藍藻對UV-B增強的響應及其紫外屏蔽物質的研究

王婉如，張昺林，張 楠，張東明，徐俊泉，薛林貴

蘭州交通大學化學與生物工程學院，蘭州730070

紫外輻射的波長范圍是200～400 nm，通常分為三個波段，UV-A(320～400 nm)，UV-B(280～320 nm)和UV-C(200～280 nm)，UV-A輻射對生物無傷害作用，并且可以促進植物生長，但很少被臭氧吸收［1］。UV-C輻射就是通常所說的殺菌紫外線，它對生物體有強烈的影響，但能被極少量的臭氧層完全吸收，即便臭氧層厚度減少90%，UV-C輻射也不大可能到達地表［2］。UV-B大部分被臭氧層吸收，并且它到達地球表面的量受臭氧層變化的影響。臭氧層破壞導致一系列生態環境問題的發生，主要是由于UV-B輻射增強而導致生物體的損傷。Frederick實驗證明，大氣中的臭氧每減少1%，輻射到地面的UV-B就增加2%［3，4］。

目前，國際上關于紫外輻射對生物的個體、種群、群落以及生態系統的影響方面的研究十分活躍。我國在這一領域起步較晚，主要研究集中于高等植物(尤其是農作物)對UV-B增強的響應［5］。王勛陵先生關于UV-B與高等植物及陸生生態系統方面的研究作了詳細報道［6］。相比之下，國內外對紫外輻射與浮游植物和水生生態系統之間的相關性研究較少。1999年，鄭府相研究發現藻類及浮游生物經紫外輻射處理后生長緩慢、游動活力減弱［7］。李國才等研究表明，紫外輻照對藍藻的光合色素均有一定的破壞作用［8］。南極冰藻在紫外增強后產生了明顯的生理變化以適應環境的變化:酶活改變、色素組成有所改變、產生新的具有抗紫外輻射活性的物質等［9］。

藍藻又稱藍細菌，是一類具有光合自養能力的原核生物，大約出現35億年前的前寒武紀時期，然而那時的地球外部并沒有形成臭氧層，在自然環境下，藍細菌又常常暴露在高強度的紫外輻射下。因此推測藍細菌曾面臨更高強度的紫外線輻射，并且擁有一套完整的自我保護機制［10］。目前國內研究主要集中在UV-B輻射對藍藻生物體生理變化的影響方面，對藍藻中紫外吸收物質的研究報道較少。綜上所述，本文綜述了藍藻對UV-B增強的響應及近年來國內外對藍藻中紫外吸收物質及其應用方面的研究進展，以期對國內相關研究有所裨益。

1 UV-B增強對藍藻的影響

近些年來，由于臭氧層變薄，紫外線輻射持續增強，國內外學者越來越關注于紫外線輻射對藍藻的影響，尤其是UV-B輻射對藍藻造成的損傷。盡管UV-B輻射占太陽光總能量的比例不到1%，但它具有極強的生物活性，能強烈誘導產生活性氧分子(ROS)，能加速破壞脂類、蛋白質、DNA和其它相關生物分子［11］。研究表明，UV-B主要導致藍藻生理特性的改變，包括阻礙光合作用進程、加速酶的失活、抑制藍細菌的生長、改變細胞膜的滲透性、降低色素穩定性、阻礙營養物質的吸收、阻礙光敏色素或UV-B光接收體的信號傳輸等［12］。

1.1 形態及生物量變化

已有研究表明，陽光紫外輻射(UVR，280—400 nm)可降低浮游植物的光合作用速率［13］，限制藍藻的生長［14］并影響藍藻的形態。紫外線對絲狀藍細菌Arthrospira platensis的形態與光合作用具有重要的影響，研究發現，經短期紫外輻射后，低細胞密度培養下的螺旋藻藻絲發生斷裂，而經長期紫外線照射后，高細胞密度培養下的螺旋藻藻絲發生壓縮和破裂，紫外燈照射移除以后，藻絲拉伸變長，排列變得松散，在UV輻射下，該藍細菌的光合產氧受到嚴重抑制［15］。1998年 Suresh等［16］研究了3類藍藻(Nostocsp.、Anabaenasp.和Scytonemasp.)對UV-B的敏感性，他們用5W·m-2的UV-B以2 J·d-1的劑量處理，實驗結果表明，三種藍藻生長速率分別下降28%、30%和36%，干重分別下降12%、27%和10%，葉綠素、蛋白質、淀粉含量也較對照有不同程度降低，這說明不同物種對UV-B的敏感性存在差異。也有研究表明，隨著UV-B輻射強度的增大和處理時間的延長，螺旋藻的生物量逐漸減少，在UVB輻射強度為0.8 J/m2·s下處理6 h時，與對照相比，其生物量減少了31.88%，而在UV-B強度為0.6 J/m2·s下處理 6 h，其生物量減少了26.09%［17］。然而，在高強度的紫外線輻射下，藍藻的存活率更有顯著的下降，50 kJ·m-2的紫外線處理下Nostocsp.的存活率僅有40%［18］。此外，UV-B對藍藻生長的抑制受溫度影響，隨著溫度的降低UV-B對藍藻的生長抑制逐漸增強［19］。

雖然不同種類的藍藻受到紫外輻射所表現出的敏感性不同，但是高劑量的UV-B輻射對藍藻的形態、生長率、生物量等有嚴重的損傷作用，這已經是不爭的事實。

1.2 生理效應變化

UVR輻射對浮游生物的DNA、蛋白質以及其他主要生理過程均有一定的影響。DNA是遺傳信息物質，它的改變會引起相應生物性狀改變。UV-B對DNA最主要的損傷表現在嘧啶二聚體(環丁烷嘧啶二聚體約占75%，6-4光產物約占25%)的形成，嘧啶二聚體會阻礙DNA聚合酶和RNA聚合酶Ⅱ在DNA雙螺旋上的推進，從而阻止了DNA的復制和轉錄［20］。UV-B輻射對藍藻的基因表達也具有重要影響。1998年Campbell等［21］研究發現，1.3 W ·m-2的UV-B輻射處理15 min，Synechococcus PCC 7942野生型細胞psbA1基因表達沒有變化，而psbA2和psbA3轉錄產物卻急劇升高。Máté等［22］也發現在UV-B輻射下，psbA2 mRNA和psbA3 mRNA含量增加較為明顯，psbA3 mRNA的含量上升更為顯著。

UV-B輻射能夠抑制蛋白質的合成，導致蛋白質降解、變構以及酶活性的喪失［18，23］。藍藻光系統Ⅱ(PSⅡ)的D1蛋白對UV-B極為敏感，UV-B輻射導致D1蛋白的光降解，從而導致PSⅡ功能的下降［24，25］。UV-B輻射也會導致藍藻Rubisco和ATP酶活性下降［26］。Lesser［27］報道，紫外線輻射能夠抑制藻細胞的生長，引起葉綠素的降解和光合速率下降，并且進一步證實這些傷害性癥狀的出現是由于在紫外線輻射下藻細胞內產生對本身有傷害作用的活性氧(超氧陰離子自由基和過氧化氫)所致。紫外線輻射導致這些蛋白質的變構或降解，因而導致藍藻的光合作用受阻，生長速率減弱，生物量下降。

1.3 光合作用變化

許多研究者發現，UV-B輻射對植物光合作用的抑制具體表現為光系統反應中心的破壞、電子傳遞鏈的抑制、羧化酶數量的減少和活性的降低［28，29］等。UV-B輻射對光合自養生物的光合器官有一定的損傷，導致光合作用釋氧量和CO2固定速率下降，其淀粉、葉綠素和干重均有降低。藍藻PSⅡ復合體主要由D1、D2蛋白組成，它們連接色素和輔因子，并將電子從水傳遞到質體醌，在UV-B輻射導致的PSⅡ活性降低過程中，常伴隨著D1、D2蛋白的降解［21］。

在光合作用過程中，D1蛋白和少部分D2蛋白快速周轉，它們通過PSⅡ復合體修復循環作用而不斷合成新蛋白，用這種新蛋白質來取代降解蛋白，但是在UV-B輻射脅迫下，這種修復循環平衡被打破，D1蛋白的合成速率明顯低于降解速率，D1蛋白出現了凈損失，從而導致PSⅡ的功能下降。Campbell［21］發現光合作用量子產額發生光依賴性下降，也就是光抑制，光抑制的發生通常是由于捕獲的光能超出PSⅡ反應中心的利用能力?？茖W家發現，在UV-B誘導下D1蛋白的編碼基因發生改變，對UVB具有抗性的D1∶D2含量明顯增高，這種編碼基因轉變是藍藻適應UV-B脅迫的重要保護機制［21，22］。蔣明義等［30］發現葉綠素的漂白與MDA的產生是同時發生的。這表明光合色素的降解可能是膜脂過氧化作用引起的。并且，UV-B輻射也抑制了Hill反應，PSⅡ除向PSⅠ輸送電子外，還連接了放氧系統，從水分子中取得電子。增強的UV-B輻射能明顯抑制一些農作物(如大豆、小麥等)的Hill反應活力，降低Rubisco活性，抑制光合磷酸化作用，從而引起光合作用的降低［31］。

因此，科學家們總結出紫外線輻射對藍藻的影響是多方面的，UV-B主要通過破壞PSⅡ反應中心、光系統之間的電子傳遞以及CO2固定、抑制Hill反應等各個方面來抑制藍藻光合作用。

2 藍藻對UV-B輻射的適應

2.1 通過合成和積累功能微生物色素的適應

藻類抵御UV-B輻射的一種有效方式就是增加細胞內吸收UV-B的化合物含量，這些化合物通常分布在細胞壁或分泌到其周圍環境中，能夠屏蔽和吸收紫外線輻射。然而這些物質有的是藻細胞所特有的，有些是受到UV-B輻射脅迫后誘導產生的，有些物質是藍藻細胞本身能夠合成的，但經UV-B輻射后該種物質含量會大量增加。有些藍藻還可以直接通過垂直遷移的方式避開高強度的UV輻射［32］。

表1 極端南極陸地環境中功能微生物色素的最大吸收峰［33］Table 1 Absorption maxima for functional microbial pigments in extreme terrestrial Antarctic habitats

2.2 通過合成和積累紫外吸收物質的適應

紫外吸收物質通常是指能夠吸收250～350 nm波長范圍的高能有害紫外線的物質。太陽紫外線能量到達紫外吸收物質后通過光化學作用將紫外線吸收物質從基態激發到激發態，再由激發態回到基態，在這一過程中其所吸收的能量會通過發射低能量長波長的輻射(如紅外線、可見光等)而消散，從而達到吸收太陽紫外線的目的。紫外吸收物質能作為UV-B輻射的過濾器而避免高能量光量子到達敏感部位，保護細胞的光合機構以及生物大分子DNA等免受紫外輻射損傷，同時，它也是羥自由基和過氧化氫自由基的有效猝滅劑［34，35］。藍藻作為地球上最古老的光合自養生物，在進化過程中為了防止紫外線輻射損傷，能夠產生大量紫外吸收物質作為屏蔽復合物對其起到保護作用。

2.2.1 光合色素

藍藻的光合色素包括類胡蘿卜素、葉綠素a和藻膽蛋白。UV-B輻射光大部分被藻細胞內的葉綠素和捕光色素復合體(主要是藻膽體)吸收，由此推斷，藍藻藻膽體和類囊體膜極易被紫外線輻射所傷害。

大量研究表明，在UV-B照射下藍藻葉綠素a含量下降［16，36］。也有實驗表明，葉綠素a含量不受UV-B影響，經輻射處理后其含量甚至還有所上升［37］。這可能是由于UV-B處理劑量不同或者是不同的藍藻對UV-B的敏感性存在差異所導致的結果。目前還未發現葉綠素a是否真正對紫外線有屏蔽作用。

在藍細菌中類胡蘿卜素的含量較高，類胡蘿卜素可與三線態葉綠素分子相互作用淬滅由UV-B誘導產生的活性氧，或以熱量的形式耗散過量的激發能，從而起到減輕藻細胞受紫外線傷害的作用，因而被認為是一種UV保護色素，其含量在低劑量UV-B處理下一般有所上升［38］。為了抵消UV-B誘導產生的活性氧，在藍藻M.aeruginosa 854中也觀察到了類胡蘿卜素的增多［39］。也有人報道了熱帶圭亞那地區的陸生藍藻，由于受到紫外線輻射的影響出現了類胡蘿卜素和葉綠素a的比值升高，這表明類胡蘿卜素具有光保護和抗UVR的作用［12］。

藻膽蛋白主要包括藻藍蛋白、藻紅蛋白和別藻藍蛋白，藻藍蛋白是螺旋藻中重要的捕光色素蛋白，它以近乎100%的高效率把光能優先地傳遞給光系統Ⅱ［40］，由于藻藍蛋白本身的蛋白強烈吸收250 nm至300 nm的紫外光波，因而成為UV-B的主要攻擊目標。UV-A也可能促進藻藍蛋白的合成，因而使得在去除UV-B的UVR輻射處理條件下，藍藻中具有較高的藻藍蛋白含量［41］。在活細胞中，藻藍蛋白既可以作為蛋白質存儲單位，也可以作為抗氧化劑，使細胞在一定限度內免受光損傷［42］。許多研究結果已經證明，藻藍蛋白不僅能清除過氧基、羥基、超氧化物基團，也能作為一種強效抗氧化劑抑制活性氧參與的脂質過氧化反應［43］。

2.2.2 MAAs

2.2.2.1 MAAs的結構

MAAs(mycosporine-like amino acids，類菌孢素氨基酸)，是一類低分子(＜400 Dk)水溶性色素復合物，其最大吸收波長在310～360nm［44，45］，可以吸收紫外線。目前，MAAs化合物已經從很多生物中分離出來，如:真菌、藍細菌、藻類、浮游植物、海洋無脊椎動物、浮游動物、魚類及其他海洋生物等［46］，其中只有真菌、藍細菌、藻類和浮游植物可以自身合成MAAs化合物，而海洋無脊椎動物、浮游動物、魚類及其他海洋生物等是通過食物攝入來達到體內的積累。目前已知的生物體含有MAAs的就有20余種，他們都對紫外輻射光具有吸收作用。不含MAAs或MAAs含量低的細胞對UV-B輻射的抵抗力比含高濃度MAAs的細胞低25%［47］，細胞內MAAs含量與環境中的紫外輻射強度成正相關性。研究發現藍藻含有大量的MAAs，可達到藍藻干重的10%，它可以濾除十分之三的光子［48］，能參與降低UVR的光照起保護作用，同時，也可以起到抗氧化劑作用［49］。目前，雖然有些MAAs結構已經確定(如表2)，但大部分的化學結構還有待進一步確定。

2.2.2.2 MAAs的合成

MAAs在藍藻細胞內的累積受到UV-B的影響，UV-B輻射使藍藻MAAs含量增加。Sinha［53］等研究了UV-B對三種絲狀具有異形胞節球藻屬的影響，發現UV-B輻射誘導合成MAAs(shinorine和prophyra-334)。UV-B輻射下也可誘導一些藍藻產生本身不具有的某些MAAs［54］。UV-B誘導MAAs的合成也受到其他因素的影響，鹽脅迫可以促進UV-B誘導合成MAAs［55］，含氮培養下MAAs的合成含量遠遠高于無氮培養［56］。MAAs主要存在于細胞內分散于細胞質中，在細胞壁外也有少量分布，目前只有在Nostoc commune發現MAAs位于細胞外，MAAs和寡糖通過共價作用連接到細胞肽聚糖鞘上。然而MAAs合成的途徑目前還不清楚，可能合成途徑(如圖1)與草莽酸合成前部分有關。

表2 MAAs的結構式與最大光吸收波長［50，51］(粗體標出的MAAs由藍藻合成)［52］Table 2 Molecular structure，absorption maximum and extinction coefficient of some mycosporine-like amino acids(MAAs)(MAAs indicated in bold are synthesized by cyanobacteria)

圖1 MAAs的草莽酸生物合成途徑途和可能的生物或化學轉化［54］Fig.1 Biosynthetic routes for the formation of MAAs via the shikimate pathway and their feasible chemical and/or biochemical conversion.

2.2.2.3 MAAs的應用

MAAs由于它的生物功能特殊，可作為食品添加劑，抑制食品由紫外線輻射產生的光降解和光氧化作用［57］，以保證食品的安全性，避免有毒物質的產生，在食品安全方面有極大的應用前景。

MAAs是一種被動防曬物質，也可用于非生物物質如塑料、橡膠等高分子聚合物的保護劑［58］，以延長其使用壽命，增強其機械強度和加工性能。

除了能吸收紫外輻射外，一些MAAs同樣具有抗氧化功能，也可作為兼容溶質［59］。有學者認為還有清除自由基的作用，減少因紫外輻射產生的活性氧對生物體的影響［49］，因此，MAAs還可以作為日用化妝品的添加成分，起到保護皮膚、防止紫外損傷、抗衰老的特殊功效。

2.2.3 Scytonemin

2.2.3.1 Scytonemin的結構與合成

偽枝藻素(Scytonemin)存在于藍藻外鞘中，是藍藻中特有的一種脂溶性棕黃色二聚體色素，最大吸收峰在386 nm，在252、278 nm以及300 nm也有吸收峰［60］，入射到藍藻細胞中的90%的UV-A都被位于藻膠鞘中的 Scytonemin所吸收［61］，UV-A和PRA可誘導 Scytonemin的大量合成，有些藍藻的Scytonemin含量可高達細胞干重的5%［62］。也有研究表明在UV-B輻射脅迫下Scytonemin并不具有UV-B屏蔽作用［63］，Scytonemin合成主要受UV-A影響。Scytonemin在各種逆境脅迫中(溫度、高強度UV)具有很強的穩定性，一旦合成就能長期穩定存在。

Scytonemin的UV-B誘導與MAAs一樣，也受其它環境因素的影響。研究表明，UV-A和滲透壓脅迫也能誘導Scytonemin的合成，只是Scytonemin的合成沒有UV-B誘導的明顯，且形成的含量有限，但它們可以明顯促進UV-B誘導Scytonemin合成，然而其它環境脅迫(如氧脅迫、強光、高溫等)均不能誘導Scytonemin的形成［64］。Scytonemin的結構如圖2、圖3所示，然而其合成途徑還不清楚，有待進一步研究。

圖2 Scytomemin化學結構圖［65］Fig.2 Structure of Scytonemin

圖3 Scytonemin三維結構圖［66］Fig.3 3D structure of Scytonemin

2.2.3.2 Scytonemin的應用

Stevenson［67］等發現Scytonemin是Polo樣激酶1的首個小分子抑制劑，并期望它可以作為化學成分進一步應用到藥物化學中，去開發更有效和更具選擇性的抗惡性細胞增生藥劑的特異藥效基團。因此Scytonemin有望應用到醫藥工業造福人類。

然而，Edwards［68］等發現Scytonemin抗紫外輻射的能力比MAAs更強，約90%以上的UV-A被Scytonemin阻擋，因此它可用作化妝品中防曬霜的添加劑或其他材料的紫外保護物質，即涂料、塑料等高分子聚合物的紫外保護劑。

綜上所述，MAAs和Scytonemin的研究將為食品工業、醫藥工業、生物天然高分子、人工合成高分子和精細化工等行業的產品質量提供一個科學的安全保證，并增強了其應用價值。它將為人類和生命免遭紫外線損傷提供一個可靠的屏障，將會產生巨大的社會效益和經濟效益。

3 展望

藍藻是一種極具開發潛力的資源，近年來，國內外對藻類的研究利用主要是從生物學、生命保健學、食品工程學等學科的角度出發，將藻類制成保健食品或者化肥等，但并沒有對其他的活性成分進行研究并加以利用。藍藻中紫外吸收物質的發現是近年來通過很多科學家的努力探索研究才公諸于世的，是目前研究的熱點問題，有很廣闊的發展前景。然而，目前國外對于海藻中天然紫外線吸收物質的研究還處于起步階段，大多數研究主要集中在環境條件如光照、鹽度、溫度等對藻類積累紫外吸收物質的影響及紫外線對其的誘導等方面，國內相關方面的研究更是鮮見報道。然而，目前的室內實驗大多采用強于自然太陽光的UV-B來處理樣品，UV-B與可見光的比例遠遠大于自然條件，因此實驗結果往往夸大了UV-B的傷害，而忽略了藍藻自身的適應能力。大量實驗表明，對紫外線適應力強的藍藻，均含有高濃度的MAAs和Scytonemin。

綜上所述，藍藻是具有廣闊開發利用前景的生物質資源，然而藍藻中紫外吸收物質的提取和純化工藝還是研究的重點和難點。隨著生物化工技術的不斷完善和發展，利用生物技術提供的各種可能性，攻克各種技術難題，大規模地利用藍藻生產天然有用物質的工作將會取得重大進展，藍藻作為一種生物質資源進行應用將具有非常巨大的開發應用潛力。

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