水域生態系統生態化學計量學研究進展?

王 芳， 國先濤， 董雙林

(1.中國海洋大學海水養殖教育部重點實驗室，山東 青島 266003；2.青島海洋科學與技術國家實驗室海洋漁業科學與食物產出過程功能實驗室，山東 青島 266200)

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綜 述

水域生態系統生態化學計量學研究進展?

王 芳1,2， 國先濤1,2， 董雙林1,2

(1.中國海洋大學海水養殖教育部重點實驗室，山東 青島 266003；2.青島海洋科學與技術國家實驗室海洋漁業科學與食物產出過程功能實驗室，山東 青島 266200)

生態化學計量學結合了生物學、化學和物理學的基本原理，是研究生態系統能量和多重元素(主要是C、N、P)平衡的科學，其從元素比率的角度將生態學科的各個層次(分子、個體、種群、生態系統以及全球尺度)有機聯系起來。本文綜述了生態化學計量學在水域生態系統中的研究歷史及發展情況，重點介紹了生態化學計量學在生長率假說及其分子基礎、內穩態與生物進化、食物網及養分循環、全球生物地球化學循環等方面的研究進展。在此基礎上，對水域生態學系統生態化學計量學的未來研究方向進行了展望，以期為水域生態系統的相關研究提供參考。

水域生態系統；生態化學計量學；元素比率；生長率假說；內穩態；食物網；養分循環；生物地球化學循環

生態學具有高度的綜合性和交叉性特點，并強調研究對象的特殊性和研究問題的局域性[1]。隨著現代生態學的快速發展，學科分類逐漸細化，研究領域逐漸深入，研究成果間的相互借鑒變得越來越困難[2]，因此，構建統一的理論框架十分重要[1]。研究發現從分子到生態系統的各個層次都是由元素按照一定的比率組成的[2]。生態化學計量學結合了生物學、化學與物理學等基本原理，是研究生態系統能量平衡與元素平衡(主要是C、N、P)的科學，并從元素比率的角度將生態系統的各個層次統一起來。生態化學計量學是一種理論，是一種工具，更是一種哲學思維[2]。

1958年學者發現海洋浮游生物的C、N、P具有特定比率106∶16∶1，即著名的Redfield比值，同時該比率受海洋環境與生物作用的相互調節[3]，這一創造性發現成為生態化學計量學的奠基之作。1986年Reiners首次提出化學計量學作為生態系統研究的補充理論[4]，《生態化學計量學：從分子到生物圈的元素生物學》一書的出版標志著生態化學計量學理論基本成熟，Ecology雜志曾刊登“Ecological stoichiometry”特別專欄，介紹生態化學計量學的研究進展。雖然計量學很早被應用于生態學研究，但在很長的一段時間內幾乎被忽視[5]。在生態化學計量學正式提出的20多年里，其理論得到迅速發展、完善和應用，在生長率假說[6-7]、內穩態機制[8-9]、生物進化[10-11]、消費者驅動的養分循環[12-13]、全球生物地球化學循環[14-16]等領域取得了一系列研究成果。

國內學者張麗霞等[5]第一次對生態化學計量學的相關研究成果進行了總結，并認為生態化學計量學是研究有機體的特性及行為與生態系統間的相互關系，關注有機體N、P相對比例及個體水平上能量與N、P元素間的平衡。之后許多學者從不同的方面對生態化學計量學的研究進展分別進行了綜述[17-20]，研究成果以森林和草原生態系統居多[21]。鑒于水域生態系統與陸地生態系統有著不同的物理、化學特性，本文按照生態學研究的不同層次(分子水平、個體水平、群落系統水平、區域與全球水平)對國內外生態化學計量學在水域生態系統的研究進行總結，以期為今后開展該領域的相關研究奠定基礎。

1 生態化學計量學在分子水平上的研究應用

生長率假說(Growth rate hypothesis,GRH)是分子水平生態化學計量學極為經典的理論，該假說在分子水平上將C∶N∶P與營養元素的分配、有機體功能以及有機體與環境間的相互作用緊密聯系起來，取得了一系列的研究成果[22-24]。

1.1 生長率假說

生物的生長過程實質上是對元素(主要是C、N、P)進行積累以及相對比率進行調節的過程[6]。基于此，生長率假說認為在缺少P儲存的生物體內C∶N∶P主要依賴于rRNA的含量，生長迅速的生物體需要大量的rRNA參與核糖體組建以合成蛋白質，從而使快速生長的生物體有相對較低的C∶P、N∶P以及C∶N[2]。這一理論將微觀的分子機理與宏觀的生長率結合在一起，對生態化學計量學理論的完善具有重要意義。許多研究證實，生長率與C∶N∶P具有緊密聯系，如一些浮游動物[22-23]和魚類[24]等。而有些研究成果則與生長率假說不一致，如在N限制的系統中水蚤的N∶P與生長率沒有明顯的聯系[25]，次級消費者在P限制的水體中食用高C∶P的浮游動物反而具有更高的適應性[26]。這種不一致性可能有幾個方面的原因，首先當處于N或P限制時，機體的N、P將優先用于排泄、應激反應等生理機制，而分配于與生長緊密相關的合成代謝的量會減少[27]。其次,rRNA通常并非某些生物體內最重要的P庫，如魚類骨骼中儲存大量的P[28]，并且生物越大分配到rRNA的P越少[29]，N∶P與生長率之間的相關性就越弱。

要對生長率假說有一個更深入全面的認識，就不能僅從N、P在生長上的分配進行考慮，N、P不僅是生長相關化合物的重要組成元素，也是存儲、防御、生殖相關化合物的組成元素[27]，而近幾年發展的代謝組學為生長率假說的研究提供了一個新思路[30]。

1.2 生長率假說的分子生物學基礎

基因是維持生物體內元素化學計量平衡的決定性因素[19]，生長率假說的分子生物學基礎與rDNA的結構有關[2]。每個rDNA基因轉錄單元包含一個轉錄部分(rrn基因)和一個非轉錄部分(IGS)，rrn基因具有高度的保守性[31]，IGS為基因表達的調控系統，控制著rDNA基因的表達，IGS重復區域的變化頻率高且變化劇烈[32-33]，這些變化會改變IGS的多樣性和片段長度，最終改變rRNA的合成，導致C∶N∶P的改變與生物進化[34]。

有的學者認為較高的生長率與rDNA基因內間隔區的長度有關[35]，而基因組大小與RNA∶DNA有關[27]，Hessen[36]發現與橈足類相比，枝角類具有更高的RNA含量與生長率，RNA∶DNA高出橈足類15倍，而基因組較橈足類更小，據此提出小的基因組是枝角類在進化壓力下保證P向RNA分配以保證生長率的最大化，有些研究也驗證了這一理論[37-38]。C∶N∶P是生物進化的驅動因子之一，Jeyasingh等[7]發現P的可利用性會影響水蚤(Daphniapulex)的基因表達，當C∶P較低即P的可利用性較高時,磷酸葡糖異構酶雜合子的個體在競爭中勝出，反之，純合子勝出[39]。關于N∶P對生物進化的影響需要更多分子機制上的相關研究。

2 生態化學計量學在個體水平上的研究應用

2.1 個體組成

細胞是構成生物體的基本結構和功能單位，組成細胞的生物大分子和細胞器具有特定的元素組成，如哺乳動物線粒體N∶P約為80∶1[40],高爾基體N∶P約為17∶1[41]，核糖體的N∶P約為11∶1，其中N含量為12.6%，P含量為2.5%[40]。因此，特定的元素組成是生物體維持其正常生命活動的必要保證。Redfield在對海洋浮游植物進行統計研究后指出，浮游植物的C∶N∶P為106∶16∶1[42]，之后許多學者對海洋浮游動植物元素比率的研究都支持了這一觀點[43-47]，在鯉科魚類的研究中也發現其N∶P為16∶1[48]。但是這一比率并不具有普遍性，不同分類地位、不同營養等級的生物間可能有很大差別[27]。生物體的C∶N∶P還與其自身大小有關，一般認為從細菌到多細胞動物N∶P隨著個體的增大而增大，在更大的體型范圍內，N∶P隨個體增大呈減小趨勢[49]。

2.2 內穩態及其調節

生物體處在一個復雜而又不斷變化的環境中，不斷從周圍環境中攝取元素以滿足自身生長繁殖的需要，通常其食物資源的元素組成與其需求之間存在不平衡[8]，維持機體的代謝平衡是生命的基本特征之一[50]。人們將生物在變化的環境中保持其自身化學組成相對恒定的能力稱為內穩態機制(Homeostasis mechanism)，內穩態是生態化學計量學存在的重要前提和基礎。內穩性系數H(Homeostasis regulation coefficient)被用來描述內穩態調節能力的強弱，為了方便統計多用其倒數1/H來衡量內穩性的強弱[51]，1/H在0～1之間變動，越接近0表明生物維持內穩性的能力越強。H在許多實驗中得到成功運用[50-51]，但是這個系數是一個簡單的描述，不具有生理代謝的基礎，不能表示處在怎樣的資源變動范圍內機體可以調節其內穩態，并且不適用于機體處于極端食物條件下(如C∶P>1 000時)，因此與生物生理學結合的內穩態模型的提出是今后重要的研究方向[8]。內穩態的強弱與生物的生態策略和適應性有關[39]，反應了生物對環境變化的生理和生化響應[6]。一般認為浮游植物的內穩性低于浮游動物與水生動物，即自養生物的內穩性低于異養生物[8]。值得一提的是除少數自養細菌外，大多數的細菌也屬于異養生物，異養細菌的內穩態一直是生態化學計量學的研究熱點。Malino等[52]認為細菌具有較強的內穩性，更具有動物的特性，對淡水細菌的研究中發現當其處在P不足的條件下時具有較強的C∶P穩態性，但當P充足時C∶P穩態性較弱。

關于機體如何調節其內穩態的觀點有許多[53]，毋庸置疑的是機體會通過復雜的調節來維持其自身的內穩態，而不能用簡單的學術術語來描述[8]。機體通過攝食行為對食物進行選擇，調節元素的攝入[54]，或通過腸壁及細胞的同化吸收以及同化后的代謝來維持身體的內穩態[55]。通常生物與食物資源之間的不平衡表現為C的相對過量而其它元素的相對不足，過多的C會通過多種途徑被排出。除了增加呼吸作用外，機體還會將過量的C儲存在能量與C豐富的脂質中[56]，在水蚤的相關研究中還發現過量的C以溶解的有機形式排出[57]，水蚤在排出過量C的同時還會增加對P元素的匯集[58]。不同形式C的排出在維持內穩態的同時還控制著機體的能流，影響生態系統的C循環途徑[55]。許多生物生長繁殖都存在著P限制，然而當P過量時同樣會對機體產生明顯的副作用。如浮游動物在高C∶P時具有較低的生長率，而當其C∶P<400時生長率會隨著P含量的升高而降低，過高的P會導致大型蚤的攝食量降低，進而導致C與能量的不足，并且增加排泄耗能以及產生一定的毒性[54]，其它的元素是否也具有類似P的雙刃劍影響尚不清楚。要闡明內穩態調節機制需要在理論和實驗方法上進行創新，Meunier等[9]在綜合生態學和生理學觀點的基礎上重新定義了內穩態，Wagner等[53]提出用一系列的營養指示器研究機體的生化與分子響應，也有學者運用功能基因組學研究蚤狀溞營養限制后功能基因的表達[10]，這些創造性成果為內穩態調節機制的研究提供了新的思路。

2.3 內穩態與生物進化

生物體特定的元素組成與內穩態是生物長期進化的結果，并影響著種群動態與生物多樣性。環境與生物的化學計量組成影響著生物的分子結構和進化，短期內可以影響代謝和轉錄表達，長期則影響生物的表型選擇與基因頻率，進而推動生物進化[10,27]。P的可利用性可影響相關基因的表達[7]，如磷酸鹽轉運系統高度保守的基因，控制P的獲取、同化及分配[59]，水蚤功能基因組的種內變動會使其對C、P利用出現較大差異[60]，P的可利用性能影響不同基因型水蚤在競爭中勝出[39]。個體發生過程中的化學計量學特征對物種種群的穩定起著重要作用，Nakazawa等[61]認為水蚤幼體對P的需求遠高于成體，幼體種群的增長率會受到P元素的限制，即遇到了個體發生的化學計量瓶頸(Ontogenetic stoichiometric bottleneck)，這種生長率的下降會使資源密度相對增加，對種群動態起到穩定作用。同時，生態化學計量學對研究生物入侵等問題提供了有力的工具。如Naddafi等[62]對成功入侵瑞典湖泊的斑馬貽貝(zebramussels)進行了研究，發現貽貝體組織P含量較低并隨著食物組成的變化具有一定的可塑性，使其生長率不被新棲息地較低的營養條件所限制。食物資源的可利用性，生物對元素的營養需求，個體對資源的競爭力以保障生長和繁殖是生物入侵的重要保證，因此只有一小部分物種成為入侵種。González等[63]運用薈萃分析比較了低營養與高營養條件下當地種與入侵種的生長繁殖特性，并提出了基于化學計量學的機制解釋生物入侵。在低營養條件下入侵種通過提高資源的利用效率，提高元素比率閾值(C∶P)，降低身體對營養的需求等機制適應新棲息地環境，在高營養條件下則通過提高生長率與繁殖產出使其成功入侵。生態化學計量學開闊了生物入侵的研究思路，但生物入侵機制遠不止這么簡單，仍需要進一步探索。

3 生態化學計量學在群落與生態系統水平上的研究應用

3.1 食物網中的化學計量學

生態系統C∶N∶P化學計量特征的變化必然伴隨著物質循環和能量流動。C∶N∶P化學計量學通過影響群落的生物多樣性與物種豐度[64]，以調節食物網各營養級之間的關系，對生態系統的結構和功能起著決定性影響[27]，食物網結構與營養物質循環又反作用于C∶N∶P化學計量學。在淡水生態系統中，N∶P極大的影響物種組成、生產力與營養級結構[65]，食物網和營養級結構的改變也會引起C∶N∶P化學計量學特征的改變，C∶N∶P、食物網和營養物質循環三者相互作用相互影響。其中消費者是三者關系中的核心環節，消費者對不同C∶N∶P食物的需求改變著環境的C、N、P。其體內的C∶N∶P影響著元素的傳遞和利用效率，Hessen等[66]認為當食物中的C值接近消費者C元素值時，食物網中C的利用效率高。而當消費者體內N∶P較高時會造成N的滯留和P的釋放，因而對N的循環利用能力顯著低于P，此時系統中生產者的生長主要受N限制。被捕食者會顯著影響捕食者的化學計量特征，而這種影響是否會隨著食物網傳遞成為了學者關注的熱點。Boersma等[67]發現初級生產者柵藻的P限制會顯著影響初級消費者大型蚤的身體C∶N∶P組成與脂肪酸的含量，當用此大型蚤喂養虹鱒(Painbowtrout)幼魚時并未對其生長造成顯著影響。Schoo等[26]發現初級生產者的P限制反而使次級消費者側腕水母(Pleurobrachiapileus)的生長更好，可能是側腕水母本身對P的需求較低及對P限制的不敏感性造成的，但是也有學者認為這種限制會隨著食物網向上層消費者進行傳遞[68]。

雖然許多的研究結果表明P限制對次級消費者的生長影響不大，但我們不能斷言P限制及其它元素的營養限制不會隨著食物鏈傳遞到更高的營養級，需要更多更有力的研究證據來解釋化學計量在食物鏈中是怎樣進行傳遞的。食物鏈中的能量流動較物質而言關注較少[69]，今后需要加強對能量的關注。

3.2 消費者驅動的養分循環

營養元素在生態系統中是循環流動的，在構成生物機體的同時，生物還可通過呼吸、排泄、死亡等活動釋放攝入的元素，驅動營養元素循環。水域生態系統的食物鏈效率受到食物質量(C∶N和C∶P)的限制[70]，懸浮顆粒較高的C∶P會降低食物網中物質的轉移循環[71]，相反，當C∶P與N∶P降低時會提高消費者對C、N、P元素循環的貢獻。1988年Elser等[72]在對湖泊食物網研究時發現，魚類攝食的變化使浮游動物的組成從枝角類的溞屬占優勢轉變為橈足類占優勢，而這個過程同時伴隨著限制浮游植物生長的元素由P轉變為N。Sterner等[73]認為這是消費者驅動的化學計量改變的結果，溞屬與橈足類相比具有較低的N∶P，因此當溞屬占優勢時浮游動物會在其生物量中積累大量的P，同時又以較高的速率循環N，從而使浮游植物的生長朝著P限制的方向發展，反之橈足類占優勢時會積累大量的N，使浮游植物朝著N限制的方向發展。這是消費者驅動的營養循環的極為經典的案例，即消費者體內的元素比率會對不同元素起著積累或釋放的作用，而較高營養級消費者取食行為的變化會對生態系統的元素循環產生影響。

生物排泄物是生態系統中重要的養分通量，其大部分物質以浮游植物易吸收利用的形式存在，因此排泄速率與排泄物的元素比率對系統的初級生產力和元素循環具有重要意義[74]，研究發現生物排泄物會降低被攝食藻類體內的C∶N和C∶P，提高藻類的營養質量，加速N、P的循環效率[75]。魚類排泄物中的N∶P與其食物中的N∶P相近，而與其自身的N∶P相差較大，可能與其自身的內穩態調節有關[24]。魚類是消費者中最為活躍的類群之一，魚類排泄對養分循環的影響一直是人們關注的熱點問題。魚類排泄物為初級生產者提供了相當大比例的營養需求，其排泄的速率和排泄物的元素比率影響初級生產者的物種組成[74，76-77]。魚類排泄的速率與排泄物的元素比率特征存在種間差異[78]，這種差異可能會導致生物發揮與其生物量不成比例的元素循環作用，如在低營養的熱帶淡水系統，銅色麗脂鯉(Astyanax)對P循環的貢獻率占系統中魚類整體的90%[13]。在N限制的湖泊中引入魚類后，其含N排泄物對浮游植物生長起主導作用[12]，以浮游動物為食的魚類對元素的循環會緩解浮游植物生長的P限制[79]。然而也有學者認為魚類體內N、P含量高，是生態系統中重要的N、P儲藏庫，與其它生物群體相比，魚類的元素周轉率較低，對養分循環的貢獻率遠低于浮游生物[76]。關于魚類對養分循環影響的爭論一直存在，以鰱鳙魚為例，一種觀點認為鰱鳙魚對養分循環的貢獻率低，因此可以減緩甚至消除富營養化，而另一種觀點則認為由于鰱鳙魚的排泄會加速水體的富營養化過程[80-81]。李培培等[82]通過構建鰱鳙特定體重排泄率的方程，指出鰱鳙通過排泄釋放的N、P僅占藻類初級生產所需的0.237%和0.788%，鰱鳙的放養并沒有加速水體的富營養化。這種爭議可能與鰱鱅魚的放養密度以及水體的營養程度有關。

3.3 生態化學計量學在水域環境評價中的研究應用

生態化學計量學是評價水體營養狀態的重要手段，N∶P是評價水體營養狀態及限制性元素最常用的指標。一般認為，當水體中的N∶P<7～10時水體處于N限制，N∶P>22.6～30.0時處于P限制，介于兩者之間時為藻類生長的合適范圍[83-84]，N∶P在研究藻類爆發方面取得了大量的研究成果[85-89]，為人們預防和治理水華、赤潮等提供依據。另外，化學計量學在水體無機氮控制方面的研究也取得了一些進展，研究發現當生物絮團的C∶N在13～16時總氨氮的去除效率最高[90]，在生物絮團中添加有機碳能影響氨氮和亞硝氮的去除[91]，在較高的C∶N條件下細菌對氨氮的吸收能力增強[92]。目前的研究在環境因子(如營養鹽濃度、溫度、溶氧等)如何影響系統化學計量特征方面的研究相對不足，今后需加強此方面研究以期更好地調控水質。

4 生態化學計量學在全球C、N、P生物地球化學循環上的研究應用

人類社會正史無前例地影響著全球生物地球化學循環，化石燃料的燃燒以及土地的利用改變等人類活動使C通量增加了13%[93]，而排放到大氣中的CO2超過30%被儲存在海洋中[94-95]。海洋占地球面積的70%，海洋中C∶N∶P發生一個微小的變化都可能影響全球的元素循環[17]。CO2濃度的升高與生態系統化學計量學特征緊密聯系，主要通過以下途徑改變著系統的結構與功能：(1)CO2濃度的升高對生產者C∶P與C∶N的影響改變了食物質量與能量傳遞效率。研究表明，CO2濃度的升高能影響浮游植物個體大小并增加C∶P與C∶N，并通過食物鏈與食物網改變著消費者的化學計量特征，而低質量的食物資源有利于低營養需求的種類在競爭中取得優勢[96]，使物種組成由富營養向貧營養轉變。(2)引起N∶P的改變，影響物種賴以生存的生長速率和生活史策略，進而改變物種競爭力，可能會導致某些物種的滅絕[22]。Tortell等[97]發現較高的CO2濃度能夠降低浮游植物的N∶P，而有些學者則發現藍藻N∶P會隨著CO2濃度的升高而升高[98-99]。全球變暖，富營養化等因素與CO2濃度的升高會通過多種方式影響系統的C、N、P循環[14,100-101]，如溫度會導致的水體分層,阻礙水體的垂直混合并降低上層N、P的可利用性[102]。進而導致C∶P與C∶N的升高。

每年人為產生的活性N高達1.4×108 t[103]，相對于CO2升高的全球效應，區域性活性N沉降對生態系統有著更為深刻的影響[101，104]，主要表現在湖泊生態系統中[15,101]。在高水平的N沉降影響下，全球N∶P沉降率將高出Redfield N∶P比率20倍以上[6]，N限制將會得到緩解或轉為P限制，Elser等[101]在對挪威等國的湖泊研究中發現，N沉降增加了湖泊中N∶P，并改變湖泊的養分限制模式，在N沉降處于較低水平時浮游植物的生長通常受N限制，而高N沉降水平時一致的表現為P限制。之后發現，N沉降會降低浮游動物的食物質量，并隨著食物鏈影響浮游動物，使其也轉為P限制[15]。

Falkowski等[93]研究發現，礦石開采、化肥施用及工業生活污水的排放造成的P輸入遠超自然界巖石風化所產生的P，在P通量增加了近400%的自然過程下，全球的C∶N∶P約為20333∶43∶1，而人為造成的C∶N∶P約為667∶12∶1。可以看出，人類活動對N、P循環的影響遠大于對C循環的影響，使全球水域生態系統出現了“富營養化”[17]。自然界的元素循環的改變并不是單個元素的變化，而是多種元素共同變化，人類活動改變了元素之間的相互關系[93]。因此，加強對生態化學計量學的研究，理解C、N、P元素間的耦合關系，以便更好預測人類干擾對區域生態系統和生物圈的影響，為有效應對全球變化有重要的意義。

5 水域生態系統生態化學計量學研究展望

生態化學計量學通過簡單的C∶N∶P將分子生物學、細胞生物學等生物學知識與生態學研究相結合，從分子到全球層次的生態學研究中取得了一系列的重要成果，構建起了統一的理論框架，這是以往的理論難以做到的。雖然生態化學計量學的理論已較為成熟，然而同所有的理論或模型一樣，當前生態化學計量學的研究仍具有局限性。首先，在研究內容上具有片面性。如學者通常只關注系統中元素的平衡而忽略對能量平衡的研究，在元素平衡的研究上對C、N、P研究較充分而對與Ca、Fe、S、Si等元素的研究相對不足，對浮游生物(如水蚤)和魚類對元素循環的影響關注較多而對分解者的關注較少，對生態化學計量特征的描述較多而對其驅動因子及深層機制的研究不足，對陸地與海洋系統的研究較多而對水陸交界地帶的研究不足等。其次，研究理論和方法的創新，如對化學計量學模型的研究缺乏，與其他學科的融合有待加強。而對這些問題關注和研究必將促進生態化學計量學的進一步發展。鑒于此，本文認為水域生態系統的生態化學計量學應當加強以下幾個方面的研究：

(1)物質循環總是伴隨著能量流動，而關于元素比率與能量流動之間的耦合關系未能得到應有的關注，這會是未來化學計量學研究的重點之一。

(2)加強對Ca、Fe、S、Si等多重元素的化學計量特征研究。已有研究證明Fe對部分地區的海洋生產力具有重要影響，S的增加會降低植物的N∶P[105]。對Ca、Si、K等元素化學計量特征的研究將有助于人們更深入理解元素之間的相互作用關系。

(3)研究對象要更加全面。加強對濕地與潮間帶系統生態化學計量特征的關注，探究分解者在養分循環中發揮的作用，研究光照、溫度、溶氧、緯度等環境因子對化學計量特征的驅動作用。

(4)研究層次要更加深入。通過學科間的融合深入探究化學計量特征背后的影響機制，如將代謝組學、基因組學與生物的攝食消化相結合，將進一步揭示生物的內穩態調節機制，為生物進化提供依據。

(5)生態化學計量模型的構建。與機體生理代謝等結合建立更準確描述內穩態的模型，建立食物網中物質與能量流動的模型，與緯度、光照、溫度、溶氧等因子結合建立生態系統水平的模型等。

[1] 賀金生, 韓興國. 生態化學計量學: 探索從個體到生態系統的統一化理論[J]. 植物生態學報, 2010, 34(1): 2-6.

[2] Elser J J, Sterner R W, Gorokhova E, et al. Biological stoichiometry from genes to ecosystems[J]. Ecology Letters, 2000, 3(6): 540-550.

[3] Redfield A C. The biological control of chemical factors in the environment[J]. American Scientist, 1958， 46(3): 205-221.

[4] Reiners W A.Complementary models for ecosystems[J]. American Naturalist, 1986, 127: 59-73.

[5] Lixia Z, Yongfei B, Xingguo H. Application of N∶P stoichiometry to ecology studies[J]. ActaBotanicaSinica, 2003, 45(9): 1009-1018.

[6] Elser J J, Fagan W F, Kerkhoff A J, et al. Biological stoichiometry of plant production: metabolism, scaling and ecological response to global change[J]. New Phytologist, 2010, 186(3): 593-608.

[7] Jeyasingh P D, Ragavendran A, Paland S, et al. How do consumers deal with stoichiometric constraints? Lessons from functional genomics usingDaphniapulex[J]. Molecular Ecology, 2011, 20(11): 2341-2352.

[8] Hessen D O, Elser J J, Sterner R W, et al. Ecological stoichiometry: An elementary approach using basic principles[J]. Limnol Oceanogr, 2013, 58(6): 2219-2236.

[9] Meunier C L, Malzahn A M, Boersma M. A new approach to homeostatic regulation: towards a unified view of physiological and ecological concepts[J]. Plos One, 2014, 9(9): 107737.

[10] Jeyasingh P D, Cothran R D, Tobler M. Testing the ecological consequences of evolutionary change using elements[J]. Ecology and Evolution, 2014, 4(4): 528-538.

[11] Roy Chowdhury P, Lopez J A, Weider L J, et al. Functional genomics of intraspecific variation in carbon and phosphorus kinetics inDaphnia[J]. Journal of Experimental Zoology Part A: Ecological Genetics and Physiology, 2014, 321(7): 387-398.

[13] Small G E, Pringle C M, Pyron M, et al. Role of the fishAstyanaxaeneus(Characidae) as a keystone nutrient recycler in low-nutrient Neotropical streams[J]. Ecology, 2011, 92(2): 386-397.

[14] Ferreira V, Goncalves A L, Godbold D L, et al. Effect of increased atmospheric CO2on the performance of an aquatic detritivore through changes in water temperature and litter quality[J]. Global Change Biology, 2010, 16(12): 3284-3296.

[15] Elser J J, Peace A L, Kyle M, et al. Atmospheric nitrogen deposition is associated with elevated phosphorus limitation of lake zooplankton[J]. Ecology Letters, 2010, 13(10): 1256-1261.

[16] Sardans J, Rivas-Ubach A, Peuelas J. The C∶N∶P stoichiometry of organisms and ecosystems in a changing world: A review and perspectives[J]. Perspectives in Plant Ecology, Evolution and Systematics, 2012, 14(1): 33-47.

[17] 曾德慧, 陳廣生. 生態化學計量學: 復雜生命系統奧秘的探索[J]. 植物生態學報, 2005, 29(6): 1007-1019.

[18] 王紹強, 于貴瑞. 生態系統碳氮磷元素的生態化學計量學特征[J]. 生態學報, 2008, 28(8): 3937-3947.

[19] 程濱, 趙永軍, 張文廣, 等. 生態化學計量學研究進展[J]. 生態學報, 2010, 30(6): 1628-1637.

[20] 曾冬萍, 蔣利玲, 曾從盛, 等. 生態化學計量學特征及其應用研究進展[J]. 生態學報, 2013, 33(18): 5484-5492.

[21] Han W X, Fang J Y, Guo D L, et al. Leaf nitrogen and phosphorus stoichiometry across 753 terrestrial plant species in China[J]. New Phytologist, 2005, 168(2): 377-385.

[22] DeMott W R. Implications of element deficits for zooplankton growth[J]. Hydrobiologia, 2003, 491(1-3): 177-184.

[23] Hessen D O, Jensen T C, Kyle M, et al. RNA responses to N-and P-limitation; reciprocal regulation of stoichiometry and growth rate inBrachionus[J]. Functional Ecology, 2007, 21(5): 956-962.

[24] Pilati A, Vanni M J. Ontogeny, diet shifts, and nutrient stoichiometry in fish[J]. Oikos, 2007, 116(10): 1663-1674.

[25] Acharya K, Kyle M, Elser J J. Biological stoichiometry ofDaphniagrowth: An ecophysiological test of the growth rate hypothesis[J]. Limnology and Oceanography, 2004, 49(3): 656-665.

[26] Schoo K L, Aberle N, Malzahn A M, et al. Does the nutrient stoichiometry of primary producers affect the secondary consumerPleurobrachiapileus[J]. Aquatic Ecology, 2010, 44(1): 233-242.

[27] Sardans J, Rivas-Ubach A, Penuelas J. The elemental stoichiometry of aquatic and terrestrial ecosystems and its relationships with organismic lifestyle and ecosystem structure and function: a review and perspectives[J]. Biogeochemistry, 2012, 111(1-3): 1-39.

[28] Hendrixson H A, Sterner R W, Kay A D. Elemental stoichiometry of freshwater fishes in relation to phylogeny, allometry and ecology[J]. Journal of Fish Biology, 2007, 70(1): 121-140.

[29] Gillooly J F, Allen A P, Brown J H, et al. The metabolic basis of whole-organism RNA and phosphorus content[J]. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 2005, 102(33): 11923-11927.

[31] Elwood H J, Olsen G J, Sogin M L. The small-subunit ribosomal RNA gene sequences from the hypotrichous ciliatesOxytrichanovaandStylonychiapustulata[J]. Molecular Biology and Evolution, 1985, 2(5): 399-410.

[32] Ganley A R D, Scott B. Extraordinary ribosomal spacer length heterogeneity in a Neotyphodiumendophyte hybrid: Implications for concerted evolution[J]. Genetics, 1998, 150(4): 1625-1637.

[33] Cullis C A, Charlton L. The induction of ribosomal DNA changes in flax[J]. Plant Science Letters, 1981, 20(3): 213-217.

[34] Evers R, Grummt I. Molecular coevolution of mammalian ribosomal gene terminator sequences and the transcription termination factor TTF-I[J]. Proceedings of the National Academy of Sciences, 1995, 92(13): 5827-5831.

[35] Weider L J, Elser J J, Crease T J, et al. The functional significance of ribosomal (r) DNA variation: Impacts on the evolutionary ecology of organisms[J]. Annual Review of Ecology, Evolution and Systematics, 2005， 36: 219-242.

[36] Hessen D O, Ventura M, Elser J J. Do phosphorus requirements for RNA limit genome size in crustacean zooplankton?[J]. Genome, 2008, 51(9): 685-691.

[37] Frost P C, Elser J J. Growth responses of littoral mayflies to the phosphorus content of their food[J]. Ecology Letters, 2002, 5(2): 232-240.

[38] Weider L J, Glenn K L, Kyle M, et al. Associations among ribosomal(r) DNA intergenic spacer length, growth rate, and C∶N∶P stoichiometry in the genusDaphnia[J]. Limnology and Oceanography, 2004, 49(4): 1417-1423.

[39] Jeyasingh P D, Weider L J, Sterner R W.Genetically-based trade-off in response to stoichiometry food quality influence competition in a keystone aquatic herbivore[J]. Ecology Letters, 2009, 12(11): 1229-1237.

[40] Bowen H J M. Environmental chemistry of the elements[M]. London： Academic Press, 1979.

[41] Elser J J, Dobberfuhl D R, MacKay N A, et al. Organism size, life history, and N: P stoichiometry[J]. BioScience, 1996, 46(9): 674-684.

[42] Redfield A C. The influence of organisms on the composition of sea water[J]. The Sea, 1963， 2: 26-77.

[43] Hecky R E, Kilham P. Nutrient limitation of phytoplankton in freshwater and marine environments: A review of recent evidence on the effects of enrichment[J]. Limnology and Oceanography, 1988, 33(4): 796-822.

[44] Tyrrell T. The relative influences of nitrogen and phosphorus on oceanic primary production[J]. Nature, 1999, 400(6744): 525-531.

[45] Ho T Y, Quigg A, Finkel Z V, et al. Theelementalcompositionofsome marine phytoplankton[J]. Journal of Phycology, 2003, 39(6): 1145-1159.

[46] Falkowski P G, Davis C S. Natural proportions[J]. Nature, 2004, 431(7005): 131-131.

[47] Klausmeier C A, Litchman E, Daufresne T, et al. Phytoplankton stoichiometry [J]. Ecological Research, 2008, 23(3): 479-485.

[48] Sterner R W, George N B. Carbon, nitrogen, and phosphorus stoichiometry of cyprinid fishes[J]. Ecology, 2000, 81(1): 127-140.

[49] Naiman R J. Animal influences on ecosystem dynamics[J]. BioScience, 1988, 38(11): 750-752.

[50] Shuler M L, Foley P, Atlas J. Modeling a minimal cell[M].Microbial Systems Biology. NewYork： Humana Press, 2012: 573-610.

[51] Hood J M, Sterner R W. Diet mixing: Do animals integrate growth or resources across temporal heterogeneity[J]. The American Naturalist, 2010, 176(5): 651-663.

[52] Makino W, Cotner J B, Sterner R W, et al. Are bacteria more like plants or animals? Growth rate and resource dependence of bacterial C∶N∶P stoichiometry[J]. Functional Ecology, 2003, 17(1): 121-130.

[53] Wagner N D, Hillebrand H, Wacker A, et al. Nutritional indicators and their uses in ecology[J]. Ecology Letters, 2013, 16(4): 535-544.

[54] Plath K, Boersma M. Mineral limitation of zooplankton: stoichiometric constraints and optimal foraging[J]. Ecology, 2001, 82(5): 1260-1269.

[55] Suzuki-Ohno Y, Kawata M, Urabe J. Optimal feeding under stoichiometric constraints: A model of compensatory feeding with functional response[J]. Oikos, 2012, 121(4): 569-578.

[56] Hessen D O, Anderson T R. Excess carbon in aquatic organisms andecosystems:physiological,ecological,and evolutionary implications[J]. Limnol Oceanogr, 2008, 53(4): 1685-1696.

[57] He X J, Wang W X. Stoichiometric regulation of carbon and phosphorus in P-deficientDaphniamagna[J]. Limnology and Oceanography, 2008, 53(1): 244-254.

[58] Jeyasingh P D. Plasticity in metabolic allometry: The role of dietary stoichiometry[J]. Ecology Letters, 2007, 10(4): 282-289.

[59] Jeyasingh P D, Weider L J. Fundamental links between genes and elements: evolutionary implications of ecological stoichiometry[J]. Molecular Ecology, 2007, 16(22): 4649-4661.

[60] Chowdhury P R, Lopez J A, Weider L J, et al. Functional genomics of intraspecific variation in carbon and phosphorus kinetics inDaphnia[J]. Journal of Experimental Zoology Part A: Ecological Genetics and Physiology, 2014, 321(7): 387-398.

[61] Nakazawa T.The ontogenetic stoichiometric bottleneck stabilizes herbivore-autotroph dynamics[J]. Ecological Research, 2011, 26(1): 209-216.

[62] Naddafi R, Ekl?v P, Pettersson K. Stoichiometric constraints do not limit successful invaders: Zebra mussels in Swedish Lakes[J]. Plos One, 2009, 4(4): 5345.

[63] González A L, Kominoski J S, Danger M, et al. Can ecological stoichiometry help explain patterns of biological invasions?[J]. Oikos, 2010, 119(5): 779-790.

[64] Liess A, Lange K, Schulz F, et al. Light, nutrients and grazing interact to determine diatom species richness via changes to productivity, nutrient state and grazer activity[J]. Journal of Ecology, 2009, 97(2): 326-336.

[65] Elser J J, Urabe J. The stoichiometry of consumer-driven nutrient recycling: Theory, observations, and consequences[J]. Ecology, 1999, 80(3): 735-751.

[66] Hessen D O, Agren G I, Anderson T R, et al. Carbon sequestration in ecosystems: the role of stoichiometry[J]. Ecology, 2004, 85(5): 1179-1192.

[67] Boersma M, Becker C, Malzahn A M, et al. Food chain effects of nutrient limitation in primary producers[J]. Marine and Freshwater Research, 2009, 60(10): 983-989.

[68] Boersma M, Aberle N, Hantzsche F M, et al. Nutritional limitation travels up the food chain[J]. International Review of Hydrobiology, 2008, 93(4-5): 479-488.

[69] Dickman E M, Newell J M, González M J, et al. Light, nutrients, and food-chain length constrain planktonic energy transfer efficiency across multiple trophic levels[J]. Proceedings of the National Academy of Sciences, 2008, 105(47): 18408-18412.

[70] Sterner R W, Clasen J, Lampert W, et al. Carbon: Phosphorus stoichiometry and food chain production[J]. Ecology Letters, 1998, 1(3): 146-150.

[71] Cross W F, Wallace J B, Rosemond A D. Nutrient enrichment reduces constraints on material flows in a detritus-based food web[J]. Ecology, 2007, 88(10): 2563-2575.

[72] Elser J J, Elser M M, MacKay N A, et al. Zooplankton-mediated transitions between N-and P-limited algal growth[J]. Limnology and Oceanography, 1988, 33(1): 1-14.

[73] Sterner R W, Elser J J, Hessen D O. Stoichiometric relationships among producers, consumers and nutrient cycling in pelagic ecosystems[J]. Biogeochemistry, 1992, 17(1): 49-67.

[74] Hood J M, Vanni M J, Flecker A S. Nutrient recycling by two phosphorus-rich grazing catfish: the potential for phosphorus-limitation of fish growth[J]. Oecologia, 2005, 146(2): 247-257.

[75] Hillebrand H, Frost P, Liess A. Ecological stoichiometry of indirect grazer effects on periphyton nutrient content[J]. Oecologia, 2008, 155(3): 619-630.

[76] Griffiths D. The direct contribution of fish to lake phosphorus cycles[J]. Ecology of Freshwater Fish, 2006, 15(1): 86-95.

[77] Vanni M J, Bowling A M, Dickman E M, et al. Nutrient cycling by fish supports relatively more primary production as lake productivity increases[J]. Ecology, 2006, 87(7): 1696-1709.

[78] Torres L E, Vanni M J. Stoichiometry of nutrient excretion by fish: interspecific variation in a hypereutrophic lake[J]. Oikos, 2007, 116(2): 259-270.

[79] Findlay D L, Vanni M J, Paterson M, et al. Dynamics of a boreal lake ecosystem during a long-term manipulation of top predators[J]. Ecosystems, 2005, 8(6): 603-618.

[80] Radke R J, Kahl U. Effects of a filter-feeding fishSilvercarp,Hypophthalmichthysmolitrixonphyto-and zooplankton in a mesotrophic reservoir: results from an enclosure experiment[J]. Freshwater Biology, 2002, 47(12): 2337-2344.

[81] 劉建康, 謝平. 揭開武漢東湖藍藻水華消失之謎[J]. 長江流域資源與環境, 1999, 8(3): 312-319.

[82] 李培培. 千島湖鰱、鳙的生態化學計量學及其驅動的養分再循環[D]. 上海: 上海海洋大學, 2012.

[83] 李哲, 郭勁松, 方芳, 等. 三峽水庫小江回水區不同 TN/TP 水平下氮素形態分布和循環特點[J]. 湖泊科學, 2009, 21(4): 509-517.

[84] 聶澤宇, 梁新強, 邢波, 等. 基于氮磷比解析太湖苕溪水體營養現狀及應對策略[J]. 生態學報, 2012, 32(1): 48-55.

[85] 胡章喜, 徐寧, 李愛芬, 等. 氮磷比率對 3 種典型赤潮藻生長的影響[J]. 水生生物學報, 2008, 32(4): 482-487.

[86] 文世勇, 趙冬至, 趙玲, 等. 基于氮磷比的赤潮災害危險度評估方法研究[J]. 中山大學學報(自然科學版), 2009, 48(2): 84-89.

[87] 劉保占, 劉瑀, 李穎, 等. 不同氮磷比對海洋赤潮藻碳、氮穩定同位素組成的影響[J]. 水產科學, 2013, 32(9): 509-515.

[88] Van de Waal D B, Verspagen J M H, Lürling M, et al. The ecological stoichiometry of toxins produced by harmful Cyanobacteria: an experimental test of the carbon-nutrient balance hypothesis[J]. Ecology Letters, 2009, 12(12): 1326-1335.

[89] Chislock M F, Sharp K L, Wilson A E.Cylindrospermopsisraciborskiidominates under very low and high nitrogen-to-phosphorus ratios[J]. Water Research, 2014, 49: 207-214.

[90] Ruan Y J, Zhu L, Xu X Y. Optimization of factors with C/N ratio and flocs biomass concentration in simulated aquaculture bio-flocs systems by response surface methodology[J]. Environmental Technology, 2012, 33(8): 907-914.

[91] Nootong K, Pavasant P, Powtongsook S. Effects of organic carbon addition in controlling inorganic nitrogen concentrations in a bioflocsystem[J]. Journal of the World Aquaculture Society, 2011, 42(3): 339-346.

[92] Ebeling J M, Timmons M B, Bisogni J J. Engineering analysis of the stoichiometry of photoautotrophic, autotrophic, and heterotrophic removal of ammonia-nitrogen in aquaculture systems[J]. Aquaculture, 2006, 257(1): 346-358.

[93] Falkowski P, Scholes R J, Boyle E, et al. The global carbon cycle: a test of our knowledge of earth as a system[J]. Science, 2000, 290(5490): 291-296.

[94] Raven J A, Falkowski P G. Oceanic sinks for atmospheric CO2[J]. Plant, Cell and Environment, 1999, 22(6): 741-755.

[95] Raven J A, Finkel Z V, Irwin A J. Picophytoplankton: Bottom-up and top-down controls on ecology and evolution[J]. Vie et Milieu, 2005, 55(3-4): 209-215.

[96] Van de Waal D B, Verschoor A M, Verspagen J M H, et al. Climate-driven changes in the ecological stoichiometry of aquatic ecosystems[J]. Frontiers in Ecology and the Environment, 2009, 8(3): 145-152.

[97] Tortell P D, DiTullio G R, Sigman D M, et al. CO2effects on taxonomic composition and nutrient utilization in an Equatorial Pacific phytoplankton assemblage[J]. Marine Ecology-Progress Series, 2002, 236: 37-43.

[98] Fu F X, Warner M E, Zhang Y H, et al. Effects of increased temperature and CO2on photosynthesis, growth, and elemental ratios in marineSynechococcusandProchlorococcus(Cyanobacteria)[J]. Journal of Phycology, 2007, 43(3): 485-496.

[99] Hutchins D A, Fu F X, Zhang Y, et al. CO2control of Trichodesmium N2fixation, photosynthesis, growth rates, and elemental ratios: Implications for past, present, and future ocean biogeochemistry[J]. Limnology and Oceanography, 2007, 52(4): 1293-1304.

[100] Kuijper L D J, Berg M P, Morri?n E, et al. Global change effects on a mechanistic decomposer food web model[J]. Global Change Biology, 2005, 11(2): 249-265.

[101] Elser J J, Andersen T, Baron J S, et al. Shifts in lake N: P stoichiometry and nutrient limitation driven by atmospheric nitrogen deposition[J]. Science, 2009, 326(5954): 835-837.

[102] Tortell P D, Payne C D, Li Y Y, et al. CO2sensitivity of Southern Ocean phytoplankton[J]. Geophysical Research Letters, 2008, 35(4): 1-5.

[103] Mackenzie F T, Ver L M, Lerman A. Century-scale nitrogen and phosphorus controls of the carbon cycle[J]. Chemical Geology, 2002, 190(1): 13-32.

[104] Ptacnik R, Jenerette G D, Verschoor A M, et al. Applications of ecological stoichiometry for sustainable acquisition of ecosystem services[J]. Oikos, 2005, 109(1): 52-62.

[105] Robroek B J M, Adema E B, Venterink H O, et al. How nitrogen and sulphur addition, and a single drought event affect root phosphatase activity inPhalarisarundinacea[J]. Science of the Total Environment, 2009, 407(7): 2342-2348.

責任編輯 朱寶象

Reviews on Ecological Stoichiometry in Aquatic Ecosystem

WANG Fang1,2， GUO Xian-Tao1,2， DONG Shuang-Lin1,2

(1.The Key Laboratory of Mariculture， Ministry of Education， Ocean University of China， Qingdao 266003， China；2.Function Laboratory for Marine Fisheries Science and Food Production Processes,Qingdao National Laboratory for Marine Science and Technology, Qingdao 266200, China)

Ecological stoichiometry integrates the fundamental principle of biology,chemistry and phy-sics, and is the discipline to study the balance of multiple chemical elements(mainly C、N、P) and energy in ecological processes. Ecological stoichiometry combines all aspects of ecology (molecular, individual, population, ecosystem and global scale) through elements ratio. At present, C∶N∶P stoichiometry has been incorporated successfully into many levels of biology from molecule, cell, population and community to ecosystem and globle. This article reviews the application of C∶N∶P stoichiometry to the studies of ecological problems in aquatic ecosystem, including growth rate hypothesis, homeostasis mechanism, food web, nutrient cycling and biogeochemistry. Meanwhile, we also put forward some perspectives for future research to be conducted with an aim to promote this discipline of research in this world.

aquatic ecosystem; ecological stoichiometry; elements ratio; growth rate hypothesis; homeostasis mechanism; food web; nutrient cycling; biogeochemistry

國家十二五科技支撐計劃項目(2011BAD13B03)資助

2014-12-31；

2015-09-25

王 芳(1966-)，女，教授。 E-mail：wangfang249@ouc.edu.cn

Q143

A

1672-5174(2015)12-016-09

10.16441/j.cnki.hdxb.20140428