間期癇樣發放對內側顳葉癲癇腦網絡的影響

吳寒，張志強，許強，張其銳，陳光輝，楊昉，孫康健，盧光明*

間期癇樣發放對內側顳葉癲癇腦網絡的影響

吳寒1，張志強1，許強1，張其銳1，陳光輝2，楊昉2，孫康健3，盧光明1*

投稿日期：2015-07-30

接受日期：2015-09-12

目的 探討間期癇樣發放對內側顳葉癲癇患者腦靜息態網絡的影響，揭示間期癲癇活動發放對全腦功能的損害機制。材料與方法 從45例行同步腦電fMRI數據采集單側顳葉癲癇患者中，挑選35例(左側顳葉癲癇患者18例、右側顳葉癲癇患者17例)，以同步腦電圖監測，每一患者均采集間期癇樣發放及無癇樣發放狀態靜息態fMRI數據。采用獨立成分分析方法，分別提取患者兩種狀態的核心網絡、背側注意網絡、執行控制網絡、默認網絡及感覺運動網絡等7套內在連接網絡。采用配對t檢驗比較癇樣發放及無癇樣發放狀態mTLE患者腦內在連接網絡的差異。結果 相比未發放狀態，發放狀態下顳葉癲癇患者核心網絡的前扣帶回功能連接增強，聽覺網絡的腦島及顳上回功能連接減低。此外，背側注意網絡的頂上小葉在左側顳葉癲癇患者表現為功能連接增強，而在右側表現為連接減弱。前默認網絡的額中回在右側表現為功能連接減弱，而后默認網絡顳中回及后扣帶回在右側表現為功能連接增強。執行控制網絡的中扣帶回和視覺網絡枕葉皮層在左側表現為功能連接增強。相關分析結果顯示，左側組視覺網絡及右側組聽覺網絡內連接強度的變化與發放狀態下IEDs發放次數呈正相關。結論 內側顳葉癲癇發作間期癇樣發放對腦高級認知網絡及感知覺網絡均產生了廣泛影響，尤其是對參與腦高級認知功能網絡的損害，這有助于進一步了解海馬硬化這一特異性內側顳葉癲癇在發作間期腦功能受損機制。

癲癇，顳葉；腦電描記術相位同步；磁共振成像；癲癇發作

內側顳葉癲癇(mesialTemporal lobe epilepsy，mTLE)是最常見的難治性癲癇類型。其主要的病理基礎是以海馬硬化為主的內側顳葉病變，長期的癲癇活動傳播會造成顳葉外廣泛腦區的結構及功能損害[1]。靜息態fMRI作為神經及精神疾病病理生理機制研究的強有力的工具[2]，以其為主的功能神經影像學研究發現，mTLE存在特異的腦功能網絡的改變：主要表現為注意、執行功能及默認模式等高級認知功能網絡及聽覺、運動感覺的損害[3]。并且近來有研究發現，間期癇樣發放活動(Interictal epileptic discharges，IEDs)也會造成特定癲癇類型的腦默認網絡功能的受抑制，提示亞臨床發作的IEDs對大腦功能也具有明顯的影響[4]。但是，IEDs對mTLE腦網絡的影響目前尚缺乏研究，尤其是對于不同癲癇源側的mTLE，其腦網絡受IEDs影響的特異改變的研究更具有重要意義。本研究擬采用同步腦電圖聯合采集的功能MRI技術(simultaneous electroencephalography combined with functional magnetic resonance imaging，EEG-fMRI)，結合獨立成分分析的腦網絡分析方法，觀察IEDs對mTLE患者腦內在功能網絡的特異影響情況，探討IEDs對mTLE的腦功能損傷的機制。

1　材料與方法

1.1研究對象

參照2001年國際抗癲癇聯盟(ILAE)分類標準，納入2009年1月至2014年9月在南京軍區南京總醫院診斷明確的mTLE患者，共計45例，其中左側顳葉癲癇患者22例，男16例，年齡(28.9±10.7)歲；右側顳葉癲癇患者23例，男9例，年齡(28.4±9.3)歲。所有患者常規結構MRI顯示單側海馬硬化，且無其他部位的結構異常。常規或長程腦電圖顯示單側顳葉發作期或發作間期癲癇波。所有患者于檢查前均獲得知情同意，并簽署知情同意書。

1.2研究方法

1.2.1數據采集與處理

所有患者均接受同步EEG-fMRI檢查：腦電數據采集采用德國Brain Product公司32導MR兼容EEG設備，Ag/AgCl非磁材料電極，屏蔽的BrainAmp放大器置于MRI掃描孔徑外，采集頻率為5000 Hz，經放大的信號經光纖從MR掃描時傳至控制室的電腦上。fMRI數據收集采用德國Siemens公司3.0T高場強超導 MRI掃描儀，頭顱8通道相控陣線圈。采用基于梯度回波的平面回波(GRE-EPI)序列，TR 2000 ms，TE 40 ms，反轉角90°，矩陣64×64，掃描視野24 cm×24 cm，層厚和層間距分別為4.0 mm和0.4 mm。每次采集500個時間點，每例患者均采集2次。

1.2.2數據統計分析

(1)數據預處理：①同步EEG數據預處理。將采集的EEG數據采用德國Brain Product公司提供的Brain Vision Analyzer 2.0軟件進行MR梯度及心電搏動的濾除；濾過后的EEG結果由1名有經驗的腦電圖室醫師獨自讀圖分析。去除fMRI掃描過程間期IEDs全程發放或無發放6例、頭動過大4例患者后，共計35例患者入選[左側18例，男13例，年齡(28.6±11.3)歲；右側17例，男7例，年齡(28.3±10.1)歲]。在截取的發放狀態數據中，左側組檢測到IEDs數目1～16次，平均(3.1±3.6)次；右側組IEDs數目1～10次，平均(2.6±2.7)次。②功能MRI數據預處理。利用DPARSF (http://rfmri. org/DPARSF)對入選患者MRI功能數據進行時間和頭動校正，按3 mm×3 mm×3 mm體素再采樣到標準MNI空間，然后采用8 mm全寬半寬高空間平滑，最后進行0.01～0.08 Hz的帶通濾波去除高頻噪聲成分和低頻漂移影響。根據同步EEG癲癇波探測結果，在2段500個時間點的BOLD序列中截取包含盡可能多IEDs發放的數據(發放狀態)和無IEDs發放的數據(無發放狀態)各一段，時間點長度均為500 s。截取數據時，需保證在無發放狀態數據起始點前25 s及末端后9 s內無癇樣發放。(2)數據分析：空間ICA分析采用GIFT (http://mialab.mrn. org/software/)軟件，依據最小描述長度(minimum description length，MDL)標準選擇31個獨立成分進行組間獨立成分分析，選擇空間相關的方式，結合文獻提供的模板[5]，選取8個興趣成分，分別為前默認(aDMN)、后默認網絡(pDMN)、背側注意網絡(DAN)、核心網絡(CN)、中央執行網絡(CEN)、感覺運動網絡(SMN)、視覺網絡(VN)及聽覺網絡(AN)。提取上述感興趣成分數據，將每種成分兩種狀態(含IEDs與不含IEDs狀態)進行單樣本t檢驗，然后將其結果的并集作為配對t檢驗的限制模板，進行配對t檢驗，比較含IEDs與不含IEDs狀態各成分的變化。此外，根據配對t檢驗結果，選取兩種狀態下腦內連接改變的區域作為感興趣區(region of interest，ROI)，提取發放狀態下ROI內經Fisher Z轉換后的平均連接強度，與患者發放狀態數據中IEDs次數進行相關分析(Spearman秩相關，P<0.05)。

2　結果

單樣本t檢驗(P<0.01，FWE校正)結果顯示：兩種狀態下，所選擇的8個感興趣成分分別對應前、后默認網絡，背側注意網絡，核心網絡，執行控制網絡，感覺運動網絡，視覺網絡及聽覺網絡，每一個成分均可見典型的靜息態腦網絡空間形態(圖1)。

自身配對t檢驗結果顯示，相比未發放狀態，發放狀態下顳葉癲癇患者核心網絡的前扣帶皮層功能連接增強，聽覺網絡功能連接減低。此外，背側注意網絡的頂上回皮層在左側顳葉癲癇患者表現為功能連接增強，而在右側表現為連接減弱；執行控制網絡和視覺網絡在左側表現為功能連接增強；前默認網絡和后默認網絡在右側分別表現為功能連接的減弱和增強(均P<0.01，AlphaSim校正；表1，2；圖2)。相關分析結果顯示，左側組視覺網絡(Spearman秩相關，r=0.625， P=0.006)及右側組聽覺網絡(Spearman秩相關，r=0.516，P=0.034)平均連接強度與IEDs發放次數呈正相關(圖3)。

表1　左側組癇樣發放狀態與無發放狀態配對t檢驗結果Tab. 1 Regions showThe brain network changes between IEDs state and non-IEDs state using pairedTTest in left mTLE patients

表2　右側組癇樣發放狀態與無發放狀態配對t檢驗結果Tab. 2 Regions showThe brain network changes between IEDs state and non-IEDs state using pairedTTest in right mTLE patients

3　討論

本研究發現IEDs對mTLE眾多靜息態腦網絡產生了廣泛影響。在發作間期，腦內神經元可出現發作性去極化偏移電現象，其在腦電圖上則表現為相應的位置電極上有IEDs (棘波、尖波或棘慢波)的出現，IEDs可以轉化成發作期的高頻癲癇放電，但更經常的是在發作間期以緩慢、長期的形式損害注意力及記憶力等。所以研究IEDs產生的影響對癲癇的治療及改善預后有重要意義。

本研究特異發現相比于無發放狀態，在發放狀態下左、右側組核心網絡的同側前扣帶回皮層腦電活動同步性均增強。核心網絡被認為在默認網絡與眾多任務網絡的連接、轉換中扮演重要的角色，其重要組成部分前扣帶回皮層(anterior cingulum cortex，ACC)可以對大腦正在接受的刺激進行在線監控[6]。當在接受正確的信號時，ACC對大腦進行認知及情緒的全面性和整合性的調整；此外，fMRI研究表明當大腦接受到沖突或者錯誤信號時，它也會提供信號及時調整并分配資源[7]。所以本研究中當腦內出現IEDs這一異常自發放電時ACC活動增加，證實了ACC在IEDs的全腦傳播過程中扮演著重要的節點作用，同時筆者認為該腦區活動的增加是其對全腦其他腦區進行調整，以此來抑制錯誤信號傳播的結果。

圖1　單樣本t檢驗結果顯示，8個感興趣成分均存在典型的空間分布模式(P<0.01，FWE校正)。其中色彩明亮的顏色代表腦電活動同步性增強。IEDs和non-IEDs分別代表發放狀態與無發放狀態。L和R分別表示左右半球 圖2 左、右側組癇樣發放和無發放狀態下靜息態腦網絡配對t檢驗結果顯示左側組核心網絡、執行控制網絡、背側注意網絡及視覺網絡腦電活動同步性增強(左圖紅色區域所示)，聽覺網絡腦電活動同步性降低(左圖藍色區域所示)；右側組核心網絡和后默認網絡腦電活動同步性增強(右圖紅色區域所示)，前默認網絡、背側注意網絡及聽覺網絡腦電活動同步性降低(右圖藍色區域所示) 圖3 左、右側組發放狀態活動改變腦區內平均連接強度與發放狀態IEDs發放次數的相關分析結果顯示，左側組視覺網絡及右側組聽覺網絡內連接改變的區域連接強度與IEDs數目均呈正相關(Spearman秩相關，P<0.05)Fig. 1 One-sampleTTest results showed all of eight interest components exist in aTypical spatial distribution pattern, in which bright colors represent increased coherence of brain activity(P<0.01，FWE corrected). IEDs and non-IEDs represent fMRI sessions with IEDs and sessions without IEDs respectively. L and R represent left and right hemisphere respectively. Fig. 2The upper fgure showedThe comparison of coherence of brain activity in networks between IEDs state and non-IEDs state using pairedTTest. In comparison withThe non-IEDs state, mTLE-LHS patients showed increased coherence of brain activity in CN, CEN, DAN and VN (red areas indicate), while coherence of brain activity decreased in AN(blue areas indicate). mTLERHS patients showed increased coherence of brain activity in CN and pDMN (red areas indicate), while coherence of brain activity decreased in aDMN, DAN and AN (blue areas indicate). Fig. 3The upper fgure showed relationship betweenThe mean connectivity strength in ROI andThe number of IEDs.The mean connectivity strength in visual network of mTLE-LHS and auditory network of mTLE-RHS were signifcant positively correlated withThe number of IEDs (Spearman rank correlation, P<0.05 ).

筆者還發現了mTLE存在特異的聽覺腦功能網絡改變，表現為聽覺網絡的腦島及顳上回腦電活動同步性降低，且受IEDs影響的腦區位于病變顳葉同側，提示了硬化的海馬組織與負責聽覺功能的腦區間可能存在某種傳播IEDs的異常解剖或功能路徑。另外筆者觀察到右側組聽覺網絡內的連接強度的變化與IEDs發放次數呈正向線性相關，這也進一步證實了上述觀點，即IEDs的存在是導致內側顳葉與聽覺網絡腦區間解剖和功能的受損的重要原因之一。神經生理學研究也證實mTLE患者間期的聽覺能力顯著低于正常人群，且深入研究表明這種感知覺功能的持續損害可能會導致更為高級的認知功能缺陷[8-9]。

注意能力下降是mTLE患者較為突出的認知功能障礙[10]，與之前證實顳葉癲癇患者注意網絡存在功能異常的靜息態fMRI研究一致[11]，筆者發現當發作間期出現IEDs時，不同側癲癇灶組的背側注意網絡均出現了活動的異常。該結果提示IEDs 與mTLE患者長期疾病所伴隨的注意力缺陷中可能具有密不可分的關系。然而在本研究中左、右側組該網絡表現為相反，雖然目前對此現象出現的原因尚不明確，臨床研究顯示左側內側顳葉癲癇人群的注意力損害往往較右側更為顯著，因此我們猜測這可能是因為左、右側海馬組織所負責功能的不同，導致腦網絡改變模式存在差異[12]，這也提示可能需要對單側顳葉癲癇疾病進行更為細致的分類研究。

IEDs會造成特定癲癇類型的腦默認網絡功能的受抑制。相比于無發放狀態，發放狀態下右側組前默認網絡呈負向激活，這與筆者前期研究結果一致，提示IEDs作為一種腦內自發的異常放電活動，可以抑制或中斷大腦的基礎活動狀態[13]。此外與其他EEG-fMRI研究一致，筆者發現發放狀態下后默認網絡的部分腦區出現了正向激活[14]。Gotman等發現顳葉癲癇患者IEDs所致BOLD信號改變主要出現在病灶同側顳葉，不僅可以表現為正激活，也可出現負激活；且這些改變還可以出現在對側顳葉甚至顳葉外區域，表明IEDs會引起遠距離神經元的異?；顒覽15]。他還指出BOLD信號可能因IEDs形態不同而出現完全不同的變化[16]。筆者推測正向激活出現的原因可能與IEDs自身特點所致神經元異?；顒佑嘘P。默認網絡的重要節點后扣帶回皮層主要參與大腦記憶及空間定向功能[17]，而顳中回皮層下存在著眾多參與語言理解的纖維通路[18]，兩者在IEDs的影響下出現異?；顒?，提示亞臨床發作的IEDs對大腦功能也會產生明顯影響，而且IEDs的存在可能是導致mTLE患者癲癇疾病發生過程中高級認知功能異常的重要原因。

顳葉癲癇患者往往伴隨抽象推理和工作記憶障礙等執行能力的下降，執行控制網絡結構異常已被大量研究證實，如前額葉、紋狀體及尾狀核體積的萎縮[19-20]。盡管海馬硬化也會導致類似癥狀，有學者發現常規頭顱MRI陰性的內側顳葉癲癇患者也會出現上述功能障礙，并發現前額葉體積與功能損害程度相關[21]。PET與SPECT研究發現伴海馬硬化的顳葉癲癇間期低代謝與低灌注區主要位于該網絡內[22]。靜息態fMRI研究顯示患者存在執行控制網絡內功能連接減低的現象[23]。與上述研究結果不盡一致的是筆者發現左側組執行控制網絡活動在IEDs影響下出現了正向激活，這一結果豐富了對內側顳葉癲癇執行控制網絡及其變化模式的了解，筆者猜測這可能是內源性刺激所致腦內產生的異常激活作用，且這種紊亂的反應可能與相關腦區的解剖及功能異?；橐蚬?、往復循環并最終導致執行功能障礙。本研究也證實mTLE的IEDs對感知覺網絡可以產生遠距離的影響。除了聽覺網絡，筆者還發現左側組視覺網絡腦電活動在IEDs影響下呈正激活，前期靜息態fMRI研究發現mTLE初級視覺皮層功能連接存在增加的表現[24]，所以這可能是大腦自身代償機制所致功能異?；钴S。相關分析結果顯示發放狀態下感知覺網絡與發放次數具有正向相關關系，提示感知覺網絡較高級認知網絡更容易受到IEDs的瞬時影響。

本研究采用數據驅動的獨立成分方法觀察析了海馬硬化性內側顳葉癲癇間期癇樣發放與無發放狀態下腦靜息網絡的改變。筆者發現IEDs對全腦高級認知網絡與感知覺網絡存在廣泛影響，這有助于進一步了解IEDs這一內源性刺激對腦認知功能受損過程。此外，還發現病灶位于不同側時，腦網絡產生不同的改變，筆者希望這有助于揭示不同側mTLE的不同病理生理機制?？傊o息態腦網絡研究為進一步了解mTLE認知損害以及臨床治療打開了全新的視野。

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The effect caused by interictal epileptic discharges on mesialTemporal lobe epilepsy brain networks

WU Han1, ZHANG Zhi-qiang1, XU Qiang1, ZHANG Qi-rui1, CHEN Guang-hui2, YANG Fang2, SUN Kang-jian3, LU Guang-ming1*
1Department of Medical Imaging, Nanjing General Hospital of Nanjing Military Command, Nanjing University, Nanjing 210002, China
2Department of Neurology, Nanjing General Hospital of Nanjing Military Command, Nanjing University, Nanjing 210002, China
3Department of Neurosurgery, Nanjing General Hospital of Nanjing Military Command, Nanjing University, Nanjing 210002, China

*CorrespondenceTo: Lu GM, E-mail: cjr.luguangming@vip.163.com

30 July 2015, Accepted 12 Sep 2015

Objective：To comprehensively assessThe alterations of resting-state brain networks affected by interictal epileptic discharges (IEDs) in mesialTemporal lobe epilepsy (mTLE), andTo revealThe mechanism of brain function damages caused by IEDs in mTLE. Materials and Methods： Forty-five patients with bilateral mTLE underwent continuous EEG-fMRI during rest. Finally 35 fMRI sessions (left mTLE, n=18) with IEDs and individually paired non-IEDs sessions were acquired. Independent component analysis was usedTo investigateThe alterations in different states of seven resting-state networks includingThe core network, dorsal attention network, executive control network, anterior and posterior default mode network, auditory network, visual network and sensorimotor network. Results： PairedT-test results showed, compared with non-IEDs state,The anterior cingulum cortex in core network showed increased coherence of brain activity andThe auditory network showed decreased activity in both groups of mTLE. Apart fromThis, superior parietal gyrus in dorsal attention network showed reverse performance whenThe epileptic focus located in different sides ofThebrain. While it increased in left mTLE, but decreased in right mTLE.The middleTemporal gyrus and post cingulum in posterior default mode network showed increased activity, whileThe middle frontal gyrus in anterior default mode network showed decreased activity in IEDs state in right mTLE.The middle cingulum in executive control network and middle occipital gyrus in visual network showed increased coherence of brain activity in left mTLE. AndThe changed mean connectivity strength in visual network of left mTLE and auditory network of right mTLE were positively correlated withThe number of IEDs. Conclusions：This study revealed IEDs in mTLE have an extensive impact inThe resting-state brain networks, especially forThe networks damage involved in higher cognitive functions ofThe brain.This study was expectedTo contributeTo further understanding ofThe mechanism of brain functional injury in mTLE.

Epilepsy,Temporal lobe; Electroencephalography phase synchronization; Magnetic resonance imaging; Seizures

國家自然科學基金資助項目(編號：81271553)

作者單位：
1. 南京軍區南京總醫院 南京大學醫學院臨床學院醫學影像科，南京 210002
2. 南京軍區南京總醫院 南京大學醫學院臨床學院神經內科，南京 210002
3. 南京軍區南京總醫院 南京大學醫學院臨床學院神經外科，南京 210002

盧光明，E-mail：cjr.luguangming@ vip.163.com

R445.2；R742.1

A

10.3969/j.issn.1674-8034.2015.11.001

吳寒, 張志強, 許強, 等. 間期癇樣發放對內側顳葉癲癇腦網絡的影響. 磁共振成像, 2015, 6(11): 801-806.

ACKNOWLEDGMENTSThis article research work obtainedThe National Natural Sciences Foundation of China project subsidization (No. 81271553).