植物WUSCHEL-related homeobox（WOX）家族研究進展

高麗 孫祎敏 邵鐵梅 孔衛娜 崔潤麗 盧楠 仵陶

（河北化工醫藥職業技術學院制藥工程系，石家莊　050026）

植物WUSCHEL-related homeobox（WOX）家族研究進展

高麗 孫祎敏 邵鐵梅 孔衛娜 崔潤麗 盧楠 仵陶

（河北化工醫藥職業技術學院制藥工程系，石家莊050026）

WUSCHEL相關的同源異型盒（WUSCHEL-related homeobox，WOX）轉錄因子家族，在植物發育的眾多階段（莖和根頂端分生區的建成、側生器官的發育、花器官的形成和胚的發育），尤其是在細胞增殖和分化較為旺盛的區域發揮重要的調控作用，即促進細胞的增殖或抑制細胞的分化。就WOX同源異型盒轉錄因子家族的系統進化分析、WOX家族成員的分子特征、WOX基因的生物學功能及其作用機制進行綜述，并對本領域未來的發展方向作出展望。

同源異型盒轉錄因子；WOX家族；植物

真核生物體內的同源異型盒（homeobox，HB）轉錄因子超家族，因含有一段由60-66個氨基酸構成的同源異型結構域（homeodomain，HD）而得名，HD能夠特異地結合DNA序列［1］。HB轉錄因子作為重要的調節因子在動植物生長發育中發揮作用：HB超家族中典型的代表HOX家族，最初在果蠅中發現的HOX，突變會導致果蠅第3胸節變成第2胸節（野生果蠅翅膀長在第2胸節，突變后會長出兩對翅膀）等表型［2］；植物特有的WUSCHEL（WUS）相關的同源異型盒（WUSCHEL related homeobox，WOX）轉錄因子家族，在擬南芥中含有WUS和 WOX1-WOX14，共計15個成員，其在莖和根頂端分生區干細胞的維持、側生器官的發育、花器官的形成和胚發育等方面擔當重任［3-6］。

依據WOX家族在植物中的分布和系統進化分析，可將其分成3個進化支：現代進化支（即WUS進化支）包含WUS、WOX1-7，以及它們在種子植物中的直系同源蛋白；中間進化支作為WUS進化支的姐妹分支，含有WOX8-9、WOX11-12，以及其在維管植物中的直系同源蛋白；古老進化支包含WOX10、WOX13-14及其在維管和非維管植物（包括苔蘚和綠藻）中的直系同源蛋白［7］。

1 WOX家族成員的分子特征

WOX家族中只有WUS進化支中的成員含有典型的WUS-box基序（T-L-X-L-F-P-X-X，X可以是任意氨基酸）［8］（圖1），這是WOX區別于其他同源異型盒轉錄因子的典型標志，而中間進化支和古老進化支中的所有成員均不含有WUS-box基序。研究表明，WUS-box基序在WUS調控擬南芥莖頂端分生區（shoot apical meristem，SAM）干細胞增殖和花發育過程發揮決定作用［9］。

若干WOX蛋白含有一段由酸性氨基酸構成的序列，即酸性區域（圖1），位于HD結構域和WUS-box基序之間，具有激活下游基因表達的功能。若干WOX蛋白含有一個靠近羧基端的EAR基序（圖1），具有抑制下游基因表達的功能。因EAR基序需與輔阻遏物TOPLESS相互作用，所以含有EAR基序的轉錄因子阻遏下游基因表達的功能依賴于與TOPLESS的相互作用［10］。嚴格意義上的EAR基序為L-X-L-X-L，WOX家族中僅WUS、WOX5和WOX7的羧基端含有，而類似于EAR基序的EAR類結構域：［LVI］-X-［LVI］-X-［LVI］廣泛存在于WOX蛋白的3個分支中。在擬南芥葉片瞬時表達系統中，利用GAL4熒光素酶報告基因驗證WUS轉錄因子中各結構域對下游基因轉錄表達的調控作用發現，WUS-box基序和EAR基序均抑制熒光素酶基因的表達，而酸性區域激活酶基因的表達［9］。

圖1 WUS轉錄因子分子結構示意圖

2 WOX基因的生物學功能

2.1 現代進化支

WUS基因在擬南芥SAM中表達，調控干細胞增殖與分化間的平衡。研究WUS及其在金魚草中的直系同源基因ROSULATA（ROA）功能缺失突變體的表型，發現器官數量明顯減少，SAM中干細胞增殖受到抑制，并提前進入終分化階段［3，11］，WUS在禾本科植物水稻和玉米中的直系同源基因OsWUS和ZmWUS也具有類似的功能［12］。WUS還參與調控擬南芥胚珠和花藥的發育過程［13，14］。

矮牽牛心皮和花瓣的融合以及葉片的發育受到MAEWEST（MAW）基因的調控，maw無效突變體的心皮不能正常融合，導致雌蕊發育受限，并出現花瓣和葉子狹長等表型。MAW是WOX家族成員，其在擬南芥中的直系同源基因是WOX1，但wox1無效突變體沒有出現類似maw的表型，暗示存在與WOX1功能相似的WOX基因。wox1 wox3雙突花瓣和葉子狹長的表型與maw相似，說明WOX1和WOX3/PRESSED FLOWER（PRS）冗余調控擬南芥花瓣和葉片的發育［15］。STENOFOLIA（STF）是WOX1在蒺藜苜蓿中的同源基因，調控花瓣和葉、葉維管的發育，stf無效突變體的花瓣和葉片狹長、葉維管系統發育紊亂。STF在美花煙草中的直系同源基因是LAM1，lam1無效突變體的葉片亦狹長，掃描電鏡觀察葉片的橫切面發現，葉狹長是由于葉肉細胞增殖和伸長受到抑制所致［16］。STF能將lam1突變體的表型恢復為野生型，將STF中WUS-box基序突變后得到的STFm1基因不能將lam1的表型恢復為野生型，說明WUS-box基序對于STF和LAM1行使生物學功能起決定性作用［17］。以上實驗表明WOX家族中的成員MAW、WOX1、WOX3、STF和LAM1在調控植物旁側器官發育方面具有保守性［16，18］。

胚胎發育期間，WOX2 基因僅在早期（受精卵到早期球形胚）的頂端細胞內表達。觀察wox2無效突變體產生的胚發現，近50%的胚胎頂端發育異常（細胞喪失分裂能力或畸形傾斜地分裂），說明WOX2在胚早期頂端區域的形成過程中發揮作用［8］。利用RT-PCR分析WOX2在歐洲云杉（Picea abies）中的同源基因PaWOX2的表達模式發現，在胚發育早期階段有較高水平的表達，當胚發育成熟時其表達量明顯降低，幼苗體內PaWOX2的表達量已降到較低水平［19］。

WOX3/PRS基因在擬南芥莖分生區的旁側外圍區（peripheral zone，PZ）表達，負責調控旁側器官（葉和花等）發育，其無效突變體prs因為PZ區細胞增殖受到抑制，而造成植株矮小的表型，同時托葉、萼片及雄蕊均缺失，說明WOX3具有抑制PZ區細胞分化并促進其增殖的功能［5，20，21］。WOX3在玉米中的直系同源基因NARROW SHEATH1（NS1）和NS2也具有類似的功能，ns1 ns2雙突呈現出葉子邊緣缺失的表型［21］。WOX4基因在擬南芥維管原形成層和形成層表達，wox4突變體形成層細胞數量明顯減少，表明WOX4對于維持維管形成層干細胞數量和形成層的形態是必須的，隨后的分子遺傳學分析表明WOX4具有促進維管形成層干細胞增殖的作用［22，23］。WOX5基因在擬南芥根頂端分生區（root apical meristem，RAM）中表達，具有促進RAM中干細胞增殖的功能［4］。WOX5在小麥（Triticum aestivum）中的同源基因TaWOX5在小麥根中亦有大量表達［24］。WOX6/ PRETTY FEW SEEDS2（PFS2）/ HOS9（HIGH EXPRESSION OF OSMOTICALLY RESPONSIVE GENES）基因調控擬南芥胚珠的發育，pfs2-1突變體有95%的胚囊不能正常發育，致使種子產量大幅降低；與野生型的珠被細胞相比較，pfs2-1珠被細胞較短，可能是珠被原基過早分化造成的，暗示WOX6具有抑制珠被細胞分化的能力［25］。另外，在低溫條件下hos9-1表現出生長緩慢、開花時間延遲和對寒冷更加敏感的表型，暗示WOX6在植株應答冷脅迫的過程中發揮作用［26］。

2.2 中間進化支

WOX8/STIMPY-LIKE（STPL）基因僅在擬南芥胚早期發育階段表達［8］。stpl-1和wox2突變體的幼苗均沒有明顯的表型缺陷，而stpl-1 wox2雙突子葉發育存在缺陷（不對稱或部分融合），但雙突在胚后期發育階段未見異于野生型的表型，說明WOX8和WOX2冗余調控胚早期頂端（即子葉原基）發育［27］。擬南芥3個CUP-SHAPED COTYLEDON（CUC）基因CUC1-3冗余調控胚早期發育的子葉邊界區域的建立和維持，CUC的缺失，導致子葉分離（cuc突變體產生杯狀子葉）以及SAM的形成發生缺陷。最近發現WOX2和STPL冗余調控CUC的轉錄，即促進CUC2和CUC3的轉錄，而抑制CUC1的轉錄，致使stpl-1 wox2雙突子葉出現融合現象［28］。

WOX9/STIMPY（STIP）基因在擬南芥胚和胚后期器官發育階段發揮作用，其在胚早期發育階段大量表達，隨著胚不斷成熟，表達量逐漸減少，stip突變體因細胞無法分裂而使胚發育停止，說明WOX9具有促進胚內細胞增殖的功能［27］。野生型SAM形態為圓拱形，而wox9平坦的SAM與wus平坦的SAM表型一致，說明SAM中干細胞均已分化，并且wox9中檢測不到WUS表達，說明WOX9具有維持WUS表達的功能。wox9根發育亦受到嚴重地抑制，且沒有側根發生。利用原位雜交技術檢測細胞增殖標志性蛋白histone H4的表達量發現，其在野生型SAM和RAM中均高效表達，而在wox9中的表達大幅減少，甚至檢測不到，說明WOX9具有維持莖和根分生區干細胞增殖的功能［29］。WOX8是WOX9的旁系同源基因，構建融合基因WOX9∷WOX8并轉入stip中發現，WOX8能夠將stip中胚停止發育的表型恢復至野生型，說明在胚發育時期WOX8能夠行使類似于WOX9促進細胞增殖的功能，從而調控早期胚的生長發育。并且WOX8和WOX2冗余調控子葉的分離，說明在胚發育時期，WOX家族若干成員來調控組織細胞的增殖過程［27］。

OsWOX11基因調控水稻冠根的萌發激活和生長發育。亞細胞定位顯示融合基因OsWOX11∷GFP（green fluorescent protein）表達于細胞核內，原位雜交和OsWOX11啟動子融合GUS（β-glucuronidase）的表達分析均表明，在根（主根、冠根和側根）和莖頂端細胞增殖較旺盛的區域（RAM、SAM和葉原基）表達。OsWOX11缺失突變體的主根長度不及野生型的一半，冠根數目銳減，由于根發育的嚴重缺陷，大部分突變體在發育后期死亡；OsWOX11超表達突變體中，冠根數量增多且生長速率明顯加快，并出現早熟現象，說明OsWOX11在水稻根發育過程中發揮重要作用［30］。

2.3 古老進化支

亞細胞定位顯示融合基因WOX13∷GUS在擬南芥發育早期階段的主根（尤其是RAM）和側根內高效表達，而在發育后期的主根和側根中檢測不到GUS，暗示WOX13在根發育的早期階段發揮作用。在地上部分發育過程中，WOX13∷GUS在子葉和維管系統、葉原基、花發育階段中的雌蕊和雄蕊、受精后的胚珠及發育中的胚中高效表達，而在成熟的器官中檢測不到GUS，說明WOX13在增殖旺盛的器官中發揮作用［31］。WOX14基因在擬南芥主根、側根原基和花器官（雄蕊中高效表達，表達量隨著雄蕊的成熟而減少）中表達，具有抑制細胞分化的功能。wox14突變體花發育階段，雄蕊細胞的增殖受到抑制，雄蕊發育較短，無法完成正常的受精過程。通過分子遺傳學分析發現WOX13和WOX14冗余調控擬南芥的開花轉換過程［31］。

3 作用機制

WOX家族成員作為細胞核內的轉錄因子發揮作用，但是使用預測核定位序列（nuclear localization signal，NLS）的相關軟件（PSORT和PredictNLS）未在WOX中發現NLS的存在［32］。針對WOX蛋白亞細胞的定位，僅有少數WOX家族成員：WUS［33］、OsWOX3［34］、WOX6［25］和OsWOX11［30］定位于核內。推測WOX存在不能夠被軟件識別的NLS，或不含NLS的WOX能與其他含有NLS的蛋白質相互作用，借助于后者NLS的引導而共同進入細胞核內。通過對wox突變體的研究發現，WOX具有非細胞自主性的功能：SAM中特異表達的WUS賦予該區域干細胞的特征，異位超表達的WUS也可促進某區域細胞的增殖并保持未分化狀態［35］，說明異位表達的WUS能夠將處于營養生長狀態的組織轉變為具有胚胎干細胞特征的組織。分別在SAM的PZ區和RAM的靜止中心（quiescent center，QC）表達的WOX3和WOX5，也具有非細胞自主性的能力來促進PZ區和QC區細胞的增殖［5，36］。WOX8和WOX9亦具有非細胞自主性的能力，來調控胚胎頂端區域的發育［37］。以上實驗暗示，WOX能通過激活下游相應的可在細胞間移動的非細胞自主性因子的表達來發揮作用。

SAM組織中心表達的WUS運動到其上方區域，結合CLAVATA3（CLV3）啟動子并誘導其表達，CLV3與受體CLAVATA1（CLV1）結合后，激活下游信號轉導途徑，最終抑制WUS表達，從而形成CLV3-WUS反饋環路來調控SAM干細胞增殖與分化間的平衡［38］。根尖柱狀細胞分泌的CLE40與未分化的柱狀干細胞上的受體ACR4結合后，激活下游信號途徑來抑制WOX5的表達，由此形成了一個類似于CLV3-WUS的CLE40-WOX5反饋調節環路來維持RAM干細胞增殖與分化間的平衡［4］。2013年，在水稻中也發現了一個類似的信號途徑FCP2p-QHB調控RAM中干細胞的發育，其中QHB是WOX5的直系同源蛋白［39］。以上研究表明，在不同物種的不同分生組織中，均有相類似的信號轉導途徑來維持干細胞增殖和分化間的平衡。

擬南芥韌皮部分泌的CLE41和CLE44其受體PXY/TDR分布于維管形成層。cle41和pxy/tdr突變體因形成層干細胞分化為木質部細胞，造成形成層細胞數量減少［40］。在維管形成層表達的WOX4具有促進干細胞增殖的作用，CLE41和CLE44也促進WOX4表達來進一步增強干細胞的增殖，而WOX4則不對CLE41和CLE44的表達產生影響［22，23］。CLE41/CLE44-WOX4對于維管形成層發育的調控機制，與CLV3-WUS對于SAM和CLE40-WOX5對于RAM的調控機制不同，表明在維管形成層和頂端分生區中干細胞增殖與分化的調控過程中，具有成員構成上相似，但調控機制不同的特點。WOX家族眾多成員的表達局限在細胞增殖較旺盛的不同區域（胚、側根原基和花器官等），暗示它們也可能受到某些發育信號分子的調控，新的CLE-WOX信號途徑正等待著被發現。

位于WUS羧基端的EAR基序對于WUS的轉錄抑制作用不是必須的，可能在增強WUS的轉錄抑制作用方面發揮作用［9］，并且TOPLESS通過與EAR基序相互作用來調控WUS的轉錄抑制［11，41］。體外實驗表明WOX5的WUS-box基序和EAR基序均能夠發揮轉錄抑制的作用［9］。盡管不含有EAR基序，OsWOX3和OsWOX11也具有轉錄抑制的能力：水稻葉片發育過程中，YABBY3（YAB3）基因在葉片細胞增殖和分化過程中發揮作用，OsWOX3通過抑制YAB3的轉錄來調控葉片的發育［34］。水稻RR2基因編碼A型ARR（Arabidopsis response regulator）蛋白，負調控細胞分裂素信號轉導途徑，OsWOX11直接抑制RR2的轉錄，從而與RR2共同調控細胞分裂素在植物體內的轉導過程［30］。因此，轉錄抑制作用是WOX蛋白發揮作用的一個普遍模式。但是WOX抑制的目的基因，以及參與轉錄抑制的結構域不盡相同，今后還需要發現更多的受WOX調控的基因，并且從中確定WOX參與轉錄調控的結構域。

WUS能夠直接抑制A型ARR基因的表達，從而介入細胞分裂素信號途徑，協同調控植物SAM的發育［42］。利用RT-PCR技術分析誘導和分化培養基中生長的愈傷組織發現，TaWOX5的表達受到植物激素的調控，在細胞增殖階段生長素能夠誘導其表達，而在細胞分化階段細胞分裂素則抑制其表達，生長素亦能誘導擬南芥WOX5的表達［24］，暗示在根分生區表達的WOX5，可能與植物激素協同調控根發育。生長素對于胚發育的調控依賴于其濃度梯度的建立，生長素外輸載體PIN蛋白家族對于生長素濃度梯度的建立起決定性作用。研究表明，STPL能夠促進PIN7表達，利用生長素響應原件DR5構建DR5∷GFP，在其轉基因植株中原位實時測定生長素的分布發現，stpl突變體的胚柄內有大量生長素積累（野生型胚柄內無生長素），說明STPL通過對PIN轉錄的調節，影響胚發育過程中生長素濃度梯度的建立［28］。在OsWOX11超表達和缺失突變體中，應答植物生長素和細胞分裂素的基因表達均受到影響，表明OsWOX11可能是一個生長素和細胞分裂素信號轉導途徑中的整合者來調控根的發育［30］，今后還要研究其他的WOX家族成員是否介入植物激素對植物發育的調控過程，并從中發現WOX與植物激素協同調控植物發育的機制。

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（責任編輯 狄艷紅）

Studies on WUSCHEL-related Homeobox（WOX）Protein Family

Gao Li Sun Yimin Shao Tiemei Kong Weina Cui Runli Lu Nan Wu Tao
（Department of Pharmaceutical Engineering，Hebei Chemical and Pharmaceutical College，Shijiazhuang050026）

WUSCHEL-related homeobox（WOX）transcription factor， family members are essential in the many stages of plant development（for examples， stem-cell maintenance in shoot and root apical meristem， lateral organ development， floral organ formation and embryonic patterning）by promoting cell proliferation or preventing cell differentiation. We outline the phylogenetic analysis， the molecular characteristics， biological functions and the mechanism of action of WOX gene family members. We also provide prospective vision in this field.

homeobox transcription factor；WOX protein family；plant

10.13560/j.cnki.biotech.bull.1985.2015.05.002

2014-09-19

河北省教育廳高等學校科學研究項目（QN20131012），河北化工醫藥職業技術學院科研項目（YZ201406），河北化工醫藥職業技術學院博士科研項目（BQ32013007）

高麗，女，博士，講師，研究方向：植物發育分子生物學；E-mail：cellgao@126.com