水體中石油污染土壤對鯽魚及其肝臟抗氧化系統的毒性效應

王媛媛，周啟星

南開大學環境科學與工程學院 環境污染過程與基準教育部重點實驗室，天津市城市生態環境修復與污染防治重點實驗室，天津300071

水體中石油污染土壤對鯽魚及其肝臟抗氧化系統的毒性效應

王媛媛，周啟星*

南開大學環境科學與工程學院 環境污染過程與基準教育部重點實驗室，天津市城市生態環境修復與污染防治重點實驗室，天津300071

在室內模擬條件下，研究了水體中不同濃度石油污染土壤暴露20d對鯽魚（Carassius auratus）幼體死亡率和肝臟抗氧化系統的影響.結果表明，鯽魚死亡率隨其暴露濃度的變化明顯分為3個部分：低濃度（0.5～5.0g·L-1）攝食死亡，中等濃度（5.0～25.0g·L-1）吸收死亡，高濃度（25.0～50.0g·L-1）脅迫死亡.1.0g·L-1濃度組死亡率最高，死亡速率最快；50.0g·L-1濃度組在暴露后期死亡速率迅速升高.鯽魚肝臟中谷胱甘肽硫轉移酶（GST）、過氧化氫酶（CAT）和超氧化物歧化酶（SOD）的活性可被顯著誘導，具體表現為：在所設濃度范圍內，幼體鯽魚肝臟GST活性均受到顯著激活，0.5g·L-1濃度下，GST活性被最大程度誘導，達到對照組的606%；SOD活性先升高后降低，10.0g·L-1時酶活性最強，50.0g·L-1濃度下活性被顯著抑制；CAT活性于0.5g·L-1就被顯著誘導，2.5g·L-1濃度是對照組的4.86倍.可以認為，鯽魚肝臟SOD和CAT，尤其GST活性對水體中石油污染土壤較敏感，均可作為水生生態系統中石油污染存在的早期檢測指標.

鯽魚；石油污染土壤；生態毒性；抗氧化系統；水環境

Received 20 December 2009 accepted 31 January 2010

Abstract：Under the indoor stimulant conditions,the effect of exposure to oil polluted soil in aquatic environment for 20 days on the death rate of the larval Carassius auratus and its hepatic antioxidant system were studied.Results showed that the relationship between the death rate of Carassius auratus and the exposure dose could be divided to three parts:the death in low dose groups（0.5～5.0g·L-1）was contributed to ingestion of toxic substances;the death in medium dose groups（5.0～25.0g·L-1）was related to the permeation of toxic substances;and the death in high dose groups（25.0～50.0g·L-1）was dependent on environmental stress.The highest death rate and death velocity appeared in the 1.0g·L-1dose group,and the death velocity increased sharply in the 50.0g·L-1dose group in the late phase of the exposure.The activities of glutathione S-transferase（GST）,superoxide dismutase（SOD）and catalase（CAT）in the hepatic system of Carassius auratus could be induced significantly.The activity of GST was the most sensitive,and it could be induced remarkably in all dose groups.Even at 0.5g·L-1,it reached the highest level（606%compared with that in the control level）.The activity of SOD increased first and then decreased,and was significantly suppressed in the the 50.0g·L-1dose group.The activity of CAT was significantly induced in 0.5g·L-1dose group,and the highest inducement in the 2.5g·L-1dose group was 4.86 times as much as that in the control group.It was concluded that the activities of SOD and CAT,especially GST in the hepatic system of Carassius auratus were sensitive,and they could be the early monitoring index for the presence of oil pollution in aquatic ecosystems.

Keywords：Carassius auratus；crude-oil-contaminated soil；ecotoxicity；antioxidant defense system；aquatic environment

1 引言（Introduction）

石油是水體和土壤生態系統的代表性污染物.有關石油污染對魚類等水生生物的毒性效應及其微觀機理研究已有很多報道（Perez et al.,2008;翁妍等，2000;周啟星等，2004）.這些研究表明，石油通常是通過魚鰓呼吸、代謝、體表滲透和食物鏈傳輸逐漸富集于魚體內，特別是水中微小乳化油粒會沾附在魚鰓上影響其呼吸，從而導致對魚類的毒性.石油污染可使魚產卵、成活率降低，孵化仔魚的畸形率增加，死亡率升高（Gonzalez-Doncel et al.,2008;Lister et al.,2008）.

研究表明，污染物造成的環境脅迫可能會導致魚類體內產生大量的活性氧，當超出機體抗氧化防御能力時，會在機體積累并導致細胞受到膜脂過氧化以及DNA斷裂等損傷，從而造成生物體的氧化損傷（Van der Oost et al.,2003）.超氧化物歧化酶（SOD）是最先與活性氧自由基作用的酶，它可將超氧陰離子（O2-·）分解為H2O2和O2；過氧化氫酶（CAT）又可繼續分解H2O2，從而降低體內H2O2的濃度；谷胱甘肽硫轉移酶（GST）作為第二階段解毒酶，可催化污染物與還原型谷胱甘肽（GSH）結合，生成極性的小分子物質，從而減輕其毒性（王曉蓉等，2006）.隨著石油的開采和土壤環境石油污染的日益增加，石油污染土壤隨地表徑流沖刷進入水環境的現象日益普遍.然而，這些石油污染土壤進入水體后，對魚類的毒性效應如何，特別是對其抗氧化系統的影響如何，尚未見報道.因此，本研究嘗試以幼齡鯽魚為實驗材料，研究水體中不同濃度石油污染土壤對鯽魚的毒性效應及其肝臟抗氧化系統的影響，并探討抗氧化指標作為早期石油污染暴露生物標志物的可能性.

2 材料與方法（Materials and methods）

2.1 儀器與試劑

儀器：Hettich 32R低溫高速冷凍離心機，購自德國Hettich公司；TU-1901雙光束紫外可見分光光度計，購自北京普析通用儀器有限責任公司.酶反應試劑均為分析純或化學純級別.

2.2 實驗材料

幼體鯽魚（Carassius auratus）購自天津市塘沽區花鳥魚蟲市場，平均體長（8.0±0.5）cm，體重平均為（9.16±0.92）g.養魚用水為充分曝氣24h的脫氯自來水，水溫控制為（15±2）℃；pH值為6～8.幼魚購買后于實驗室馴養 1周（期間死亡率低于5%），馴養期間每天喂食1次，實驗前24h停止喂食.實驗用魚采用行動活潑、魚鰭完全舒展、逆水性強和食欲好的健康鯽魚.

2.3 暴露濃度與條件

石油污染土壤取自山東東營勝利油田，土壤含水率30.5%.略微陰干后過10目篩，取一定量污染土放入50cm×30cm×30cm魚缸中，加水至35L，使其中的石油污染土壤濃度分別為0.5、1.0、2.5、5.0、10.0、20.0、25.0和 50.0g·L-1.同時設置不加入石油污染土壤的空白對照.每組隨機加入12條魚.暴露時間為20d，期間用曝氣機連續充氣，上罩紗網以防魚躍出.每天投喂餌料，并且每日用玻璃棒攪動一次模擬自然界中自然擾動.每天記錄死亡數并及時撈出死魚.每5d更換全部水和污染土.

2.4 取樣和樣品處理

暴露20d后取樣：每個濃度隨機取出3條魚，活體解剖，取出肝臟，用生理鹽水沖洗血液，濾紙吸干，鋁箔紙包裹置于-20℃冰箱中保存.

樣品處理：迅速稱取適量肝臟，立即置于玻璃勻漿器中，以1：10（W/V）的比例加入預冷的Tris-HCl緩沖液（0.01mol·L-1Tris，0.25mol·L-1蔗糖，0.1mmol·L-1EDTA，pH 7.5）冰浴下勻漿.勻漿液經高速冷凍離心機在 4℃、10000r·min-1下離心15min，上清液即為粗酶液，保存于-20℃冰箱中待測.

2.5 酶活性的測定方法

SOD活性的測定采用改進的鄰苯三酚自氧化法（Li et al.,2007）；CAT活性的測定采用徐鏡波等（1997）改進的分光光度法；GST活性的測定采用 Habig法（Habig et al.,1974）.蛋白含量采用Bradford法（Bradford,1976）測定，以小牛血清白蛋白（BSA）作為標準蛋白.

2.6 數據分析

實驗結果表示為平均數±標準誤差（Mean± SDE）.使用SPSS統計軟件和單邊ANOVA法對組間數據進行差異性顯著分析，p＜0.05表明差異顯著.

3 結果（Results）

3.1 鯽魚死亡率隨暴露時間的變化

水體中低濃度石油污染土壤暴露下的魚，趨向喜食含石油的土壤.當石油污染土壤量超過5.0g·L-1時，鯽魚的攝食量即受到一定影響，而且暴露于其中的魚背鰭不舒展.在暴露達第6d時，1.0g·L-1濃度組開始出現死亡.死亡前的魚沉在底部，其游泳能力和平衡能力均明顯降低.

從魚的死亡率來看（表1），0.5g·L-1的石油污染土壤，對水體中魚的生存沒有太大影響.在暴露初期（10d），1.0g·L-1和2.5g·L-1濃度組死亡率最高；在暴露的中期（15d）和后期（20d），1.0g·L-1濃度組的死亡率一直遠高于其他濃度組.在 5.0～25.0g·L-1濃度范圍內，死亡率隨暴露時間而增加，各濃度鯽魚死亡速率（Δ死亡率/Δt）變化不大.50.0g·L-1濃度組在暴露后期死亡速率迅速升高.

表1 水體中的石油污染土壤對鯽魚死亡率的影響Table 1 Effect of crude-oil-contaminated soil in aquatic environment on the mortality of Carassius auratus

3.2 石油污染土壤對鯽魚肝臟GST活性的影響

鯽魚肝臟GST活性隨石油污染土壤暴露濃度的變化如圖1所示，暴露石油污染土壤20d后，在所設濃度范圍內，幼體鯽魚肝臟GST活性均受到顯著激活（p＜0.05）.GST是一種重要的解毒酶，在0.5g·L-1濃度下，GST活性即顯著（p＜0.05）高于對照組，達到對照組的606%.隨著濃度的升高，GST活性略有下降，但仍全部顯著高于對照組.10.0和50.0g·L-1濃度下，GST活性顯著低于其他濃度組，這與這兩組高的死亡率一致.50.0g·L-1時，GST活性最低，但仍為對照組的295%.

圖1 水體中的石油污染土壤暴露20d對鯽魚肝臟GST活性的影響（*：與對照組比較，p<0.05）Fig.2 Effect of crude-oil-contaminated soil in aquatic environment on the activity of GST in the liver of Carassius auratus after 20-d exposure（*:compared with the control,p＜0.05）

3.3 石油污染土壤對鯽魚肝臟SOD和CAT活性的影響

石油污染土壤暴露20d后，鯽魚幼體肝臟SOD活性的變化如圖2a所示.隨暴露濃度的升高，SOD活性表現為先升高后降低趨勢.10.0g·L-1濃度組中SOD活性受到最大誘導，單邊ANOVA分析表明其顯著性（p＜0.05）高于對照組.當暴露濃度達20.0g·L-1，SOD活性開始受到抑制，在最高暴露濃度50.0g·L-1濃度下SOD活性最小，受到顯著抑制（p＜0.05），僅為對照組的41%.

暴露石油污染土壤20d后，幼體鯽魚肝臟CAT活性的變化如圖2b所示.隨暴露濃度的增加，CAT活性變化無明顯規律.當石油污染土壤濃度為0.5g·L-1時，鯽魚肝臟CAT活性即已受到顯著誘導（p＜0.05）.在低濃度范圍內（濃度小于等于5.0g·L-1），CAT活性除1.0g·L-1組均受到顯著誘導（p＜0.05），在2.5g·L-1濃度下誘導程度最大，是對照組的4.86倍.從5.0g·L-1濃度組開始，CAT活性開始回落.在 10.0～50.0g·L-1濃度范圍內，CAT活性下降，但除10.0g·L-1濃度組外，各組活性仍比對照組略高.

4 討論（Discussion）

從幼體鯽魚的死亡率數據可以看出，死亡率隨水體中石油污染土壤濃度的變化明顯分為3個部分.低暴露濃度（0.5～5.0g·L-1）下，魚表現為喜食含石油的土壤，而且1.0g·L-1濃度組的死亡率一直遠高于其他濃度組.可以推測攝食是污染物大量進入魚體而導致傷害的一種重要途徑，或者低濃度組高的死亡率是由于攝食的土壤不能有效排出而引起的（張瑞安，1997）.中等暴露濃度（5.0～25.0g·L-1）下，含石油土壤的存在影響了魚的攝食量，這時石油污染物進入魚體的途徑主要是呼吸和體表滲透（甘居利和賈曉平，1998）.在暴露達到第10d時，還沒有發生死亡，而后隨著暴露時間的延長，污染物在體內蓄積或者積累的活性氧超過了耐受限度，造成死亡（趙保路，1999）.石油污染可通過改變生存環境對生物造成脅迫傷害（Saco-Alvarez et al.,2008）.高暴露濃度（50.0g·L-1）下，不但影響了鯽魚的攝食量，而且暴露于其中的魚背鰭不舒展，表現出受到環境脅迫，造成50.0g·L-1濃度組在暴露后期死亡速率迅速升高.

圖2 水體中石油污染土壤暴露20d對鯽魚肝臟SOD（a）和CAT（b）活性的影響（*：與對照組比較，p<0.05）Fig.2 Effect of crude-oil-contaminated soil in aquatic environment on the activity of SOD（a）and CAT（b）in the liver of Carassius auratus after 20-d exposure（*:compared with the control,p＜0.05）

很多研究表明，生物體內的抗氧化成份會因為污染脅迫的存在而發生變化（陳榮等，2002;Wang and Zhou,2006）.本次研究的結果顯示，不同濃度組中，魚體肝臟抗氧化指標都呈現出較大變化，表明肝臟是石油污染土壤重要的靶器官之一，也表明石油污染土壤長期暴露引起的肝臟氧化應激可能是肝臟中毒的機制之一.生物體內的抗氧化防御指標可快速指示水體中污染物的存在（Cheung et al.,2004）.本次研究中，魚體暴露于石油污染土壤20d后，GST和CAT的活性在0.5g·L-1濃度下即顯著高于對照，GST、SOD和 CAT分別在0.5、10.0和2.5g·L-1濃度下達到最大值.表明這些抗氧化酶中，GST和CAT對石油污染土壤的脅迫都很敏感.GST的活性與對照組相比變化最大，CAT和SOD與對照相比也都有顯著的激活效應.這3項指標從生化和亞分子水平上反映了污染物對魚體肝細胞的損傷，可考慮作為水環境中石油污染存在的早期檢測指標.

GST廣泛存在于各種生物組織中，是一種Ⅱ相解毒代謝酶，其巰基可結合內源性或外來有害物質的親電子基團，促進其排出體外，從而達到解毒目的（Cazenave et al.,2008;聶湘平等，2007）.暴露石油污染土壤20d后，在所設濃度范圍內，幼體鯽魚肝臟GST活性均受到顯著激活（p＜0.05）.在最小暴露濃度下（0.5g·L-1）就達到最大程度的激活，達到對照組的606%，說明GST對水體中石油污染土壤的存在非常敏感.在10和50g·L-1濃度下，GST活性低于其他濃度組，這與這兩組高的死亡率一致，說明氧化脅迫程度大于其它濃度組，大量的GST被消耗.同時，也有可能是解毒過程中產生的大量中間代謝產物改變了GST亞基的組成，降低了GST活性（Egaas et al.,1999）.

Israr等（2006）報道，SOD等抗氧化酶的活性隨著污染物濃度的升高，多呈先升高后降低趨勢.孫福紅和周啟星（2006）的研究也指出，石油烴暴露沙蠶5d后，其SOD活性先被誘導而后抑制.在一定濃度范圍內，隨著污染物濃度的增加，SOD和CAT酶活性都有所增加，而且激活程度顯著高于對照組（p＜0.05）.這是由于在生物的耐性閾值內，污染物的刺激導致了酶蛋白合成的增加，表現為酶活性的升高（Kaufer et al.,1999）.但是當污染物的濃度超過了生物的耐性限度后，細胞受到損傷，導致酶活性降低（張寧等，2008）.在本試驗所測定的抗氧化指標中，SOD的活性在暴露濃度超過20g·L-1后，降低到顯著低于對照水平；而CAT的活性在高暴露濃度下雖然降低，但是始終略高于對照水平.這表明使CAT產生中毒反應的暴露濃度要高于使SOD產生中毒反應的濃度，H2O2在魚體內積累量增加，但是還不足以使CAT產生中毒反應，也有可能是幼魚對污染環境適應的結果（張景飛和王曉蓉，2003）.

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The Toxicity ofOilPolluted Soilin AquaticEnvironmenton Carassius auratus and Its Hepatic Antioxidant Defense System

WANG Yuan-yuan，ZHOU Qi-xing*
Key Laboratory of Pollution Processes and Environmental Criteria（Ministry of Education），and Tianjin Key Laboratory of Urban Environmental Remediation and Pollution Control，College of Environmental Science and Engineering,Nankai University,Tianjin 300071

1673-5897（2010）2-236-06

X171.5，X131.3

A

周啟星（1963—），男，博士，教授，博士生導師.教育部長江學者特聘教授，中國科學院“引進國外杰出人才”百人計劃入選者.現任南開大學環境科學與工程學院院長、中國科學院陸地生態過程重點實驗室主任.主要從事污染生態毒理學、污染生態修復與污染控制生態學等方面的研究.

2009-12-20 錄用日期：2010-01-31

國家自然科學基金面上項目（No.20777040）；國家高技術研究發展計劃（863） 重點項目（No.2007AA061201）

王媛媛（1983—），女，碩士，E-mail:wangyy@mail.nankai.edu.cn；*通訊作者（Corresponding author），E-mail: Zhouqx@nankai.edu.cn