植物耐熱性的分子機制研究進展

鞠冠華，崔麗潔，張書，錢忠英，潘靜嫻，開國銀

（上海師范大學植物種質資源研發中心/生命與環境科學學院，200234）

植物在生長發育過程中會受到各種非生物因子的脅迫，其中溫度對植物生長發育的影響尤其嚴重。近年來，隨著全球“溫室效應”的加劇，氣溫上升，植物面臨著高溫的脅迫。一般認為，當溫度高于環境溫度10～15℃時，植物就會產生熱激反應（heat shock response），在數小時內迅速獲得耐熱性，以抵御致死高溫[1]。但是高溫會影響植物的各種生理生化過程，如抑制光合作用、改變細胞膜穩定性、改變激素和次級代謝物的合成，甚至導致植物死亡[1]，因此，探究植物耐熱性機理和分子機制對于提高植物耐熱性及植物的引種選育都具有指導意義。

1 植物耐熱性的分子機理

植物在長期的進化過程中形成了各種機制使其在溫度升高的情況下得以生存，包括遺傳機制、形態適應、短期的逃避機制（改變葉片方向和蒸騰作用等）、細胞生理反應等。

1.1 熱激蛋白（Heat shock proteins，Hsps）

陸地上的植物通常一年四季都暴露在外界大范圍的溫度波動當中，和許多動物不同的是，植物固定在一個地方生長，且不能逃脫它所不適宜的溫度環境。為了生存，植物必須能夠預期到即將面臨的為害，然后在細胞中表達和積累所謂的熱休克蛋白（Hsps）基因，從而來對抗熱損傷。

植物在熱脅迫下會瞬時合成新的或功能增強的Hsps，Hsps的積累可以增強植物的耐熱性[2]，從而維持細胞正常的生理行為。在真核細胞中由熱激基因所編碼的熱激蛋白在結構上可分為6個家族：Hsp100、Hsp90、Hsp70、Hsp60（Chaperonins）、 小 分子量熱激蛋白（small Hsps,sHsps）以及泛素蛋白（8.5 kDa）[3]，其中發揮最主要作用的就是 sHsps[4]。

①sHsps 存在于高級植物的葉肉組織中，sHsps是最豐富的一個組分，為17～30 kDa。sHsps含量的豐富和它的遺傳特性說明其可能具有獨特的生理功能[5]。植物中一般會產生20種以上的sHsp，它們含量豐富并呈不均勻分布，是植物體中最主要的壓力應激Hsp。植物sHsp都是由細胞核編碼的，分為6個級別：CⅠ、CⅡ、CⅢ位于細胞質和細胞核中，其他3個組分CⅣ、CⅤ、CⅥ位于原質體、內質網和線粒體中。所有的sHsps都有90個保守氨基酸碳端區域，就是所謂的熱休克區域。這個區域使得sHsps能夠被熱誘導而且可能在伴侶活性方面有很重要的作用。在植物中，sHsps的積累量和耐熱性呈正相關。Korotaeva等[6]研究發現，當玉米、小麥和黑麥在42℃的環境中時，玉米中有5種線粒體 sHsps（28，23，22，20，19 kDa）表達，而在小麥和黑麥中只有一種sHsp（20 kDa）表達，這說明玉米相對小麥和黑麥具有更強的耐熱性。

②Hsp70 Hsp70家族成員具有很大的保守性，在氨基酸序列上至少50%是相同的。Hsp70家族蛋白包括：大腸桿菌dnaK蛋白，酵母細胞質基質蛋白Ssalp和Ssa2p。它們存在于真核細胞的線粒體、細胞質、細胞核、內質網和葉綠體中。Hsp70家族蛋白在高溫、寒冷和化學品刺激等環境壓力下都會表達，同樣，過表達Hsp70會誘導植物的耐熱性和對環境壓力的抵抗性[7]。

③Hsp100和Hsp90 組成型表達的Hsp100家族蛋白，在環境壓力下可以上調，它們的主要功能是保護蛋白質，防止其變性和聚集。研究表明，Hsp101對于擬南芥和酵母的耐熱性都是必需的，同時對于其他植物的耐熱性也是非常關鍵的[8]。在擬南芥中過表達Hsp101對于其生長過程中的恢復期有積極影響[9]。最近也發現，Hsp101同源蛋白在擬南芥中也涉及細胞質體分化過程中調節內部類囊體膜的形成和在熱激壓力下賦予葉綠體耐熱性的作用[10，11]。

Hsp90家族蛋白的大小在80～94 kDa，是一種ATP依賴的分子伴侶，主要功能是協助蛋白折疊，并在各種脅迫反應中表達量增加[2]。Hsp90也是高度保守，通過全基因組測序鑒定到葡萄中的7個Hsp90基因和擬南芥的相應基因具有高度相似性，而且在提高溫度時，Hsp90表達量會增加，這也說明Hsp90在熱激反應時起保護作用[12，13]。

④Hsp60和泛素蛋白 Hsp60家族是一類高度保守的大小約為60 kDa的分子伴侶，它們在原核和真核中的成員是二聚體而且是被磷酸化的亞型。這個家族的成員通常是具有14個亞基的低聚物，位于細菌的細胞質當中，主要在胞液、線粒體與葉綠體的內部，不存在于內質網和細胞質中。主要幫助蛋白的折疊和其亞基的裝配，并且需要一個更小的大約10 kDa的伴侶蛋白與之一起作用[14]。

泛素蛋白是一類廣泛存在于真核細胞中的高度保守的蛋白，是由75～76個氨基酸殘基組成的低分子量蛋白，存在于每一個真核細胞中。泛素蛋白對于熱激誘導合成中的耐熱性和恢復性有著至關重要的作用，主要介導蛋白的降解。在牧豆樹和大豆遭受熱脅迫時，作為一種重要的耐熱機制，泛素蛋白在熱脅迫開始的30 min內會大量合成[15]。

1.2 抗氧化系統

高溫脅迫會使植物發生氧化應激反應，產生一系列活性氧中間體（reactive oxygen species，ROS），如 O2-·、H2O2、·OH 及丙二醛（MDA）等，它們會催化細胞膜脂質和色素類的過氧化反應，從而導致細胞膜滲透性增加，破壞其功能。這時，植物便會產生一些酶和抗氧化劑，如超氧化物歧化酶（SOD）、抗壞血酸過氧化物酶（APX）、抗壞血酸（AsA）、脫氫抗壞血酸還原酶（DHAR），h 型硫氧還蛋白（Trxh）、谷胱甘肽還原酶（GR）及谷胱甘肽（GSH）等，來清除ROS對細胞膜的傷害，提高植物的耐熱性[16，17]。Khanna 等[18]研究發現，在藜（Chenopodium album）的葉片和花序的葉綠體和線粒體中含有多種耐熱性的SOD和APX，而且SOD的熱穩定性優于APX。

1.3 植物激素

在植物的耐熱等環境應激反應中，包括脫落酸（ABA）和水楊酸（SA）等多種植物激素也都參與其中。比如，有研究證實ABA在翦股穎（Agrostispalustris）遭受熱脅迫后的植株恢復期中有所積累并發揮作用[19]，ABA轉錄因子ABF3的過表達可以使植物獲得對高溫、冷凍等脅迫的抗性[20]。SA是植物系統獲得耐熱性（SAR）和過敏反應（HR）信號通路中的重要組分，SA通過穩定熱休克轉錄因子促使Hsps產生[21]。此外，SA的衍生物磺基水楊酸（SSA）能夠有效地清除黃瓜在熱脅迫時產生的H2O2[22]。

1.4 滲透調節物質

在壓力環境下，植物會積累很多滲透調節物質如糖類、糖醇、脯氨酸、叔銨和季銨化合物及叔硫化合物等來增強植物的抗逆性。Amooaghaie等[23]研究發現，多胺類可以使熱處理后的大豆幼苗恢復生長，而用多胺類的抑制劑CHA和DMFO處理會導致幼苗的熱敏性增強。甜菜堿（GB，一種兩性的季銨化合物）在植物遭受高鹽或高溫脅迫時會作為主要的滲透調節物質發揮作用，如玉米和甘蔗在遭受干旱或高溫時就會大量積累GB來保持水分[24]。同樣，脯氨酸和可溶性糖類在植物遭受高溫脅迫時也會大量積累來提高耐熱性，它們也是植物抵御高溫脅迫的最受關注的滲透類物質[25]。但是最近也有研究指出，高溫下擬南芥幼苗中脯氨酸的積累可能會誘導ROS的產生從而降低其耐熱性，而ABA和乙烯會抑制這一過程[26]。

1.5 光合作用與蒸騰作用

光合作用是植物最重要的生理過程之一，對高溫脅迫也最為敏感。高溫可以破壞光系統Ⅱ、阻止CO2的擴散、降低 Rubisco（1，5-二磷酸核酮糖羧化酶/加氧酶）對CO2的親和力及使PEP（磷酸烯醇式丙酮酸）羧化酶和丙酮酸羧激酶活性下降等，從而導致光合速率降低[27]。與不耐熱品種相比，耐熱品種在高溫解除后凈光合速率回升較快，能維持較高的同化速率[28]。此外，葉綠素的含量也是判斷耐熱性的一個標準，被作為覆盆子耐熱性指標[29]。有研究指出，通過噴灑外源Ca2+可以有效地提高應激反應中煙草的光合作用，從而增強其耐熱性[30]。

水分對植物耐熱性的影響主要與蒸騰作用的強度有關，在一定的溫度范圍內，隨著溫度的升高，植物的葉導度增加，蒸騰作用增強，可以起到降溫作用，但隨著蒸騰作用的加強，植物會因為缺水而枯萎，這時要降低蒸騰速率來維持體內的水分，而耐熱品種的這種保護能力更強[31]。

1.6 細胞膜熱穩定性（cell membrane thermostability，CMT）

高溫會破壞細胞膜的脂質雙分子層，使質膜的電解質通透性增加，降低細胞膜的穩定性，因此，CMT也成為眾多植物品種中衡量其耐熱性的主要指標之一，如小麥、棉花、高粱和大麥等。陳希勇等[32]測定了春小麥多種基因型幼苗的CMT，結果發現CMT與產量性狀表現出較高的正相關。

1.7 其他耐熱機制

植物葉片會向大氣層中不斷揮發大量的揮發性有機化合物（volatile organic compounds，VOCs），其中異戊二烯和單萜占了80%以上，最近眾多研究表明VOCs的揮發是植物耐熱性的一項重要機制[33]。Kadman等[34]分別將過表達異戊二烯和野生型的擬南芥品種在60℃下處理2.5 h，結果發現前者明顯具有更好的耐熱性。

自然生態系統中的所有植物都是與真菌共生的，這些真菌在獲取營養時會不同程度地影響宿主的適應性。Regina等[35]通過研究指出，這種植物和真菌的共生系統會使植物獲得耐熱性，他們從美國兩個火山地收集了200種植物，研究表明，這些植物不論在試驗條件下還是田間種植條件下，與真菌Curvulariasp.（彎孢霉屬）共生的植物都具有更好的耐熱性。Baynes等[36]指出，廣泛生長在亞歐大陸和北美的旱雀草（Bromustectorum）的耐熱性也與其共生的羊肚菌（Morchella）有關。

1.8 植物耐熱機制的信號途徑

植物在高溫脅迫下的耐熱性反應由一系列的信號途徑參加完成，復雜而有序，這些信號機制中包括離子運輸者、滲透保護劑、自由基清除劑、信號級聯反應和轉錄控制中的一系列蛋白和元素，這些物質的協同運作對抵制壓力效應都是必需的。其中，有些組分是此信號通路中的關鍵因素，如細胞膜和第二信使（Ca2+、NO、H2O2等）及各種下游調節組分（鈣調蛋白、MAPK、Hsp90、Hsfs、ATP、PLC9 等）[37～40]。植物耐熱性的一系列改變和機制，從感知高溫到信號傳導，再到產生一系列相關代謝物來應付各種熱激脅迫，其基本原理和過程都已被提出[1]（圖1）。

圖1 植物耐熱反應的機制

2 植物耐熱性的分子生物學研究

2.1 植物耐熱性相關轉錄因子的研究

在植物耐熱的信號傳導過程中，轉錄因子是一個關鍵因素，在脅迫反應中它們不斷合成并將信號傳遞和放大，調控下游基因的表達，從而引起植物的一系列抗逆反應。目前在植物的耐熱機制中，已發現了多種轉錄因子。Hsfs（heat shock transcription factors）是植物耐熱機制中最重要的一類轉錄因子，它誘導Hsps的產生[41]。在植物中有20多種Hsfs，番茄HsfA1a和擬南芥HsfA2是誘導產生耐熱性的主要轉錄因子[42]，而且通過對眼子菜屬不同種耐熱性的對比研究發現，由HsfA2誘導獲得的耐熱性具有種的特異性[43]。Suzuki等[44，45]發現，轉錄因子 MBF1c（multiprotein bridging factor 1c）是擬南芥耐熱過程中必需的，它可以在熱激反應中控制36種不同轉錄本的表達來介導植物對高溫的耐性。APX1（cytosolic ascorbateperoxidase1） 和 Zats（zincfinger proteins）在植物耐熱反應ROS信號傳導中發揮著必不可少的作用[46，47]。DREB2A/DREB2C（dehydrationresponsive element-binding proteins）通過激活HsfA3 來正調控植物的耐熱性[48，49]。Li等[50]利用 WRKY家族中的WRKY25/26/33的擬南芥缺失突變體作為研究材料，通過試驗發現它們與野生型相比熱敏感度增加，發芽率和成熟率明顯下降，可見WRKY也是植物耐熱反應中必不可少的轉錄因子。此外，MYB類、bZIP類、NAC類和AP2/EREBP類轉錄因子在植物防衛反應和逆境脅迫應答過程中具有重要功能[51]。

2.2 植物耐熱性的遺傳規律研究

植物的耐熱性并不是由某一種耐熱基因所決定，而是在不同生命周期和不同部位由不同基因控制。下面介紹幾種常用的分析方法及研究結果。

①數量性狀位點（QTL，Quantitative trait loci）分析 開始運用QTL的方法來分析植物的耐熱性是在1991年，Ottaviano等[52]發現在玉米的44個重組自交系（RILs，recombinant inbred line）的遺傳性CMT中，有6個QTLs占了全部遺傳變異的53%。盤毅等[53]以耐熱水稻品系996和熱敏感品系4628為親本構建的RILs為材料，采用復合區間作圖法檢測到2個花粉育性耐熱性QTL，命名為qPF4和qPF6，對高溫脅迫下花粉育性的表型解釋率分別為15.1%和7.15%。

②共分離（Co-segregation）分析 在春小麥的RIL群體里，小麥幼苗耐熱性的獲得是依據CMT與以色列炎夏中小麥產量的RILs的對應關系而確定的[54]，此外，關于Hsps參與耐熱性的遺傳效應也是通過對冬小麥RILs的共分離分析揭示的[55]。陳飛雪等[56]利用耐高溫和不耐高溫黃瓜品系為材料，利用SSR（Simple Sequence Repeats）和 SRAP（Sequencerelated amplified polymorphism）引物進行多態性和選擇基因型分析，發現了1個SSR和9個SRAP標記與黃瓜耐高溫QTL連鎖，對表型貢獻率為6%～17%。

③遺傳繁殖群（Genetic stock）分析 通過分析小麥、大麥、燕麥或其他谷類的遺傳繁殖系，包括末端缺失、重組和移位品系以及雜交系，可以說明這些谷類耐熱性的遺傳基礎。例如，缺失染色體1B長臂的小麥品種可以在更低的溫度下獲得耐熱性，而缺失7D長臂的小麥品種變為熱敏性并且Hsp的表達合成下降，可見，染色體1B長臂攜帶有在低溫和耐熱反應中抑制熱激反應的基因，而7D長臂攜帶有誘導Hsps合成和獲得耐熱性的必需基因[57]。

最近利用轉基因、反向遺傳學和突變的方法分析一些非谷類植物品種所獲得的實驗數據有力地證明了Hsp在植物耐熱性中的作用。利用熱敏感突變體證實了4個基因位點在擬南芥中決定了獲得耐熱性的能力，其中包括編碼Hsp101的基因[58]。

3 展望

詳細介紹了目前在植物耐熱性分子機理和遺傳規律等方面獲得的研究成果，為耐熱性品種的培育提供了理論基礎。在眾多參與植物熱激反應的成分中，Hsps是最為重要的一類物質，利用轉基因技術獲得Hsps高表達的品種不失為一種有效的培育方法。此外，選育耐熱品種，進行熱鍛煉及在幼苗上噴灑ABA、SA、Ca2+等植物生長調節劑也是提高耐熱性的有效方法[23]。

盡管前人對植物的耐熱性進行了較多的研究，但目前植物對抗熱脅迫方面還存在一些問題：①對耐熱性的遺傳機理研究不夠深入，多集中于對植物耐熱性相關的農藝性狀和生理特性的分析；②很多研究僅僅停留在實驗中，許多實驗結果并未能真正用到生產實踐中；③對于植物的耐熱性研究現階段主要集中在農作物上等，對木本植物的耐熱性研究比較少，而且對于木本植物的抗熱性的研究還沒有形成一個完整的系統。

高溫脅迫是影響植物生長、降低農作物產量的主要非生物脅迫之一，因此，獲得耐熱性在內的各種抗逆性是人們最為希望得到的作物品質。我們只有通過在熱脅迫環境下，對植物體內的一系列參數變化進行進一步的探究，才可以從變化中找到與抗熱性密切相關的各種因素，為今后植物抗熱性研究奠定重要的基礎。

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