養殖場飼養雞對苯并［a］芘的攝入、排泄和積累

楊意峰，周東旭，禮曉，楊宇，王文濤，沈國鋒，王戎，王斌，陶澍

北京大學城市與環境學院地表過程分析與模擬教育部重點實驗室，北京100871

養殖場飼養雞對苯并［a］芘的攝入、排泄和積累

楊意峰，周東旭，禮曉，楊宇，王文濤，沈國鋒，王戎，王斌，陶澍*

北京大學城市與環境學院地表過程分析與模擬教育部重點實驗室，北京100871

在北京市郊區一家中等規模養雞場采集了不同品種和不同生長階段的飼養雞的肌肉和內臟樣品，并同步采集了雞蛋、飼料、糞便和大氣樣品，測定了其中苯并［a］芘的濃度，據此分析了苯并［a］芘在飼養雞體內的積累、排泄和代謝的動態過程.結果顯示，飼養雞體內各組織苯并［a］芘的濕重濃度在0.024～0.15ng·g-1之間，肌肉中的濃度顯著低于其它組織；飼料和糞便中的濃度顯著高于體內各組織濃度.飼養雞體內攝入的苯并［a］芘約60%在體內代謝，約三分之一直接排泄進入糞便，僅有少量殘留在體內如表皮、肌肉和其他器官中.肌肉、肝臟和胃中苯并［a］芘濃度和總累積量的動態變化規律不盡相同.北京居民攝食類似雞肉導致的對苯并［a］芘的暴露量較春、秋、冬季呼吸暴露量低兩個量級，與夏季呼吸暴露量相當.

苯并［a］芘；雞；吸收；代謝

1 引言（Introduction）

由于具有確認的強致突變性，苯并［a］芘是多環芳烴中最受關注的化合物（Charles et al.,2000;Ramesh et al.,2004），許多環境標準也以苯并［a］芘代表多環芳烴類污染（WHO,2000;IPCS,1998）.與其他多環芳烴化合物一樣，除自然成因外，苯并［a］芘主要來自化石燃料或生物質的不完全燃燒.雖然與其他已列入持久性有機污染物公約的化合物不同，多環芳烴不具有生物富集能力（Wan et al.,2007），但由于其持續排放量大，在各種環境介質中污染嚴重（Guo et al.,2003;Wang et al.,2004;Xu et al.,2006），人群對多環芳烴的暴露風險往往高于其他持久性有機污染物.

我國是多環芳烴排放密度最高的國家之一，目前排放總量占全球排放的五分之一以上，且其中包括苯并［a］芘在內的高環致癌化合物比例高于發達國家（Zhang and Tao,2009）.正因為如此，我國居民面臨相當高的暴露風險.相關研究估計，中國居民多環芳烴呼吸暴露的人群肺癌歸因分數在1.6%左右（Zhang et al.,2009）.事實上，對非職業人群而言，呼吸暴露只占人群對多環芳烴暴露的一小部分，進入人體的多環芳烴更多來自食物.據估計，通過膳食攝入的多環芳烴占總環境暴露量的70%～90%（Phillips,1999;李新榮等，2009）.如果考慮高環多環芳烴的弱揮發性，包括苯并［a］芘在內的高環多環芳烴的攝食暴露的比例可能更高.

由于在環境中無處不在，常見的食物種類，如谷物、蔬菜、魚和肉類均有不同程度的多環芳烴污染.其中植物類食物中多環芳烴的積累直接源于環境（空氣或土壤），故比較容易通過過程模型進行定量模擬.相比之下，動物類食物中多環芳烴來源復雜，它們既可以直接來自環境，也可能通過飼料間接攝取，因此很難在從環境到暴露的整體過程模型中定量描述.迄今為止，我們關于飼養動物對多環芳烴的富集過程了解甚少.本研究即以北京郊區的一家養雞場為例，通過系統采樣和測定，深入剖析雞在飼養過程中對苯并［a］芘的攝入，以及苯并［a］芘在雞體內的積累、排泄和代謝的動態過程，為全面認識多環芳烴在飼養動物體內的行為特征以及定量預測環境中多環芳烴對人體健康的影響積累基礎資料.

2 材料與方法（Materials and methods）

2.1 樣品采集

樣品于2006年6月采集于北京市大興區一家現代化中等規模養雞場.采集樣品包括四種飼養雞、雞蛋、雞糞和養雞場空氣.采集的飼養雞包括麻雞、綠柴雞、羅曼褐雞、綠殼蛋雞四種，前兩種為肉雞，后兩種為蛋雞.每種雞分別采集雛雞（10d）6只、中雞（30d）和成雞（58d）各3只.其中，綠柴雞和綠殼蛋雞屬同一種雞，一般綠柴雞是公雞，綠殼蛋雞為母雞，因此這兩種雞的雛雞共采集6只.采集的飼料分為肉雞料和蛋雞料兩種，主要成份為玉米、麩皮、豆餅、魚粉、磷酸氫鈣、果維素、辣椒粉等，雛階段均喂肉雞飼料，后期則分別喂肉雞和蛋雞飼料.所有采集的雞就地宰殺后分取肌肉、胃（嗉）、心、肝和表皮等組織樣品，用鋁箔封裝后運回實驗室冷凍保存.用被動采樣器（PAS-GP-1）采集養雞場空氣中氣相和顆粒相苯并［a］芘.采樣期3個月，檢測結果根據相關校驗研究結果換算為體積濃度（Tao et al.,2007）.除樣品采集外，同時收集與雞生長過程相關的資料，包括不同生長階段的飼料種類和喂食量、不同生長階段的排泄量、呼吸速率等.

2.2 樣品提取與凈化

雞的不同器官、飼料和糞便樣品分析前在-18℃冷凍保存.樣品均冷凍干燥4d（EYELA-FDU-830,-49.9℃、20.265kPa），稱取3g樣品與5g無水硫酸鈉混合研磨至粉狀.研磨后樣品用100mL正己烷和二氯甲烷混合溶液（2:8）索氏提取24h，提取液經旋轉蒸發濃縮至1滴后加入10mL正己烷再濃縮至3mL，定量轉移至250mL分液漏斗.使用12mL正己烷和30mL乙腈混合液萃取兩遍，收集萃取液后再用300mL 5%硫酸鈉溶液萃取兩遍，收集上層正己烷相.經硅膠層析柱凈化后旋轉蒸發并氮吹定容至0.2mL待測.

雞蛋樣品用不同方式處理.稱取5g混勻雞蛋樣品置于10mL離心管中.依次用10、12和12mL乙腈離心萃取3次.在收集的上清液中加入120mL 2%無水硫酸鈉溶液于空氣浴振蕩器中振蕩1h，轉移至250mL分液漏斗中后，再分別用30、15和15mL正己烷萃取，取正己烷相，經硅膠層析柱凈化后旋轉蒸發并氮吹定容至0.2mL待測.

2.3 樣品分析

采用氣相色譜-質譜聯用儀測定提取樣品中的苯并［a］芘.儀器條件如下：HP-5毛細柱（30.0m×250μm×0.25μm），載氣為He，柱前壓0.003Mpa，進樣口溫度250℃，采用不分流進樣方式，進樣量1μL；升溫程序：以5℃·min－1升溫至300℃（起始溫度60℃），保留15min至樣品完全流出色譜柱；質譜條件：EI電離源70eV，質量范圍45～600aum，離子源溫度200℃，光電倍增器電壓950V，掃描速度0.82sec·scan－1，溶劑延遲5min.

2.4 質量控制

本研究涉及各類樣品的加標回收率在81%～126%之間，回收率指示物（萘-d8、苊-dl0、葸-d10、屈-d12和苝-d12）回收率在54%～70%之間.苯并［a］芘儀器檢測限為0.46ng·mL－1.每批樣品同時加兩個程序空白，每個樣品保證至少3個平行.實驗用乙腈使用色譜純溶劑，其他均使用經重蒸處理的分析純溶劑，實驗使用的玻璃器皿經超聲洗滌后于400℃灼燒6h.

3 結果與分析（Results and analysis）

3.1 實測濃度和器官分布

本研究測得的各類樣品中苯并［a］芘濕重濃度和脂肪標化濃度列于表1.飼養雞體內各器官中苯并［a］芘濕重濃度在0.024～0.15ng·g－1之間；飼料和糞便中的濕重濃度分別為（0.29±0.054）ng·g－1和（1.4±0.83）ng·g－1.飼養雞體內各器官中苯并［a］芘的脂肪標化濃度在0.22～2.6ng·g－1之間；飼料和糞便中的脂標化濃度分別為（6.7±1.3）ng·g－1和（36±21）ng·g－1.雞蛋、空氣顆粒態與氣態苯并［a］芘濃度均低于檢出下限，未在表格中列出.雖然我國多環芳烴排放密度高，大氣污染嚴重，但此次測得的雞肉中苯并［a］芘濃度低于國外某些國家近年來報道的結果，例如，在埃及市場上購買的食物樣品測定的結果發現苯并［a］芘在雞肉中的濕重濃度高達0.16ng·g－1，較本研究測定結果高將近一個量級（Loutfy et al.,2007）.導致這種差別的原因之一是飼料中苯并［a］芘含量的差異.該研究同時發現，埃及使用的雞飼料中包括苯并［a］芘在內的8種多環芳烴含量的干重濃度為7.3ng·g－1（Loutfy et al.,2007），而本研究采集的飼料中的相應濃度為3.5ng·g－1.此外，最近報道的斯洛伐克（0.3ng·g－1）和西班牙加泰羅尼亞地區（0.04ng·g－1）市場上禽類產品中苯并［a］芘實測濕重濃度也高于本研究的結果（Dobrikova and Svetlikova,2007;Perello et al.,2009）.

表1 各類樣品中苯并［a］芘濕重濃度與脂肪標化濃度Table 1Wet weight concentrations and lipid normalized concentrations of benzo［a］pyrene in the samples

在研究測定的幾種組織中，肌肉濃度顯著低于其他器官（p＜0.05）.其他組織中含量則沒有顯著差異（p＞0.05）.肌肉中脂肪含量最低是導致這一差別的原因之一.但即便用脂含量標化，肌肉濃度仍低于內臟濃度，但高于表皮.肝臟濃度最高顯然與肝首過效應有關.動物肝臟對有機污染物的富集在文獻中多有報道.例如，有關研究發現暴露于16種多環芳烴的雞胚胎中多環芳烴在肝臟中富集最多（Naf et al.,1992），有機氯農藥也趨向于在肝臟富集（Covaci et al.,2004）.特別需要指出的是，飼料和糞便，特別是糞便中的苯并［a］芘濃度顯著高于各組織濃度（p＜0.05）.雖然飼料水分含量較低，但即便計算干重濃度，結果仍然如此.

本研究設計時分別采集了肉雞（麻雞、綠柴雞）和蛋雞（羅曼褐雞和綠殼蛋雞）.對各種器官樣品的測定結果進行統計檢驗，沒有發現測定濃度在蛋雞和肉雞之間有顯著差異.而品種之間的差別僅僅體現在麻雞肌肉中苯并［a］芘濃度顯著高于其它品種（p＜0.05），因此，本文不再分析品種差異.

3.2 質量平衡

本研究除測定了各種樣品中目標污染物的濃度外，還嚴格記錄了各樣品重量并采集了喂食和排泄的詳細信息.利用這些信息和實測濃度計算了蛋雞和肉雞在58d飼養過程中苯并［a］芘在體系內的質量平衡關系（圖1）.由于實測空氣濃度低于檢出下限，可以忽略皮膚暴露，故攝食是唯一的輸入途徑.因喂食量不同（肉雞各生長階段的攝食量均高于蛋雞），蛋雞和肉雞的總攝入量分別為1460ng和1900ng.本研究所采集飼料的的主要成份為魚粉、玉米、麩皮、豆餅等.雖然沒有分別測定，但這些組分中一般都有不同程度的多環芳烴污染（Phillips et al.,1999）.根據質量平衡計算，攝入苯并［a］芘總量中約三分之一（蛋雞攝入量的32%和肉雞攝入量的34%）直接隨糞便排泄出體外，其余部分或者殘留在體內，或者在體內代謝.代謝量可以通過質量差減獲得.從計算結果看，進入體內的苯并［a］芘約三分之二（蛋雞攝入量的66%和肉雞攝入量的63%）在體內代謝，殘留在體內的部分僅占總攝入量的1.9%（蛋雞）和2.5%（肉雞），因此在體內各組織中的殘留總量很低.這樣的低體內殘留量也是本研究雞蛋中苯并［a］芘濃度未檢出的主要原因.

圖158 d成熟飼養蛋雞（E）和肉雞（M）體內苯并［a］芘質量平衡Fig.1Mass balances of benzo［a］pyrene in laying chicken（E）and broilers（M）during a growth period of 58 days

多環芳烴在動物體內的代謝已有大量報道（Magnusson et al.,2000;Harris et al.,2008）.這一特性正是多環芳烴不發生生物富集和放大的根本原因.苯并［a］芘的體內代謝可以發生在腸道這樣的主要吸收器官中，也可以在腸道吸收后發生在其他器官中.模擬人體消化道的體外模擬實驗結果觀察到多環芳烴在消化過程中的代謝（Tang et al.,2006）.雖然雞的消化系統不同于人的消化系統，但類似的代謝過程完全可能在化學和微生物作用下發生.

富集于體內的少量苯并［a］芘主要存在于總質量最大的表皮和肌肉中（蛋雞和肉雞的表皮富集量占體內總富集量的百分數分別為1.0%和1.6%，肌肉分別為0.46%和0.66%）.兩種雞胃中富集量的差別目前無法解釋，這或許與采樣前的喂食狀況有關.

3.3 動態變化

為了解飼養雞對苯并［a］芘吸收和代謝的動態過程，分別采集了生長期為10、30和58d的樣品，測定了各組織含量.圖2為本研究肌肉、肝和胃組織中苯并［a］芘濃度的動態變化（10d小雞表皮和心臟組織樣品太少，沒有可靠的測定結果）.雖然3個數據點無法支持定量數據擬合，但仍可以看出苯并［a］芘在不同組織中的濃度表現出一定的趨勢性變化（圖中曲線僅用于表示趨勢）.這樣的變化實際上取決于兩個作用相反的動力學因素，即苯并［a］芘的累積總量和組織的生長量.前者導致苯并［a］芘的不斷積累，后者則持續稀釋積累的物質.其結果是，不同組織中最終濃度的變化趨勢反映了兩種過程作用的相對強度.當積累速率高于稀釋速率時（如胃），組織中苯并［a］芘濃度持續上升，當稀釋作用強于累積過程時，表現為組織內苯并［a］芘濃度的不斷下降（如肌肉）.

由于兩種過程在不同組織中表現不同，如果用累積量作圖（圖3），得到的結果與濃度圖不完全相同.比較圖2和圖3，肝臟和胃組織苯并［a］芘濃度和累積量變化趨勢一致，說明兩種相反作用在生長過程中的變化趨勢恒定.相比之下，肌肉中生長后期累積量顯著上升，但濃度卻持續下降.顯然，肌肉的生長在后期顯著加速（現代化飼養雞的特點），稀釋作用明顯，盡管累積總量快速增加，但仍然低于肌肉生長引起的稀釋作用.相比之下，肝臟和胃等器官在成雞生長階段的質量增加遠不如肌肉明顯.如前所述，苯并［a］芘累積量在組織中的變化與吸收和代謝兩者有關.這兩種過程在圖3中3種器官中表現出來完全不同的變化規律.作為主要的消化/吸收器官，胃中苯并［a］芘的吸收速率始終快于代謝，因此累積總量持續加速上升.與之相反，雖然吸收后的苯并［a］芘可以先到達肝臟（肝首過效應），但作為主要的代謝器官，肝臟內苯并［a］芘累積量持續下降，說明代謝比累積更快.肌肉中出現的轉折可能與生長速率的改變有關，成雞生長階段加速增加的肌肉除稀釋作用外，也可以導致吸收和累積量的上升.

圖2 不同組織中苯并［a］芘濃度的動態變化Fig.2Dynamic changes of benzo［a］pyrene concentrations in different tissues

圖3 不同組織中苯并［a］芘積累量的動態變化Fig.3Dynamic changes in total quantities of benzo［a］pyrene in different tissues

3.4 食用暴露貢獻

本研究只采集了一個養雞場的樣品，獲得的數據顯然不足以代表北京市場食用雞苯并［a］芘的濃度水平，不能用做評估區域人群通過食用雞肉導致的苯并［a］芘暴露量的依據.但是由于相關文獻資料非常缺乏，考慮到目前大型養雞場的飼養方式和飼料來源完全市場化，飼料的配方相似，因此，以本研究實際測定濃度為參照，半定量評估食用本養雞場產品（或相似飼料來源養雞場產品）對人體總暴露的貢獻仍可提供具有一定的參考價值的信息，且為將來可能的基于人群的暴露評估提供第一手資料.

根據相關膳食調查結果，不同年齡組北京居民（男女平均）平均禽肉攝入量（濕重）分別為2～10歲0.80g·kg-1（體重）·d-1、11～17歲0.71g·kg-1（體重）·d-1、18～44歲0.40g·kg-1（體重）·d-1、45～59歲0.34g·kg-1（體重）·d-1、大于60歲0.30g·kg-1（體重）·d-1（翟鳳英和楊曉光，2006）.由于北京居民食用禽肉以雞肉為主，如果不嚴格區分肉雞和蛋雞，可以估計，不同年齡組居民通過食用本養雞場或相似飼料來源養雞場的成雞產品的苯并［a］芘暴露量在0.33～0.69ng·d-1之間（圖4）.青年組暴露量較高的原因是較高的單位體重攝入量和略高于兒童組的體重.值得注意的是，這樣的暴露量與當地居民在春、秋、冬季通過呼吸對大氣中苯并［a］芘的暴露相比可以忽略.據有關文獻報道，北京城區春、夏、秋、冬四季大氣苯并［a］芘濃度均值分別為5.3ng·m-3、0.030ng·m-3、5.6ng·m-3和14.3ng·m-3（Zhou et al.,2005）.以11～23歲居民為例，北京居民呼吸率均值為15.7m3·d-1（朱廣瑾，2006）.春、夏、秋、冬四季對苯并［a］芘的日均呼吸暴露量分別為83.3ng·d-1、0.47ng·d-1、87.8ng·d-1和224.9ng·d-1.上述11～17歲居民雞肉食用暴露比春、秋、冬季的呼吸暴露低兩個量級，而與夏季呼吸暴露相當.最近相關研究證明，對多環芳烴的呼吸暴露可能造成值得關注的健康風險（Zhang et al.,2009）.相比之下，經雞肉攝取的苯并［a］芘導致的風險要低得多.當然，由于雞肉攝取只占攝食暴露的很小比例，在獲得全面的食物暴露濃度之前，不能就攝食暴露風險下任何明確結論，比如相關研究就曾證明，膳食是天津居民對多環芳烴暴露的優勢途徑（李新榮等，2009）.

圖4 不同年齡北京城區居民食用本養雞場產品對苯并［a］芘的日暴露量Fig.4Daily oral intake of benzo［a］pyrene by Beijing residents who consume the poultry product from the investigated chicken farm

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Intake,Excretion and Accumulation of Benzo［a］pyrene in Chickens from a Chicken Farm in Beijing

YANG Yi-feng，ZHOU Dong-xu，LI Xiao，YANG Yu，WANG Wen-tao，SHEN Guofeng，WANG Rong，WANG Bin，TAO Shu*

Laboratory for Earth Surface Processes,College of Urban and Environmental Sciences,Peking University,Beijing 100871

Chicken muscle,viscera,egg,feed,dropping and air samples were collected at a medium-size poultry farm in Beijing.The concentrations of benzo［a］pyrene of these samples were measured to address intake,accumulation,excretion,and metabolism of benzo［a］pyrene in chicken.The wet weight concentrations of benzo［a］pyrene in different tissues were from 0.024 to 0.15ng·g-1.The concentration in muscle was significantly lower than those in other tissues while the concentrations in feed and droppings were significantly higher than those in all tissues.Approximately one third of benzo［a］pyrene intake was excreted and around 60%was metabolized.Only a small fraction remained in skin and muscle as residues.Dynamic changes of benzo［a］pyrene concentrations in muscle,liver and stomach showed different patterns.Daily oral intake of benzo［a］pyrene via consumption of similar poultry product in Beijing is approximately two orders of magnitude lower than those of inhalation exposure in spring,fall,and winter,and in the same range of that of inhalation exposure in summer.

benzo［a］pyrene；chicken；absorption；metabolism

1 February 2010accepted15 March 2010

1673-5897（2010）2-162-07

X171.5

A

2010-02-01錄用日期：2010-03-15

國家重點基礎研究發展計劃（973）項目（No.2007CB407303）；國家自然科學基金項目（No.40771179;No.40730737）；國家環保部公益項目（No.200809101）

楊意峰（1984—），男，碩士研究生；*通訊作者（Corresponding author），E-mail:taos@urban.pku.edu.cn

陶澍（1950—），男，博士，北京大學教授.