蜜蜂食物的營養價值及其對蜜蜂健康的影響

馬迎賓陳夢迪董坤和紹禹

(1云南高校蜜蜂資源可持續利用工程中心，云南農業大學東方蜜蜂研究所，云南農業大學食品科學技術學院，昆明650201；2云南農業大學動物科學技術學院，昆明650201)

蜜蜂食物的營養價值及其對蜜蜂健康的影響

馬迎賓1,2陳夢迪1,2董坤1*和紹禹1

(1云南高校蜜蜂資源可持續利用工程中心，云南農業大學東方蜜蜂研究所，云南農業大學食品科學技術學院，昆明650201；2云南農業大學動物科學技術學院，昆明650201)

當今農業對蜜蜂授粉的需求越來越大，然而全球范圍內的蜜蜂數量正在減少。蜜蜂的食物來源于植物的花蜜和花粉，花蜜是主要的能量來源，花粉主要為其提供蛋白質、脂肪、維生素和其他礦物質等。蜜蜂處于不同生長發育階段所需食物不同，成年工蜂也承擔著與日齡相關的巢內或巢外工作。本文主要綜述了蜜蜂食物的營養價值及其對蜜蜂生長發育的影響，并闡述了農藥與轉基因作物對蜜蜂食物及蜜蜂健康的影響。

蜜蜂；食物；營養價值；農藥；轉基因作物

蜜蜂是完全變態的昆蟲，由卵孵化成幼蟲，再發育為蛹和成蟲。幼蟲、成蟲階段對營養需求存在較大差異；即便是成蟲蜂王、工蜂和雄蜂對營養需求也不盡相同；處于不同生活狀態的蜂群，如越冬期、繁殖期或生產期，營養需求亦不同。蜜蜂對營養需求的不同也就是對食物要求的不同[1]。不同的食物提供不同的營養，花蜜是主要供應能量的食物，主要成分為水和碳水化合物（以蔗糖、葡萄糖和果糖最為常見），還有少量的氨基酸、蛋白質、維生素、礦物質等；花粉主要提供蛋白質、脂肪和維生素等。

食物數量和質量的變化會影響蜜蜂生長發育及各種職能的發揮，當蜂巢內食物不足或有盈余時也會相應地改變成年蜜蜂的分工。如果營養不良，不但會影響蜜蜂生長發育，也會降低抗病能力，最終引發疾病[1，2]。當蜜蜂食用了被農藥污染過的花蜜和花粉時就會出現中毒癥狀，甚至導致蜜蜂死亡。隨著轉基因作物大面積推廣，人們不得不開始重視轉基因作物對傳統授粉昆蟲蜜蜂的影響。本文主要綜述了蜜蜂食物的營養價值及其對蜜蜂生長發育的影響，并闡述了農藥與轉基因作物對蜜蜂食物及蜜蜂健康的影響。

1 蜜蜂食物

1.1 花粉

花粉的主要成分為蛋白質、脂肪、維生素、多肽、氨基酸等。花粉中蛋白質主要有脂蛋白、核蛋白、糖蛋白、磷蛋白、大豆球蛋白等7種[3]，它們是蜜蜂食物中蛋白質的主要來源。蛋白質對蜜蜂特別重要，它是生命的基礎物質；尤其在幼蟲的生長發育、蜂王產卵、工蜂腺體(如王漿腺、蠟腺等)的發育和機能的行使，都不能缺少蛋白質。食物中缺乏了蛋白質，會導致幼蟲死亡，工蜂出現“拖子現象”，也會導致幼蜂發育不良而失去利用價值或工蜂不能正常泌漿、泌蠟等。蜂王也會因得不到充足的王漿而產卵率下降或停產[4]。花粉中脂類主要有脂肪酸、多酚類、類固醇、萜類、甾體類等，脂類儲存在體內作為能量來源之一，對幼蟲的生長發育及成蟲羽化起重要作用。因蜜粉源植物不同，花粉中的脂肪成分含量不等，占1～20%。在大多數花粉中，脂肪只占干重的4～6%；在風干的蜂花粉中平均占5%。花粉中的游離天然氨基酸有27種，常見的有18種，如精氨酸、賴氨酸、丙氨酸、甘氨酸等。

1.2 花蜜

花蜜主要成分為糖類、水分和一些其他物質。其中主要的糖為蔗糖、葡萄糖和果糖，還含有其他單糖、二糖等，而寡聚糖較為罕見；花蜜中水的含量隨季節和溫度的變化而不同；其他物質為氨基酸、生物堿、酚類和無機離子等，其中氨基酸是僅次于糖類的第二大溶質[5]。糖類最主要的作用是促進蜜蜂生長發育、維持新陳代謝等用途，為活動期(飛行采集、維持巢溫等)和越冬期蜂群提供能量。當工蜂的血糖含量降低到1%以下，就不能飛行。在正常情況下，蜜蜂最好的能源是成熟的蜂蜜，越冬期更是這樣。花蜜中水分含量較多，水是蜜蜂身體的重要組成成分，機體正常的新陳代謝活動、繁殖和生活都少不了水的參與。不同的季節和生活狀態，蜂群需要水量不同，越冬的蜂群需要水分較少；而處于活動期或高溫干燥季節的蜂群需要水量較多。花蜜中生物堿和酚類對蜜蜂有不同的趨避作用，無機離子主要調節體內滲透壓的平衡[5]。

2 三型蜂在不同時期對食物需求的變化

蜜蜂是完全變態的昆蟲，受精卵及其孵化的幼蟲因環境、營養條件的不同，分別發育成工蜂和蜂王。在六棱形工蜂房內的受精卵孵化為幼蟲后，哺育蜂只給3天以內的小幼蟲飼喂工蜂漿，之后飼喂蜂糧（通過發酵花粉制成），最后發育成工蜂；王臺中的受精卵孵化為幼蟲后，哺育蜂一直對其飼喂營養豐富的蜂王漿，發育成蜂王[6]。但是蜂王漿中的何種成分促使幼蟲變身蜂王，一直是個謎。日本學者鐮倉昌樹分別用新鮮的蜂王漿和已經存放了30 d的蜂王漿喂養蜜蜂幼蟲，結果只有食用新鮮蜂王漿的幼蟲成長為蜂王。進一步研究發現，新鮮蜂王漿中一種叫做“royalactin”的蛋白質能促進生長激素的分泌量，使幼蟲出現體格變大、卵巢發達等蜂王的特征[7]。初步判斷是“royalactin”蛋白質促使蜜蜂幼蟲發育成了蜂王。

蜜蜂是典型的社會性昆蟲，蜂群通常由兩種性別、三種類型的個體組成，即雄蜂、工蜂和蜂王。不同類型的蜜蜂擔任的職責不同，所需要的食物也不盡相同。

2.1 工蜂食物

60h以內的工蜂幼蟲，一直有豐富的工蜂漿供應，工蜂漿呈灰白色的糊狀。工蜂漿與蜂王漿一樣，有乳狀物與水狀物的區別，兩者比例為1∶3至1∶4。整個幼蟲期飼喂的時間為50～60min，平均每小時143次，3日齡以上的工蜂幼蟲改喂蜂糧，與蜂王幼蟲的飼料供應差距較大。工蜂幼蟲每天生長比率及體重增加會有很大差距，工蜂幼蟲的體重最后可達159mg。工蜂羽化后1～2h就開始取食花粉，12h以內約有50%工蜂取食少量的花粉。42～52h后取食量增加，5～7日齡花粉取食量最多，8～10日齡取食花粉量逐漸減少，15～18日齡工蜂取食花粉停止。成年工蜂消化道內的含氮量及其體重均隨著食入花粉量的變化而相應地增加或減少。花粉的取食量與季節有關，春季以3～6日齡工蜂取食量最多，夏季9日齡最多。蜂蜜則是一直都需要的食物，工蜂會直接自巢房中取食或相互喂食。

2.2 雄蜂食物

雄蜂幼蟲的個體最大，雄蜂幼蟲體重最后可達384mg。一只幼蟲的日取食量為9.6mg，比工蜂幼蟲的1.7mg約多5.6倍。3日齡內的雄蜂幼蟲吃的雄蜂漿呈乳白色，雄蜂漿中也含有乳狀物和水狀物。3日齡以后的雄蜂幼蟲食物也是蜂糧，含有較多的花粉粒。1～8日齡的雄蜂由工蜂喂蜂糧。9日齡以后的雄蜂會自行取食巢房中的蜂蜜，偶爾由工蜂吐出分泌物喂食。12～26日齡能夠飛翔的雄蜂，自行取食巢房中的蜂蜜，由工蜂喂食的機會更少。4日齡雄蜂的體重，比1日齡增加28～35%，含氮量增加38～62%。9日齡的雄蜂體重，則增加53～61%，含氮量增加57～79%。

2.3 蜂王食物

在王臺里的蜂王幼蟲，整個幼蟲期都有充足蜂王漿供應。封蓋時，王臺中還充滿蜂王漿。工蜂飼喂蜂王幼蟲的蜂王漿由兩種成分組成，一種是由17±2日齡工蜂分泌的清澈水狀物，一種是由12±2日齡工蜂分泌的白色乳狀物，其比例約為1：1。兩種物質的比例隨飼喂蜂日齡而改變。飼喂蜂王幼蟲的次數，隨蜂王幼蟲日齡的增長而增加，1日齡的幼蟲飼喂13～15次，3日齡16～17次，4日齡25～27次。每次飼喂的時間也隨幼蟲日齡增長而增加。整個蜂王幼蟲期被飼喂的次數為1 600～1 700次，飼喂的時間至少有17 h。正常的蜂群中，一只蜂王幼蟲取食蜂王漿的總量為1.5 g。孵化后12h的幼蟲取食的蜂王漿中含有水狀物1.13 mg、乳狀物0.81 mg。隨著日齡的增加，兩者的比例不斷改變，其中還混有少量的花粉。蜂王幼蟲的體重最后可達300～320mg，其體重在不同蜂群間有差異，在同一群蜂內也存在差異。成年蜂王也一直依靠工蜂飼喂蜂王漿[1]。

3 食物變化對蜜蜂的影響

蜜蜂的食物及營養需求，因其類型與日齡的不同而有差異。花蜜中的糖類提供成年蜂工作及飛行的能量。花粉中的營養成分，是幼蟲生長發育及腺體發育的重要營養。如果蜂群中有足夠的花蜜而缺乏花粉，幼蟲會發育不良并且成蟲腺體發育緩慢。反之，蜂群中有足夠的花粉，但缺乏花蜜，則內勤蜂無法工作，同時外勤蜂飛行能力降低。長時間的食物不足或缺乏，會使蜜蜂不能維持正常的體溫而影響蜂巢內的溫度使生理病害的發生率增大，抗病能力降低，蜂群群勢減弱甚至蜜蜂死亡，在冬季尤其明顯[8]。同時當蜂巢內的食物存量不足以支持蜂群的正常生產時，會有一部分內勤蜂轉化為采集蜂，這樣使采集蜂的數量增大以達到采集更多食物的要求，從而盡量保持蜂群的正常[9]。除了需要充足的食物，還需要均衡的營養，才能使蜜蜂發育正常。此外水分的供應，對蜂群也非常重要。水分雖然不是營養成分，但是能夠稀釋蜂蜜，便于蜜蜂利用。水分還可以調整蜂巢內的溫度，使蜜蜂在最適宜的溫度中生長。

3.1 不同營養成分對蜜蜂的影響

營養不良與過量均影響蜜蜂生長發育及功能的發揮，降低抵抗疾病的能力，最終發生疾病。

蛋白質對生長發育的影響。蛋白質對蜜蜂的營養主要取決于組成蛋白質的氨基酸質與量的比例。蜜蜂需要十種必需的氨基酸，這些氨基酸對生長發育影響極大，如果含量不足，發育水平明顯下降。蜜蜂幼蟲需求量較高的氨基酸有亮氨酸、異亮氨酸及纈氨酸，其次為組氨酸、蛋氨酸及色氨酸，而精氨酸、賴氨酸、苯丙氨酸及蘇氨酸的量屬中等。蜜蜂食物中含有適量的非必需氨基酸可以減少某些必需氨基酸的消耗。蛋白質與碳水化合物之間的比例與蜜蜂的生長發育有很大關系。在飼料中蛋白質與碳水化合物等量或等量以上時，生長發育良好，否則幼蟲生長發育就顯著緩慢。

脂肪對生長發育的影響。蜜蜂的生長發育離不開脂肪、脂肪酸和類脂，其中不飽和脂肪酸與膽固醇尤為重要。蜜蜂不能合成固醇，必須從食物中獲得才能維持生長發育，一旦缺乏，幼蟲生長發育就會受阻。此外，膽固醇可以增強蜂王的生殖力，可以刺激卵巢發育，保證卵的正常孵化。而多酚類、萜類、甾體類對蜜蜂的影響主要取決它們的濃度大小。一般情況下高濃度時對蜜蜂具有消極的抑制作用，低濃度時沒有抑制作用或者抑制作用不明顯[10]。

維生素對生長發育的影響。蜜蜂機體不能合成維生素，所以必須由食物供應，如果蜜蜂完全缺乏維生素或某種維生素供給不足，代謝就會失調，生長停頓，繁殖力與生活力下降，疾病也隨之發生[11]。缺少維生素B、維生素E、葉酸、生物素、煙酸、吡哆醇、抗壞血酸等都會影響蜜蜂的發育并發生不正常生理代謝活動或病變。

無機鹽對生長發育的影響。鉀及磷酸鹽是幼蟲生長必需的，如果食料中缺乏鉀，則幼蟲不能變成成蟲，如果蜂王食物中缺乏有關鹽類，則不能合成卵黃物質。

3.2 農藥和轉基因作物對蜜蜂健康的影響

蜂、花在適應氣候(主要是溫度)的條件下協同進化而來，蜜蜂的生物學規律是蜜蜂千萬年來適應氣候與蜜粉源的產物。因此，溫度、蜜粉與蜂的生物學規律才是蜜蜂飼養管理最重要的依據[12]。

但是隨著現代設施農業的飛速發展，農藥的利用越來越廣泛，蜜蜂已成為農藥特別是殺蟲劑的非靶標生物犧牲品，蜜蜂農藥中毒事件和案例時常發生，有些地方出現蜜蜂種群數量下降的現象。2006年，美國發現了蜂巢內工蜂突然大批量消失的現象，大約有35%的蜜蜂損失，將其命名為“蜂群崩潰失調(CCD)”。近幾年，加拿大、印度、巴西以及部分歐洲國家及我國臺灣等地也相繼出現類似現象。蜜蜂CCD現象的出現引起了全球蜂業的關注，成為世界蜂業論壇的焦點。CCD出現的原因至今仍不明確。但是，許多學者認為農藥等化學類產品的大量出現和普遍使用，可能是蜜蜂CCD出現的罪魁禍首[13]。目前新煙堿類殺蟲劑廣泛應用于世界各地對很多農作物起到保護作用，比如油菜等。但是研究表明，它們對蜜蜂卻有害，容易導致蜜蜂受到腸道寄生蟲的侵襲。英國斯特林大學的研究人員通過實地測試發現，給蜜蜂食用新煙堿農藥吡蟲啉處理過的食物后，蜜蜂在春天的繁殖數量大大減少，同時蜜蜂中蜂王的數量減少85%。法國國家農業研究所的研究人員給蜜蜂飼喂了含量較低的另一種新煙堿類農藥噻蟲嗪處理的食物，發現蜜蜂很難再回到自己的蜂箱，這表明農藥大大降低了蜜蜂的導航能力[14]。2013年4月下旬，環保署與美國農業部聯合發布了關于蜜蜂健康的調查報告，重申了保護蜂群的必要之舉——使蜂群遠離新煙堿類農藥[15]。這為CCD病的農藥成因提供有力佐證。同時蜜蜂會對不利的食物源做出趨避反應，從而又導致了這些作物的授粉率相應地減少[16。目前，我國大陸并沒有像美國和歐洲大陸蜂群大量失蹤的報道，但也不能高枕無憂，應該未雨綢繆，防患于未然。

2002年在全球16個國家中，轉基因或基因改造（GM）作物的種植面積已達5 870萬hm2。而且自從1996年首次開始商業化種植GM作物以來,這些作物的種植面積一直逐年增加[17]。大豆、棉花、油菜和玉米是當今普遍具有耐除草劑性狀的主要轉基因作物（GM），這些作物一直都是主要蜜粉源植物。但是，今后轉基因作物（GM）很有可能擴展到其他的重要蜜源植物，如向日葵和蘋果。隨著轉基因作物（GM）在世界范圍的種植，這些轉基因作物（GM）會給蜜蜂的健康產生影響[18]。

迄今為止,已有大量的研究報告闡明了GM植物及其所產生的新的蛋白質,對蜜蜂壽命、生長發育、飛行活動、覓食和嗅覺習慣行為的影響。轉基因植物對傳粉蜂類的影響可分為直接影響和間接影響兩類。直接影響是由蜂類取食了轉基因植物的花粉、花蜜中轉基因蛋白質而引起的,影響的大小取決于轉基因表達產物的性質以及蜂類可能取食到的轉基因蛋白質的量。一般來說,花粉中蛋白質的含量為8～40%,而花蜜是植物的分泌物,其中蛋白質含量極小。所以,在蜂類取食的植物各部分中,花粉中轉基因表達產物的數量可能是最大的。另外,遺傳轉化會使轉基因植物發生表型方面的某些意外變化,這些變化對蜂類的影響屬于間接影響。例如,轉基因抗除草劑油菜的花蜜和花粉對蜂類的營養價值是否改變,其中是否會產生一些蜂類不喜歡甚至對蜂類有害的物質,從而影響蜂類的生長和傳粉行為[19]。迄今為止的研究證據表明，目前種植的轉基因作物對蜜蜂無顯著影響，但是具有多種性狀的轉基因作物可能潛在地影響蜜蜂[17,18]。

轉基因作物的花粉和花蜜化學成分是否發生了些許改變？轉基因作物對傳統授粉昆蟲蜜蜂的影響到底有多大？在轉基因作物大面積推廣后，蜜蜂必然會對轉基因作物進行訪問，而轉基因作物的花粉和花蜜或多或少會對蜜蜂的健康產生一些不利影響。

目前，世界范圍內蜜蜂的數量正在減少，但現代農業對蜜蜂授粉的需求卻逐漸變大。弄清楚蜜蜂和開花植物（花蜜和花粉）的關系對于提高蜜蜂數量、增加作物授粉面積是十分必要的。安全的蜜蜂食物是蜜蜂生長發育和生存的必要條件然，而農藥污染和轉基因作物推廣已對蜜蜂食物的安全性構成重要威脅，因此要使蜜蜂數量保持穩定，必須提高或改善蜜蜂食物的數量和質量。

[1]余林生.蜜蜂產品安全與標準化生產,安徽科學技術出版社, 2006.6.

[2]李位三,王維明.養蜂實用技術手冊.安徽科學技術出版社, 1994.08.

[3]王開發.花粉組織知多少，蜜蜂雜志，2008.12,28(272):13-14.

[4]Maryse V,Baptiste L,Bernard W,Ruddy W,Ruddy W,Denis M. Denis M.Standardized protocol to evaluate pollen polypeptides as bee food source,Original article,2014,45:192-204.

[5]Susan WN.Bee food:the chemistry and nutritional value of nectar, pollen and mixtures of the two,African Zoology,2011,46(2): 197-204.

[6]張刻，周斌，葉滿紅，等.蜜蜂級型分化研究進展,中國蜂業，2008.05,59(5):9-11.

[7]劉芳，蘇松坤.Royalactin誘導幼蟲發育成蜂王,中國蜂業, 2011.07,62:43-44.

[8]Ross C.WhyBees Starve,BEE CULTURE,2014.05,82-84.

[9]David SK,Andrew BB,Mary RM.Modelling Food and Population Dynamics in HoneyBee Colonies,PLOSONE,2013.05,8(5):e59084.

[10]Jessamyn SM,Daniel C,Dale RG,Rebecca EI.Dose-dependent effects of nectar alkaloids in a montane plant-pollinator community, Journal ofEcology,2013,101:1604-1612.

[11]劉俊峰，吳小波，鄭云林，等.中華蜜蜂越冬階段維生素和礦物質營養需要量，動物營養學報,2010,22(6):1625-1629.

[12]沈育初.蜜粉與蜂的生物學規律是蜜蜂飼養管理的基礎，蜜蜂雜志，2014.09,34(9):19-20.

[13]李志勇，王志，牛慶生，等.農藥與蜜蜂生態安全,中國蜂業, 2014.02,65(2):26-27.

[14]彭和.農藥可導致蜜蜂迷失方向,農藥市場信息,2012.11.

[15]呂聰譯.蜜蜂成瀕危物種；轉基因產品爭議大,中國農藥, 2013,26-29.

[16]Tan K,Hu ZW,Chen WW,Wang ZW,Wang YC,James CN. Fearful Foragers:HoneyBees Tune Colonyand Imdividual Foraging to Multi-predator Presence and Food Quality,PLOS ONE,2013.09,8(9): e75841.

[17]汪開治編譯.轉基因作物對蜜蜂健康、蜜蜂產品食用安全和生態環境的潛在影響，生物技術通報，2008,198-201.

[18]余林生，吉挺，張中印，等.生態環境對蜜蜂與蜂產品安全生產的影響,中國蜂業,2009,60(10):45-47.

[19]劉標，許崇任.轉基因作物對傳粉蜂類影響的研究進展,生態學報,2003.05,23(5):946-955.

The nutritional value of bee food and its influence on bees healthy

Ma Yingbin1,2Chen Mengdi1,2Dong Kun1*He Shaoyu1
(1.Yunnan Provincial Engineering and Research Center for Sustainable Utilization of Honeybee Resources,Eastern Bee Research Institute,College of Food Science and Technology,Yunnan Agricultural University,Kunming,Yunnan 650201,China;2.College of Animal Science and Technology,Yunnan Agricultural University,Kunming,Yunnan 650201,China)

Honey bees are increasingly in demand as pollinators for modern agricultural,but honey bees population are in decline globally.Nectar is primarily an enery source and pollen provides bees with protein,lipids,vitamins and minerals that are essential for bees.Honey bees eat different foods in different growth stages and adults of worker bees do different work of both inside and outside hives on basis of ages in days.This paper mainly introduced the nutritional value of bee food and its influence on bees,and the influence of pesticides and genetically modified crops on bees healthy.

honey bee;food;nutritional value;pesticides;genetically modified crops

國家現代蜂產業技術體系項目（CARS-45-kxj14）；國家自然科學基金（31460577）

馬迎賓（1988.1-），男，山東濰坊，碩士研究生，主要研究方向為蜜粉源植物及蜜蜂采集偏好。

董坤，副教授，E-mail：dongkun19722004@aliyun.com。