大氣水汽吸收

肖洪浪等

一、引言

傳統理論認為植物通過根系從土壤中吸收水分，向上傳輸到莖、葉，以保證植物生長。然而，植物直接從大氣中吸收水分的相關研究已有過兩個世紀的不懈探索，實證了植物地上部分尤其是葉具有直接吸收利用大氣水汽的能力，并逆向傳輸到根部和根際土壤，一些學者稱之為“負蒸騰”。該方面工作極少研究植物大氣水汽利用的生態水文過程、生理生態機制和水汽利用的定量評估，植物（尤其荒漠植物）對非飽和大氣水汽利用的相關研究未見報道，而正是荒漠植物的相關研究更具有生態水文學、生態學的科學價值。

綜合運用同位素水文學、生理生態學、分子生物學的先進技術和方法揭示荒漠植物利用大氣水汽的機制，探討荒漠植物對大氣水汽利用的生態、生理、分子生物學的響應與適應性機理，實現非飽和大氣濕度條件下荒漠植物大氣水汽利用過程及其機制的基礎科學創新。重點表現在下述三個方面：認識干旱區荒漠植物吸收和傳輸大氣水汽的獨特的水分利用方式；了解荒漠植物長期適應干旱環境進化成的大氣水汽利用的特有生理、生態屬性和功能；提出荒漠植物大氣水汽利用識別技術和定量估算方法。

二、植物大氣水汽利用重要進展

鑒于植物大氣水汽利用的研究報道尚不多，尤其荒漠植物的更少，為此植物大氣水汽利用進展的綜述主要從一些重要研究結果、過程、生理生態響應、利用量估算、分子生物學思考及主要研究方法等六個方面闡述如下。

1.植物利用大氣水汽的現象實證

植物利用大氣水汽的研究并非一個新鮮的主題，大量的工作多是揭示了該現象的存在，表明大氣水汽利用是植物生存的重要條件。植物利用大氣水汽一方面是直接利用，即大氣水汽進入植物體；另一方面是間接利用，如降低植物蒸騰。

300年前，Mariotte（1676）就曾研究過植物葉片的吸水現象，20世紀以來植物利用大氣水汽的研究得到更多關注，證實了一些植物葉片可以從飽和水汽、霧、露等獲得水分抵抗干旱脅迫（Breazeale，1930； Breazeale and Crider，1934；Brieley，1936；Stone，1957a，b；Duvdevani，1964；Boucher et al.1995；Breshears et al.2008；Limmet al.2009），認為水汽、云和霧都是植物的重要水源（Sveshnikova，1972；Bruijnzeel，1993），植物地上部分直接吸收的水分是不可缺少的水源（Oliveira et al.2005），其生態學意義重大（Burgess & Dawson， 2004）。

許多植物葉片都具有利用霧、露、水汽的能力，如西紅柿、豌豆、甜菜、南瓜、薄荷等作物（Breazeale et al.1950；1951；Went，1960；Stone，1957；Duvdevani，1964），紅杉、橡樹、白楊等喬木種（Burgess and Dawson， 2004；Breshears et al. 2008）。熱帶附生蘭會利用其氣生根周圍的組織直接吸收氣態水（Capesius & Barthlott， 1975），鄭玉龍等（2006）的模擬實驗說明附生植物和非附生植物葉片都能吸收霧水。納米布沙漠中的鳳梨科植物可直接吸入水汽 （Martin & von Willert，2000；Andrade，2003；Benzing，1990），我國的沙生植物霧冰藜能利用凝結水（莊艷麗， 2008）。

植物間接利用大氣水汽的實驗研究證明植物葉表面的飽和水蒸汽或液態水可以有效降低葉-氣水汽壓差，降低氣孔導度，緩解植物葉片內部水分虧缺，補充和阻止蒸騰水分損失，降低葉片萎蔫程度（Allen and Breshears，1998；Barradas & Glez-Medellin，1999；Breshears et al.，2005；Breshears et al.2008；Limm et al.，2009）。

2.植物利用大氣水汽的過程——葉、莖水汽吸入、傳輸和驅動力

該過程的研究缺乏，可以區別為兩類：一類是大氣水汽在進入植物體前已經完成了從氣態到液態的轉化，如露水、凝結水等；二是水汽直接進入植物體參與水合過程。對于植物的吸收而言，前者仍然是對水的利用，與降水攔截利用沒有本質差別，有一些工作結果；后者才是真正值得深入探討的水汽利用，尤其對荒漠植物而言，但研究報道甚少。

基于水勢理論的SPAC水循環研究，絕大多數是研究土壤水通過植物體到大氣的單向傳輸過程。然而近年來的研究發現植物可以通過地上部分（葉片、莖）吸收水分，向下傳輸到莖、根、甚至到根系附近的土壤中，這個過程與蒸騰相反，被稱為“負傳輸（negative transport）”（Jensen et al.1961）、“負蒸騰（negative transpiration）”（Stone et al. 1950；Clor et al. 1963）或“逆向蒸騰（reverse transpiration）”（Yates and Hutley，1995；Dawson，1998；Burgess and Dawson，2004）等。

一些試驗結果認為SPAC中水分運移遵循水勢理論，水分既可從土壤進入植物，釋放到大氣中（蒸騰）；也可從大氣進入植物，釋放到土壤中（負蒸騰）。Stone等（1950）發現當土壤含水量到達萎蔫點時植物可直接吸入大氣水汽并傳遞到根部。植物葉片直接吸水的驅動力是葉片濕潤時增大了表皮的滲透勢 （Monteith，1995；Kertiens，1996），植物葉片吸收水汽的驅動力是葉片與大氣水勢差（Yates and Hutley，1995）。

Jensen等（1961）認為在葉-氣界面上水從液態轉變為氣態，從而存在著最大的阻力，植物阻力排序為葉>根>莖；并以水-葉界面代替了水-氣界面，用向日葵和西紅柿驗證了在適當的水勢梯度下水分的正（從根進入，從葉出）反向（從葉進入，從根流出）運移都一樣好，水分通過地上部分比根組織更容易，從而認為該系統中植物阻力排序為根>葉>莖。

加利福尼亞針葉林葉片吸收的露水可通過木質部反向輸送（Burgess and Dawson， 2004），某些地段的霧水至少入滲到樹木根區所處深度，并被植物吸收利用（Ingraham & Matthews， 1995）。西紅柿葉吸收大氣水汽的試驗證明從霧中吸收水分的速率比飽和大氣中更好，葉吸收的水分傳輸到根部并釋放到根際的土壤中，僅通過葉從飽和大氣的水分吸收西紅柿便可長到成熟、開花、結果（Breazeale et al.1950；1951）。

3.植物對大氣水汽利用的生理、生態響應

植物大氣水汽利用和響應的工作僅在起步階段，多是證明植物水汽吸收時的附帶觀測，因此很難見到機制和定量闡述。

至今仍然缺乏植物大氣水汽利用的生理、生態方面的結果，尤其近年迅速發展的分子生物學相關研究，一些結果只是有限的觀測和實驗（Boucher et al. 1995； Yates et al. 1995； Martin and Willert， 2000）。植物葉片對大氣水汽的吸收能夠防止植物脫水（Burgess & Dawson，2004）、增加葉片和枝條的水勢（Boucher et al. 1995； Gouvra & Grammatikopoulos，2003）、增強葉片光合速率（Munné-Bosch et al.1999）和促進植物生長（Boucher et al.1995）。

Grantz（1990）從植物對大氣濕度信號的感知、傳輸等方面闡述植物對大氣濕度的響應問題，認為氣孔和表皮對大氣濕度有較好的響應，但氣孔的濕度響應機制仍然未知。Boucher等 （1995）對北美喬松通過設置不同土壤水分狀況，發現葉片周圍飽和水汽和凝結水顯著增加了植物葉片水勢、氣孔導度及根的生長，在土壤水分虧缺的情況下，這種現象更為明顯。Martin和Von Willert（2000）在溫室中（最大光通量2 000 μmol m-2s-1；溫度20～30℃；水汽壓差1.1～4.4kPa）確認葉片的水分吸收可以激發、促進CO2固定，并且有助于這些植物度過干旱期。Schreiber（2001）等則認為是碳水化合物固定的增加是相對濕度增加后的一種自然反應。在生態適應方面，一些研究證明荒漠植物為更好捕獲水汽，葉片普遍退化，且多絨毛、粗糙度大，正是這樣的形態更有利于葉片利用更多的大氣水汽（Went， 1960； Zimmermann， 2007）。

4. 植物對大氣水汽利用量的估算

植物大氣水汽利用的研究中，僅少數工作基于實驗觀測推斷、估算了水汽利用量，由于沒有非飽和水汽利用研究結果，這些工作也僅是對降霧、降露和飽和水汽凝結的感性認識。

植物大氣水汽利用量的工作僅處于起步階段，有限的結果只是一些觀測和推斷。植物葉片吸收的水分占植物日水分蒸騰的5%～10%（Wetzel， 1924），植物吸收大氣水汽對整個生態系統或植物的水平衡提供的水量不多（Monteith， 1963），葉片吸水可增加葉片含水量2%～11%（Limm， 2009）。

綜合利用同位素技術與莖流儀等方法，對美國加利福尼亞紅杉葉片吸水的多年實驗表明，在濃霧期間，木質部反向液流向土壤傳輸的瞬時流量在高峰期時為最大蒸發量的5%～7%，最大的葉片吸收速率可達同期同等葉片最大蒸騰速率的80%，葉片直接吸收的水分可占葉片總含水量的6%（Burgess，1998；Burgess and Dawson，2004）。在夏季干旱期，紅杉吸收水分的8%～42%和被子植物所吸收水分的6%～100%來自于冷凝霧，溫帶森林的植物所利用的水分中有30%～40%的水分是通過霧珠得到的（Dawson， 1998）。

在加利福尼亞海岸草原生態系統中，用D、18O同位素結合二元混合模型測定了7種多年生草本對冷凝霧的利用，發現植物在夏季干旱期通過根系吸收的水分有28%～66%來源于霧水，并且靠近海岸的植物對霧水的利用比例高于內陸，不同物種對霧水的利用比例也存在差異，某些物種被嚴格限制在霧水影響范圍內（Corbin et al. 2005）。

以色列Negev沙漠西部干旱沙丘的多年平均降水量為95mm，其中可以被根系吸收利用的僅占其中的26%（Kidron et al.2000），植物所需的大部分水從其它組織如葉片或莖干獲得。

5.植物利用大氣水汽的主要方法及其結果

目前在認識大氣水汽進出植物體及其在植物體內的運移過程已有多種方法，但在識別植物如何利用這些水分的技術急需完善。

早期以實驗室模擬飽和水汽、霧、露等生境、觀測植物響應的相關實驗為主（Breazeale，1950；Stone et al.1950；Stone，1963；Stone et al.1957b）。目前可以在野外實測、取樣、監測等方法認識植物大氣水汽利用過程，結合葉片和莖的水勢、含水量、細胞滲透勢等生理指標來鑒別吸水和達到的部位（Boucher et al.，1995；Yates and Hutley，1995；Monteith，1995；Kertiens，1996；Burgess， 1998；Oliveira，2004；Burgess & Dawson，2008）。下面幾種方法得到較好的應用。

樹干液流法：在19世紀30年代發明了用熱脈沖法測定樹干液流（Huber，1932），19世紀50年代基于對流熱交換的精密分析才發展了目前樹干液流的計算公式（Marshall，1958），包裹式莖干流量儀問世，并完成了豆類和草本植物的莖干液流的準確測定（Bauerle et al. 2002）。熱脈沖樹干液流儀已成功應用于植物樹干液流的測定（Higuchi and Sakuratani，2006；Helfter et al.2007），且證實了樹干液流逆向傳輸（負蒸騰）的實事，即葉片、莖吸收的水分向莖、根方向的輸送（Burgess & Dawson，2004；Irizarry et al. 2005）。

水勢梯度法：水勢梯度法的基本原理是土壤-植物-大氣連續體中水分總是沿水勢降低的方向運動。水勢的測定方法因測定對象的不同而有差異，主要有熱電偶法、壓力室法和小液流法等。直到目前水勢法用于植物大氣水汽利用的以葉水勢的相關工作為主（Stone，1963；Rundel，1982；Gouvra & Grammatikopoulos，2003； 鄭玉龍和馮玉龍， 2006），有少數土水勢梯度和枝條的水勢的研究（Boucher et al.，1995；Munné- Bosch et al.1999）。

染色示蹤法：染色示蹤法結合高倍電子顯微鏡往往用于植物水分運移及分配過程的研究中，如非共質體示蹤染料為植物吸收水分的指示劑，植物根系表面染色劑（磺胺鄰二甲氧嘧啶-G）的累積率用于估算植物體內水通量（Varney and Canny， 1993）。根據植物各組織的細胞內染色劑的濃度也可估計水在植物共質體內的運輸途徑（Varney et al.1993）。Liu and Gaskin （2004）用2種染色劑（俄勒岡綠和羅丹明B）示蹤了蠶豆葉片對除草劑的吸收。Sano（2005）等用鹽基性紅色染料和酸性品紅進行染色，結合光學顯微鏡對活樹的水分運輸途徑進行研究。利用品紅對植物木質部流的染色廣泛用于監測植物體內的木質部流量，也用于植物水在韌皮部的運輸途徑（Keller et al.2006；Liu and Gaskin，2004） 。

同位素示蹤法：天然D、18O同位素在20世紀80年代開始用于植物水源的確定，重氫水（DO2）廣泛用作植物吸收水分的示蹤劑，在植物對大氣水汽的吸收利用的研究方面也得到應用。近年有如下代表性工作：Aravena（1989）等推斷是“濃濕霧”維持著智利北部山區植物的生長；在某些地段的海岸針葉林中，霧水至少入滲到樹木根區所處深度（Ingraham & Matthews， 1995）；內陸干旱區，云霧較少發生，但露水和土壤吸附水的生成量與發生頻率常常大于降雨，是植物、生物結皮、昆蟲和小型動物的重要水源，甚至可能是維持植物生存的惟一水源（Richards， 2004； Jacobs et al.2000）；確定了霧水對海岸林、熱帶霧林重要的水分補給作用，有時甚至超過降雨（Ingraham & Mark，2000；Martorell&Ezcurra，2002；Beiderwieden et al.2008；Breshears et al.2008；Metzner et al.2010）。

生理生態識別技術：20世紀50年代起，利用氣體交換法測定植物光合和蒸騰的裝置就已經出現，由于電子集成線路的發現，20世紀80年代適用于野外的便攜式光合儀已成為成熟的商業產品。1983年，德國烏茲堡大學的Ulrich Schreiber教授在全世界第一次設計出脈沖-振幅-調制葉綠素熒光儀——PAM-101/102/103（簡稱PAM-100），使傳統的葉綠素熒光技術由室內走向野外，從而使植物生理生態學的特征可以準確地進行測定（Schulze et al.，1972； Demming-Adams et al.，1989；Schulze et al.，1994；Ingram and Bartels，1996；Hare et al.，1998； Chaves et al.，2002； Munné-Bosch，2003； 蘇培璽等， 2006； Simomnin et al.，2009）。在研究植物對外界脅迫響應方面，傳統的植物生理生態學研究方法已非常成熟，植物在水分脅迫下脫落酸、碳水化合物合成、抗氧化酶等方面的研究已有很多成功的例證（Bianchi et al.，1991；Bartels and Salamini，2001；高浦新，2002；李天紅等，2002；Simonin et al.，2009）。然而如何區分大氣水汽利用與否，這些相關生理參數的異同與種間差異的存在，是該方面研究進展緩慢的制約因子。

6.基于分子生物學進展的荒漠植物大氣水汽利用的思考

隨著現代分子生物學的發展，基因組學、轉錄組學、蛋白組學和基因表達調控的研究已初步揭示了干旱脅迫信號應答、信號傳導及基因表達調控遺傳機理。植物抗旱機能的實現是通過對水分脅迫的感知、脅迫信號的傳導及相關基因表達調控等一系列復雜的生理生化過程。植物細胞通過膨壓變化或膜受體的活性變化感知水分脅迫，從而將胞外信號轉為胞內信號，觸發信號傳遞途徑，并可導致第二信使（Ca2+、IP3）等的生成。然后激活特定的轉錄因子，轉錄因子與相應的順式作用元件結合從而誘導特定基因的表達，最后引起植物細胞生理生化水平的改變來適應環境脅迫。

植物抗旱相關基因根據功能可分成兩類。第一類基因編碼產物是在植物的抗性中直接起保護作用的蛋白質。這些蛋白質可分為以下5種：①合成滲透調節物質的關鍵酶類在干旱脅迫下被大量誘導表達；②具有解毒作用的酶類（SOD、CAT、POD、GPX、GR）協調作用，共同抵御脅迫誘導氧化傷害；③保護生物大分子及膜結構的蛋白質能捕獲足夠的水分到細胞內，保護細胞免受水分脅迫的傷害；④具有保護作用的蛋白酶類；⑤水通道蛋白具有促進水的長距離運輸、逆境應答等過程中促進細胞內外的跨膜水分運輸、調解細胞內外水分平衡。第二類基因編碼產物是在信號傳導和逆激基因表達過程中起調節作用的蛋白質因子，主要包括以下3種：①傳遞信號和調節基因表達的轉錄因子，如DREB、MYC/MYB、bZIP、WRKY和NAC等，它們在轉基因植物中的過量表達會激活許多抗逆功能基因同時表達，從而更為高效地提高植物的抗逆性；②感應和傳導脅迫信號的蛋白激酶，如MAP激酶、乙烯受體組氨酸激酶AHK1、ATHK1、AHK2、AHK3等，它們控制抗旱反應信號的輸出，能調節一類逆境應答基因的表達，增強植物對多種逆境的抵抗和適應能力，從整體上增強植物的抗逆性；③與第二信使生成有關的酶類，如磷脂酶。

綜上所述，可有如下結論。

（1）通過大量觀測實驗，證明了植物吸收大氣水汽的現象，推斷上述水源可能是植物的重要水源之一，但對于植物葉片或莖干表皮直接吸收利用大氣水汽的報道仍然缺乏；無論是植物對水汽的利用，還是對露、霧的利用，基本上只是定性描述，很少過程研究，沒有定量認識，缺乏機制的探索。

（2）植物對大氣水汽利用的適應性研究十分缺乏，仍停留在對簡單的生理生態指標的描述階段，不明確植物吸收水汽的功用，缺乏植物生理、生態乃至分子水平研究，如基因傳導等對大氣水汽響應的探討，植物響應、適應大氣水汽的機理急需探討。

（3）捕捉植物水汽利用現象的觀察、實驗方法和儀器設備技術基本具備，仍然沒有對植物水汽利用過程的全面闡述，植物水汽利用的邊界條件、利用量的研究方法、植物響應單元、基因表達等實驗技術和方法亟待研發，推進植物大氣水汽吸收建模研究。

（4）雖然荒漠植物的大氣水汽利用更為重要，僅個別工作在荒漠地區開展；鑒于荒漠地區，非飽和大氣濕度條件下的荒漠植物大氣水汽利用的工作未有報道；90%以上的荒漠急需開展該方面研究，認識荒漠植物生存繁衍的生態水文基礎。

三、初步進展

國內鮮見該方面工作，國家自然科學基金委重大研究計劃“黑河流域生態-水文過程集成研究”于2012年資助了一個重點項目“荒漠植物大氣水汽利用機制及適應機理研究（批準號91125025）”，經兩年的實驗研究有下述兩點階段性的認識與大家討論。

（1）許多研究將5mm以下的降水忽略或者認作無效降水（Nobel，1976；Fabeiro et al.，2001；Tian et al.，2003），即使在干旱區。該項目研究證實植物完全可以利用5mm以下的降水，一方面抵御干旱脅迫，另一方面促進光合過程。干旱區5mm以下降水通常占60%～80%。這一發現將推動干旱區可利用水降水資源的重新評估。

（2）該項目野外實驗結果顯示大量的逆向莖流存在，即葉片從大氣吸入水分，傳輸儲存于植物體。通常發生在夜晚、清晨和雨前，水勢梯度方向從大氣指向葉，再到莖，2012年和2013年7～8月實測顯示，逆向莖流比正向莖流：白天4%～5%、夜間47%～63%。傳統觀念認為植物從土壤獲取水分后蒸騰到大氣中。該成果將推進植物與環境的再認識。

致謝：國家自然科學基金重點項目——荒漠植物大氣水汽利用機制及適應機理研究（批準號91125025）資助。

作者單位：甘肅省蘭州市中國科學院內流河流域生態水文重點實驗室、寒區旱區環境與工程研究所（730000）