不同磁共振成像序列在頸髓損傷中的應用比較

王梅云，韓艷紅，戴建平，戴勇鳴，史大鵬*

頸椎外傷常合并嚴重的頸髓損傷(spinal cord injuries,SCI)。Kulkarni等[1]根據急性脊髓損傷在MRI上的基本表現，將其分為三類，分別是出血、挫傷和水腫，并將MRI表現與患者臨床評定做了相關性分析。據一些文獻報道[2-5]，早期有脊髓出血的患者預后較差，而脊髓水腫的患者則預后較好。所以，早期準確評價脊髓損傷情況，檢測出脊髓內有無出血，對患者的預后評價非常重要。

磁敏感加權成像(susceptibility weighted imaging,SWI)是一種對順磁性物質如脫氧血紅蛋白和含鐵血黃素等超級敏感的磁共振技術[6,7]，它可以較常規的T1WI、T2WI和梯度回波T2*加權成像(T2*WI)更敏感地檢測出腦部各種疾病所致的微出血灶[8-12]。但到目前為止，還沒有SWI在檢測脊髓出血方面的文獻報道。本研究的目的是通過將常規MRI、T2*WI和高分辨SWI進行對比，以評價不同序列在準確評價急性頸髓損傷(SCI)情況中的價值。

1 材料與方法

1.1 臨床資料

前瞻性地研究2009年間河南省人民醫院收治的16例有急性頸椎外傷史的患者(男11例，女5例；年齡15～79歲，平均年齡38歲)。致傷原因：意外墜落傷9例(56%)，車禍6例(38%)，工傷1例(6%)。所有患者均在外傷后15天內(1～14天，平均7天)行MRI檢查并進行隨訪。20例正常人(男16例，女4例，年齡18～60歲，平均35歲)做為對照組也進行了同樣的MRI檢查。所有患者和志愿者均簽署了知情同意書。

所有患者在隨訪的1至4個月(平均1.8個月)中，根據美國脊髓損傷學會(American Spinal Injury Association,ASIA)的分級標準進行臨床評價[13-14]，分級標準如下： ASIA A為完全性損傷，在骶段無任何感覺運動功能保留；不完全性損傷有ASIA B、C、D，其中B為神經損傷平面以下，包括骶段(S4,S5)存在感覺功能，但無任何運動功能； ASIA C 為損傷平面以下存在運動功能，并且大部分關鍵肌的肌力小于3級；ASIA D為損傷平面以下存在運動功能，并且大部分關鍵肌的肌力大于或等于3級；ASIA E 為基本正常。

1.2 檢查方法

采用西門子3.0 T超導磁共振掃描儀(Magnetom Trio,Siemens Medical Solutions,Erlangen,Germany)兩通道頸部線圈成像。SWI是一種三維的快速小角度梯度回波序列，成像參數如下：掃描野160×160，空間分辨率0.5 mm×0.5 mm× 2 mm (矩陣320×320)，TR(重復時間)/TE(回波時間)=35/15.6 ms，翻轉角15°，層厚2 mm，層數16層。掃描時間2分13秒。采用Reichenbach 等[15]描述的方法，由幅值圖和相位圖生成SWI圖。

常規MRI是一種快速自旋回波序列。所有病例均行矢狀T1WI (TR 600 ms,TE 9.5 ms,)、矢狀位T2WI(TR 3370 ms，TE 108 ms)、橫軸位T2WI(TR 2720 ms，TE 103 ms)掃描。GRE序列采用 TR 35 ms,TE 15.6 ms,矩陣 320×320。矢狀位層厚3 mm，橫軸位層厚2 mm，層間距是2mm。T2WI,T2*WI和SWI采用同樣的中心進行掃描。

采用雙盲法，由兩位經驗豐富的影像診斷醫師進行閱片，并根據T1WI和T2WI的信號改變，把SCI患者的MRI表現按照以下標準[16]分為四類：

正常脊髓：雖然有神經系統損害癥狀，但脊髓在任何序列均無信號異常；

脊髓水腫：T1WI呈等或稍低信號，但T2WI顯示髓內有高信號病灶；

脊髓挫傷：T1WI呈等或稍低信號，而T2WI顯示髓內有異常，表現為中心小片狀等信號，外周包繞較厚的高信號環，且病灶一直持續到亞急性期；

脊髓出血：T1WI顯示髓內信號不均勻，T2WI可見大片狀中心低信號被較薄的高信號環包繞；或T1WI和T2WI均可顯示髓內高信號。

SWI及T2*WI上顯示的脊髓內的低信號在排除骨折片可能后，就認為是髓內出血。采用核磁共振信號處理軟件(signal Processing In Nmri,SPIN)測量并計算SWI和T2*WI同一層面上出血灶與正常脊髓組織的信號強度比(圖1)，公式如下：信號強度比=出血區信號/正常脊髓信號。

圖1 T2*WI和SWI上脊髓出血灶與正常脊髓信號的測量Fig 1 The measurement of signal intensity on T2*WI and SWI.

1.3 統計學方法

利用SPSS 11.5軟件的Wilcoxon符號秩檢驗比較兩種技術的信號強度比。

圖2 53歲男性，車禍4天后行頸椎常規磁共振(圖2A～2C)、T2*WI(圖2D)和磁敏感加權成像(圖2E～2F)檢查。頸髓病變在T1WI上呈等信號(圖2A)，而在矢狀(圖2B)和軸位T2WI(圖2C)上呈不均勻高信號(白箭)，提示脊髓挫傷。常規MRI未發現出血灶。軸位T2*WI(圖2D)、相位圖(圖2E)和磁敏感加權圖(圖2F)上均顯示髓內的低信號(白箭)，提示脊髓出血Fig 2 Conventional MRI (Fig 2A-2C),T2*WI (Fig 2D) and SWI (Fig 2E-2F) obtained from a 53-year-old man who had a traffi c accident 4 days prior to scanning.Isointensity on T1WI (Fig 2A) and high signal on sagittal (Fig 2B) and axial T2WI (Fig 2C)(white arrows) suggest contusion of spinal cord.No hemorrhage is demonstrated on conventional MRI.But low signal on T2*WI(Fig 2D),phase image (Fig 2E) and SWI (Fig 2F) (white arrows) indicate hemorrhage of spinal cord.

圖3 79歲女性，從2米高處跌落16 h后行頸椎常規磁共振(圖2A～2C)、T2*WI(圖2D)和磁敏感加權成像(圖2E～2F)檢查。在矢狀T1WI (圖2A)、T2WI(圖2B)和軸位T2WI(圖2C)上均見頸髓內低信號影(白箭)，提示脊髓出血；軸位T2*WI(圖2D)、相位圖(圖2E)和磁敏感加權圖(圖2F)也顯示脊髓出血，表現為髓內低信號影(白箭)。Fig 3 Conventional MRI (Fig 2A-2C),T2*WI (Fig 2D) and SWI (Fig 2E-2F) obtained from a 79-year-old woman who fell from approximately 2 m 16 hours prior to scanning.Low signal on sagittal T1WI (Fig 2A),T2WI (Fig 2B),and axial T2WI (Fig 2C)(white arrows) indicates spinal cord injury with hemorrhage,which was also seen with T2*WI (Fig 2D),phase image (Fig 2E) and SWI (Fig 2F) with low signal in the spinal cord (white arrows).

2 結果

16例急性頸椎外傷患者中，有2例常規MRI和SWI均顯示脊髓正常，其余14例常規MRI提示有脊髓損傷，其中6例表現為脊髓水腫，4例為脊髓挫傷，但SWI和T2*WI發現在這4例脊髓挫傷患者中2例有脊髓內出血灶(圖2)；4例常規MRI提示脊髓出血，SWI和T2*WI也都顯示有脊髓內出血(圖3)。其余病例SWI和T2*WI均顯示正常。

20例正常志愿者中，除了7例有輕度椎間盤突出外，常規MRI和SWI均未發現頸髓有任何異常信號。

2例在常規MRI表現正常的患者，在入院時為不完全SCI (ASIA C 或 D級)，之后神經癥狀完全恢復正常，達到ASIA E級。常規MRI僅表現為頸髓挫傷而SWI上顯示有出血的2例患者，一例為不完全性SCI (ASIA B級)，另一例為完全性SCI (ASIA A級)，隨訪中兩例均無明顯變化。另外8例MRI表現為脊髓水腫或脊髓挫傷而SWI未發現出血的患者，均為不完全性SCI (ASIA B 或 C級)，恢復較好，最后評級為ASIA D 或 E級。4例常規MRI和SWI均顯示有脊髓出血的患者，入院時3例為完全性SCI (ASIA A級)，1例為不完全性SCI (ASIA B級)，隨訪中3例無明顯變化，1例好轉，恢復到ASIA B級。

SWI和T2*WI上出血與正常脊髓組織的信號強度比分別為0.47±0.13和0.58±0.19，兩者間有顯著性差異(Z=2.33,P=0.02)。

3 討論

SCI的早期診斷對患者的預后評價非常重要。Frankel分級標準[17]曾經是SCI預后評價的惟一指標。無論是脊髓水腫還是出血，MRI已經成為顯示頸椎外傷后脊髓改變的最好手段，而且影像學表現與神經系統癥狀密切相關[2-5]。據文獻報道，MRI上最常見的脊髓外傷表現是脊髓出血和脊髓水腫[18,19]。脊髓水腫往往預后較好，脊髓挫傷則預后較差，而脊髓出血往往為完全性SCI，預后很差。

常規MRI的T2WI對脊髓病變很敏感，與T1WI結合，可以在急性期檢測出脊髓水腫和出血，還可以在亞急性期評估脊髓永久性損傷的程度。一些關于脊髓損傷的影像表現與預后之間關系的研究表明，MRI對患者可能的神經恢復情況能夠提供有用的信息[2-5,16,18]。脊髓出血的檢出對于患者的及時治療非常重要。由于對昏迷患者不能進行運動和感覺評估，MRI檢查就顯得尤為重要，而且將直接關系到患者治療方案的選擇。但是，出血在MRI上的表現多種多樣，其信號表現取決于很多內在因素，如血紅蛋白的氧合狀態、紅細胞的完整性、正鐵血紅蛋白或含鐵血黃素的存在與否等，同時還受一些外在因素的影響，如MR的磁場強度、掃描序列、T1或T2加權像的參數等。另一方面，SWI對順磁性物質非常敏感。大多數血液成分包括脫氧血紅蛋白、正鐵血紅蛋白和含鐵血黃素都是順磁性物質，由于磁敏感效應而在MR圖像上可以顯示出血灶。自旋氫質子在不同的梯度場進動頻率不同，在T2*梯度回波圖像上信號降低。從快速自旋回波到常規自旋回波再到梯度回波(GRE)序列，以及從T1WI到T2WI再到T2*WI，對出血的磁敏感效應的敏感性逐漸增加[20]。在急性期和亞急性早期，磁敏感效應主要由脫氧血紅蛋白和正鐵血紅蛋白引起。因此，采用GRE T2*WI序列來檢測急性脊髓損傷患者中的脫氧血紅蛋白和正鐵血紅蛋白很有必要性。尤其對于廣泛采用的快速自旋回波序列來說，是個很重要的補充，因為快速自旋回波序列雖然可以明顯降低成像時間，但對磁敏感效應的敏感性低于常規自旋回波序列和梯度回波序列[21]。文獻證實，SWI在檢測腦外傷、腦卒中、血管性癡呆等各種腦內疾病[11-13]中的微出血方面遠遠優于常規T2WI和T2*WI。但目前還沒有SWI在檢測脊髓出血方面的報道。

本研究中，為了明確正常脊髓在SWI上的表現，我們用SWI掃描了20例正常志愿者的頸椎，結果顯示脊髓內信號均未發現異常。為了評估常規T1WI、T2WI、T2*WI和SWI在SCI中的價值，對16例SCI患者均行常規MRI、T2*WI和SWI檢查并進行比較，其中常規MRI采用快速自旋回波序列。結果顯示，16個病例中，2例在所有序列上都顯示正常；6例常規MRI為脊髓水腫，SWI和T2*WI為正常；4例常規MRI為脊髓挫傷，SWI和T2*WI卻顯示2例有脊髓出血，2例正常；另4例常規MRI發現有脊髓出血的病例，SWI和T2*WI上均得到了證實。而隨訪發現，6例SWI和T2*WI上發現有出血的患者預后均較差，而那些脊髓水腫或挫傷的患者，預后相對較好，這個結果和之前的報導一致。SWI和T2*WI上出血與正常脊髓組織的信號強度比間有顯著性差異，SWI上信號比明顯低于T2*WI，提示SWI比T2*WI在顯示脊髓微灶出血方面更敏感。以上結果表明，SWI在檢測脊髓出血方面比常規MRI和T2*WI更為敏感，能檢測出常規MRI上不能發現的出血灶，或較T2*WI更清楚的顯示微灶出血，這對于準確評估SCI患者的預后很重要。但SWI和T2*WI在顯示脊髓水腫或挫傷方面無能為力，需要借助于T1WI和T2WI來評價。本研究中，T1WI呈等或低信號而T2WI證實脊髓水腫的病例(6例)，SWI和T2*WI均顯示正常；4例T1WI呈等或低信號而T2WI證實脊髓挫傷的病例中，SWI和T2*WI顯示2例正常，2例有脊髓出血(圖2)。上述結果說明，把SWI與常規MRI的T1WI和T2WI結合將有助于全面評估脊髓損傷情況。本研究中，SWI成像時間僅2分13秒，把該無創性序列加入到SCI患者的常規MRI檢查中是方便可行的。

不過，作為一種新技術，SWI上有時會產生與骨結構、骨折片或某些裝置有關的磁敏感偽影，干擾脊髓出血的顯示，但這些偽影一般和出血不難區分。偽影多位于典型的部位，有時會表現為比出血灶信號更低的邊界清晰的不規則區域。結合解剖和典型的MR表現，可以把出血和偽影區分開來。

總之，本研究表明，常規MRI的T1WI和T2WI在評價脊髓水腫和脊髓挫傷方面仍是很有價值的工具，但在檢出脊髓出血方面不如SWI和T2*WI敏感。相對于T2*WI，SWI可能是目前檢測SCI患者脊髓出血最敏感的工具，對SCI患者的治療和預后判定很有價值。這項無創性技術可作為SCI患者的常規MRI檢查序列之一。

致謝：感謝李永麗、連建敏、竇社偉、閆峰山、林青、王瑩、王曼等在收集數據方面的幫助。

[References]

[1]Kulkarni MV,McArdle CB,Kopanicky D,et al.Acute spinal cord injury:MR imaging at 1.5 T.Radiology,1987,164(3):837–843.

[2]Katzberg RW,Benedetti PF,Drake CM,et al.Acute cervical spine injuries:prospective MR imaging assessment at a level 1 trauma center.Radiology,1999,213(1):203-212.

[3]Shin JC,Kim DY,Park CI,et al.Neurologic recovery according to early magnetic resonance imaging findings in traumatic cervical spinal cord injuries.Yonsei Med J,2005,46(3):379-387.

[4]Miyanji F,Furlan JC,Aarabi B,et al.Acute cervical traumatic spinal cord injury:MR imaging findings correlated with neurologic outcome-prospective study with 100 consecutive patients.Radiology,2007,243(3):820-827.

[5]Mahmood NS,Kadavigere R,Avinash KR,et al.Magnetic resonance imaging in acute cervical spinal cord injury:a correlative study on spinal cord changes and 1 month motor recovery.Spinal Cord,2008,46(12):791-797.

[6]Haacke EM,Mittal S,Wu Z,et al.Susceptibility-weighted imaging:technical aspects and clinical applications,part 1.AJNR Am J Neuroradiol,2009,30(1):19-30.

[7]Wang LJ,Liu YB,Wang GB.Brief overview about the principles of susceptibility weighted imaging.Chin J Magn Reson Imaging,2010,1(3):227-230.王麗娟,劉玉波,王光彬.磁敏感加權成像原理概述.磁共振成像,2010,1(3):227-230.

[8]Li QY,Xiao EH.Development of susceptibility weighted imaging in clinical application.Chin J Magn Reson Imaging,2010,1(3):231-235.李秋云,肖恩華.磁敏感加權成像臨床應用研究進展.磁共振成像,2010,1(3):231-235.

[9]Zhu WZ,Qi JP,Shen H,et al.Clinical application of MR susceptibility weighted imaging in cerebrovascular diseases.Chin J Radiol,2007,41(10):1040-1044.朱文珍,漆劍頻,申皓,等.MR磁敏感成像技術在腦部血管性病變中的應用.中華放射學雜志,2007,41(10):1040-1044.

[10]Shen BZ,Wang D,Sun XL,et al.Clinical application of MR susceptibility weighted imaging in intracranial hemorrhage.Chin J Radiology,2009,43(2):156-160.申寶忠,王丹,孫夕林,等.MR磁敏感成像在腦內出血性疾病中的應用.中華放射學雜志,2009,43(2):156-160.

[11]Santhosh K,Kesavadas C,Thomas B,et al.Susceptibility weighted imaging:a new tool in magnetic resonance imaging of stroke.Clinical Radiology,2009,64(1):74-83.

[12]Ayaz M,Boikov A,Haacke EM,et al.Imaging cerebral microbleeds using susceptibility weighted imaging:one step toward detecting vascular dementia.J Magn Reson Imaging,2010,31(1):142-148.

[13]American Spinal Injury Association,International Medical Society of Paraplegia (ASIA/IMSOP).International standards for neurological and functional classification of spinal cord injury.Revised 1992,American Spinal Injury Association,Chicago III.

[14]Ditunno JF Jr,Young W,Donovan WH,et al.The international standards booklet for neurological and functional classifi cation of spinal cord injury.Paraplegia,1994,32(2):70-80.

[15]Reichenbach JR,Venkatesan R,Schillinger DJ,et al.Small vessels in the human brain:MR venography with deoxyhemoglobin as an intrinsic contrast agent.Radiology,1997,204(1):272-277.

[16]Ramón S,Domínguez R,Ramírez L,et al.Clinical and magnetic resonance imaging correlation in acute spinal cord injury.Spinal Cord,1997,35(10):664-673.

[17]Frankel HL,Hancock DO,Hyslop G,et al.The value of postural reduction in the initial management of closed injuries of the spine with paraplegia and tetraplegia.Paraplegia,1969,7(3):179-192.

[18]Bondurant FJ,Cotler HB,Kulkarni MV,et al.Acute spinal cord injury:a study using physical examination and magnetic resonance imaging.Spine,1990,15(3):161-168.

[19]Bracken MB,Shepard MJ,Collins WF,et al.A randomized,controlled trial of methylprednisolone or naloxone in the treatment of acute spinal-cord injury:results of the Second National Acute Spinal Cord Injury Study.N Engl J Med,1990,322(20):1405-1411.

[20]Bradley WG Jr.MR appearance of hemorrhage in the brain.Radiology,1993,189(1):15-26.

[21]Melki PS,Mulkern RV,Panvch LP,et al.Comparing the FAISE method with conventional dual-echo sequences.J Magn Reson Imaging,1991,1(3):319-326.