩瑞獵蝽和蠋蝽投放斜紋夜蛾3 齡幼蟲。每個處理重復15 次，24 h 后調查紅彩瑞獵蝽和蠋蝽的死亡情況。

1.2.2 捕食者對集團內外不同獵物的選擇性測定

參考盧塘飛等［19］的方法，以斜紋夜蛾3 齡幼蟲作為集團外獵物，測試捕食者對集團內外不同獵物的選擇性。設置4 個處理，分別為處理1：捕食者紅彩瑞獵蝽雌成蟲，集團內獵物+集團外獵物（蠋蝽雌成蟲+斜紋夜蛾）；處理2：捕食者紅彩瑞獵蝽4 齡若蟲，集團內獵物+集團外獵物（蠋蝽4 齡若蟲+斜紋夜蛾）；處理3：捕食者蠋蝽雌成蟲，集團內獵物+集團外獵物（紅彩瑞獵蝽雌成蟲+斜紋夜蛾）；處理4捕食者蠋蝽4 齡若蟲，集團內獵物+集團外獵物（紅彩瑞獵蝽4 齡若蟲+斜紋夜蛾）。作為捕食者的天敵在試驗前先饑餓24 h，作為集團內獵物的天敵在試驗前喂食24 h。每個處理15 次重復，試驗開始后每2 h 觀察1 次并記錄不同獵物的存活情況，連續(xù)觀察記錄24 h。

1.2.3 不同獵物密度下捕食者的捕食量測定

以斜紋夜蛾3齡幼蟲為集團外獵物，測試紅彩瑞獵蝽和蠋蝽對不同密度集團外獵物的捕食量影響，各處理設置見表1。作為捕食者的天敵在試驗前先饑餓24 h，作為獵物時在試驗前以斜紋夜蛾3齡幼蟲喂食24 h。每個處理重復10 次，48 h 后調查統(tǒng)計各處理紅彩瑞獵蝽、蠋蝽和斜紋夜蛾死亡數量。

表1 捕食者+集團內獵物與不同密度集團外獵物的組合Tab.1 Combination of predator and intraguild prey with different density of extraguild prey

1.2.4 不同蟲態(tài)紅彩瑞獵蝽和蠋蝽之間的捕食作用測定

將紅彩瑞獵蝽和蠋蝽兩種天敵各種蟲態(tài)設置14個捕食者與獵物組合，各組合設置見表2。將饑餓24 h的紅彩瑞獵蝽和蠋蝽各組合放入培養(yǎng)皿中，48 h后觀察紅彩瑞獵蝽和蠋蝽各蟲態(tài)的相互捕食和存活情況，每個組合處理重復15次。

表2 不同蟲態(tài)間紅彩瑞獵蝽和蠋蝽的集團內捕食組合Tab.2 Intraguild predation combinations of R.fuscipes and A.chinensis at different stages

1.2.5 紅彩瑞獵蝽與蠋蝽組合對斜紋夜蛾的捕食量測定

試驗在溫室盆栽煙株上進行，盆栽煙株有效葉片為8～10片，株高70 cm左右。考慮到田間釋放紅彩瑞獵蝽和蠋蝽的蟲態(tài)以成蟲和4～5 齡若蟲為主，設置8個處理，見表3。將上述各處理的天敵接蟲在煙株葉片上（每片葉1～2頭天敵），同時每株煙接蟲10頭3齡斜紋夜蛾幼蟲（5片上部煙葉上，每片葉接2頭幼蟲）。接蟲后用長、寬、高均為120 cm 的網罩（網孔直徑0.178 mm）罩住盆栽煙株，48 h 后檢查捕食者和斜紋夜蛾的幼蟲數量，每個處理重復6次。

表3 不同蟲態(tài)紅彩瑞獵蝽與蠋蝽捕食組合設置Tab.3 Predation combinations of R.fuscipes and A.chinensis at different stages

1.3 數據處理

使用SPSS 22.0 軟件，采用單因素方差分析（ANOVA）進行數據處理，采用LSD 法進行多重比較，在不同斜紋夜蛾密度下比較紅彩瑞獵蝽與蠋蝽對同種或異種捕食蝽不同發(fā)育階段個體捕食量的差異顯著性；利用獨立樣本t檢驗比較相同發(fā)育階段的紅彩瑞獵蝽與蠋蝽互相捕食量的差異顯著性。采用二次多項式回歸模型擬合成蟲捕食強度與卵和若蟲的關系，為滿足正態(tài)分布和方差齊性的假定，分析前對存活個體數量進行自然對數轉換。利用Kaplan-Meier 生存分析估計紅彩瑞獵蝽和蠋蝽的生存率，以反映集團內捕食者的攻擊強度。

2 結果與分析

2.1 紅彩瑞獵蝽與蠋蝽同類相殘效應

紅彩瑞獵蝽各蟲態(tài)間存在不同程度同類相殘效應。結果（圖1）表明，在無集團外獵物存在時，饑餓的紅彩瑞獵蝽1齡若蟲存在輕微同類相殘現象，隨著蟲齡增加，紅彩瑞獵蝽同類相殘效應也逐漸增加，高齡若蟲和成蟲之間相殘更明顯。在有獵物存在條件下，同類相殘效應明顯降低，同一蟲態(tài)同類相殘效應隨著獵物密度增加而下降。

圖1 不同獵物密度下紅彩瑞獵蝽同類相殘效應Fig.1 Cannibalism of R.fuscipes at different prey densities

蠋蝽在1齡和2齡若蟲時期未發(fā)生相殘現象，在3齡時相殘現象也不明顯，僅在沒有獵物的條件下觀察到10%的相殘率（圖2）。4齡若蟲的相殘率在不同的斜紋夜蛾密度下差異不顯著，4、5齡若蟲和成蟲的相殘率均呈現隨斜紋夜蛾的密度增大而下降的趨勢。

圖2 不同獵物密度下蠋蝽同類相殘效應Fig.2 Cannibalism of A.chinensis at different prey densities

2.2 捕食者對集團內外不同獵物的選擇性

2.2.1 紅彩瑞獵蝽對集團內獵物與集團外獵物的選擇性

當紅彩瑞獵蝽為捕食者，蠋蝽為集團內獵物，斜紋夜蛾為集團外獵物時，紅彩瑞獵蝽對集團內獵物和集團外獵物的捕食存在傾向于捕食集團外獵物的偏好性（圖3）。在對蠋蝽成蟲與斜紋夜蛾、蠋蝽4齡若蟲與斜紋夜蛾兩種組合方式捕食試驗中，紅彩瑞獵蝽均表現為偏好捕食集團外獵物斜紋夜蛾。紅彩瑞獵蝽、蠋蝽和斜紋夜蛾三者共存10 h時，紅彩瑞獵蝽均以捕食斜紋夜蛾為主，當斜紋夜蛾被完全捕食后，獵蝽對蠋蝽的捕食速率才開始提升，蠋蝽存活率開始迅速下降。

圖3 紅彩瑞獵蝽為捕食者時獵物的存活率變化Fig.3 Survival rates of prey when R.fuscipes was predator

2.2.2 蠋蝽對集團內獵物與集團外獵物的選擇

當蠋蝽為捕食者，其對集團內獵物和集團外不同獵物的捕食偏好性也存在差異（圖4）。以紅彩瑞獵蝽成蟲與斜紋夜蛾、紅彩瑞獵蝽4齡若蟲與斜紋夜蛾兩種組合方式，蠋蝽均表現為偏好捕食集團外獵物斜紋夜蛾。從圖4中可知，當斜紋夜蛾存活率下降后，紅彩瑞獵蝽成蟲才有被捕食的現象，且在24 h后紅彩瑞獵蝽成蟲的存活率仍達到87%，4齡若蟲存活率達80%，說明蠋蝽對紅彩瑞獵蝽的集團內捕食作用較低。

圖4 蠋蝽為捕食者時獵物的存活率變化Fig.4 Survival rates of prey when A.chinensis was predator

2.3 不同密度斜紋夜蛾幼蟲對紅彩瑞獵蝽和蠋蝽同類相殘和集團內捕食的影響

當集團外獵物為斜紋夜蛾時，捕食者紅彩瑞獵蝽與蠋蝽對集團內同種和異種捕食蝽若蟲的捕食量均隨著集團外獵物密度的增加而降低（表4）。在無集團外獵物的情況下，紅彩瑞獵蝽表現出了同類相殘和集團內捕食的現象，而蠋蝽同類相殘和集團內捕食的強度低于紅彩瑞獵蝽。紅彩瑞獵蝽對異種捕食蝽4齡若蟲的日均捕食量要顯著大于對同種的日均捕食量，兩者的日均捕食量分別為1.40±0.52 頭和0.60±0.52頭。在相同的集團外獵物密度條件下，兩種捕食蝽對同種和異種捕食蝽4齡若蟲的日均捕食量沒有顯著差異。與無集團外獵物時相比，當集團外獵物不足和獵物充足時，紅彩瑞獵蝽對同種和異種捕食蝽4齡若蟲的日均捕食量分別降低66.67%、64.29%和100.00%、92.86%，且從偏向于集團內取食變化為偏向于集團外取食。蠋蝽在集團外獵物充足的條件下，幾乎不存在同類相殘作用，對紅彩瑞獵蝽4齡若蟲的捕食量也下降75.00%。這說明集團外獵物斜紋夜蛾的存在能夠明顯降低兩種捕食蝽的同類相殘和集團內捕食作用。

表4 捕食者以同種、異種捕食蝽和不同密度斜紋夜蛾為獵物組合的日均捕食量①Tab.4 Average daily predation numbers for predators preying on R.fuscipes or A.chinensis with different densities of S.litura

2.4 不同蟲態(tài)紅彩瑞獵蝽和蠋蝽的集團內捕食作用

蠋蝽雌成蟲對紅彩瑞獵蝽卵幾乎不捕食，對紅彩瑞獵蝽不同蟲態(tài)若蟲的捕食程度隨著被捕食者的蟲態(tài)增大而增大，對1～2 齡若蟲的捕食量較小，對3～5 齡若蟲捕食量較大（圖5A）。紅彩瑞獵蝽雌成蟲對蠋蝽卵捕食量極低，對若蟲的捕食程度呈現先逐漸降低再逐漸升高的趨勢，對蠋蝽1齡若蟲捕食量最小，對蠋蝽3 齡若蟲的捕食量最大（圖5B）。紅彩瑞獵蝽與蠋蝽之間的捕食量與被捕食者的蟲態(tài)間存在顯著的二次函數關系，見表5。

圖5 紅彩瑞獵蝽和蠋蝽之間成蟲與若蟲各蟲態(tài)的集團內捕食量Fig.5 Intraguild predation numbers for adults and nymphs of R.fuscipes or A.chinensis

表5 紅彩瑞獵蝽和蠋蝽之間成蟲與若蟲各蟲態(tài)捕食關系的回歸模型參數估計Tab.5 Parameters of polynomial regression model fit to predation relationships between adults and nymphs of R.fuscipes or A.chinensis

相同蟲態(tài)紅彩瑞獵蝽和蠋蝽之間也存在集團內捕食作用，見圖6。隨著蟲齡的增加，集團內捕食作用呈現先減少再增加的趨勢。其中，紅彩瑞獵蝽1、2齡若蟲對蠋蝽1、2齡若蟲的捕食作用明顯，3、4齡若蟲之間捕食量差異不顯著，5齡若蟲和雌雄成蟲之間捕食量差異顯著。

圖6 相同蟲態(tài)紅彩瑞獵蝽與蠋蝽之間的集團內捕食Fig.6 Intraguild predation between R.fuscipes and A.chinensis at the same stage

2.5 紅彩瑞獵蝽與蠋蝽不同組合對斜紋夜蛾的控制作用

紅彩瑞獵蝽與蠋蝽不同組合對斜紋夜蛾的控制作用如圖7所示。圖7結果表明，單獨使用紅彩瑞獵蝽5 齡若蟲或蠋蝽5 齡若蟲對斜紋夜蛾的捕食量低于兩種捕食蝽組合處理。48 h后，紅彩瑞獵蝽5齡若蟲處理組的斜紋夜蛾殘存數量為7.33±1.03頭，蠋蝽5 齡若蟲處理組的斜紋夜蛾殘存數量為7.00±0.63頭，各組合處理的斜紋夜蛾存活量分別為2.33±0.82頭（紅彩瑞獵蝽5 齡若蟲+蠋蝽5 齡若蟲）、1.33±0.52頭（紅彩瑞獵蝽雌成蟲+蠋蝽5齡若蟲）、1.17±0.41頭（紅彩瑞獵蝽雌成蟲+蠋蝽雌成蟲）、1.17±0.41頭（蠋蝽雌成蟲+紅彩瑞獵蝽5齡若蟲）。

圖7 紅彩瑞獵蝽和蠋蝽不同組合對斜紋夜蛾捕食量的影響Fig.7 Predation numbers on S.litura by different combinations of R.fuscipes and A.chinensis

3 討論

在獵物缺乏情況下，紅彩瑞獵蝽各蟲態(tài)與蠋蝽高齡蟲態(tài)間存在同類相殘作用。紅彩瑞獵蝽比蠋蝽具有更強烈的同類相殘?zhí)匦裕庲硗愊鄽堊饔弥饕l(fā)生在高齡若蟲之間，而1～3齡低齡若蟲不明顯，這與伍紹龍等［21］報道的饑餓條件下蠋蝽種內互殘行為主要出現在4齡若蟲后的結論一致。兩種捕食蝽成蟲和5齡若蟲發(fā)生的同類相殘現象均強于其他低齡蟲態(tài)，這與捕食性瓢蟲高齡幼蟲間的種內相殘行為強于低齡幼蟲的研究結果相似［22］。

兩種天敵昆蟲相互之間的捕食率和攻擊強度，可以作為判斷是集團內捕食者還是集團內獵物的依據［11，23］。本研究結果表明，在無集團外獵物存在的條件下，兩種捕食蝽各蟲態(tài)間均存在集團內捕食作用，紅彩瑞獵蝽各蟲態(tài)存活率均高于蠋蝽。因此，在兩種捕食蝽的集團內捕食作用中，紅彩瑞獵蝽表現為集團內捕食者，蠋蝽為集團內獵物。不同蟲態(tài)間紅彩瑞獵蝽和蠋蝽的集團內捕食作用發(fā)生率不同，紅彩瑞獵蝽1 齡若蟲對蠋蝽1 齡若蟲捕食量較大。造成這種現象的原因可能是由于紅彩瑞獵蝽初孵若蟲即具有捕食獵物習性，而蠋蝽1 齡若蟲僅靠吸食水或蜜源、不捕食獵物即可蛻皮為2 齡若蟲。這與孫佳琦等［24］的研究結果一致：青翅蟻形隱翅甲（PaederusfuscipesCurtis）和擬環(huán)紋豹蛛（Pardosa pseudoannulataLycosidae）這兩種捕食者間集團內捕食作用的發(fā)生率與其發(fā)育階段（相對體型大小）存在著密切關系。兩種捕食蝽對異種蝽的卵沒有取食偏好性，這與異色瓢蟲成蟲喜歡取食異種瓢蟲卵的習性不相同［25］。有集團外獵物存在情況下，無論是紅彩瑞獵蝽還是蠋蝽作為集團內捕食者時，雙方在捕食選擇中均表現為更偏好捕食集團外獵物斜紋夜蛾。紅彩瑞獵蝽與蠋蝽集團內捕食作用與獵物斜紋夜蛾密度密切相關，這與捕食性瓢蟲菱斑巧瓢蟲（OenopiaconglobataLinnaeus）和 六 條 瓢 蟲（MenochilussexmaculatusLinnaeus）兩者的集團內捕食效應隨獵物密度的增加呈拋物線下降相一致［26］；還與隨著獵物棉蚜（AphisgossypiiGlover）的密度增高，異色瓢蟲、七星瓢蟲和龜紋瓢蟲之間的集團內捕食作用降低［27］的研究結論基本一致。本研究中單獨釋放紅彩瑞獵蝽或蠋蝽與聯合釋放兩種捕食蝽，對捕食斜紋夜蛾數量的影響均存在顯著差異，這與聯合釋放兩種捕食螨，對煙粉虱和西花薊馬的防治效果要優(yōu)于單獨釋放一種捕食螨的研究結果［28］相似，說明聯合釋放紅彩瑞獵蝽和蠋蝽對斜紋夜蛾幼蟲種群數量有更明顯抑制作用，從另一方面也驗證了集團外獵物可以降低兩種捕食蝽之間的集團內捕食作用效果。

紅彩瑞獵蝽作為煙田本地優(yōu)勢天敵種群，可以在斜紋夜蛾幼蟲零星初發(fā)期低密度釋放，使其作為一種值守型天敵壓制害蟲田間初始發(fā)生密度。當斜紋夜蛾成蟲大量遷飛到煙葉上產卵，導致煙葉上幼蟲發(fā)生數量明顯快速增多時，可以將蠋蝽作為一種增益型天敵在田間高密度釋放，使當地種天敵和引入種天敵充分發(fā)揮協(xié)同控害作用，有效控制煙田斜紋夜蛾的危害。然而，紅彩瑞獵蝽和蠋蝽在田間的具體釋放時間和釋放密度如何確定，以促進兩種天敵的種群增長和協(xié)作增效，創(chuàng)造最高的環(huán)境和經濟效益，值得進一步研究。

4 結論

紅彩瑞獵蝽和蠋蝽這兩種捕食蝽天敵在饑餓狀態(tài)下容易發(fā)生同類相殘和集團內捕食作用。獵物斜紋夜蛾的存在能顯著降低同類相殘和集團內捕食作用，且兩種捕食蝽組合防治斜紋夜蛾的效果顯著高于單一天敵的效果。在組合應用紅彩瑞獵蝽和蠋蝽這兩種天敵昆蟲防治斜紋夜蛾時，應當考慮田間斜紋夜蛾密度對紅彩瑞獵蝽和蠋蝽同類相殘和集團內捕食作用的影響。