薛荔籽果膠對高脂膳食去勢大鼠脂質代謝及盲腸內環境的影響

李本姣，陸紅佳，唐 艷，覃小麗，劉 雄

（西南大學食品科學學院，重慶 400715）

薛荔籽果膠對高脂膳食去勢大鼠脂質代謝及盲腸內環境的影響

李本姣，陸紅佳，唐 艷，覃小麗，劉 雄*

（西南大學食品科學學院，重慶 400715）

目的：研究薛荔籽果膠對高脂膳食去勢大鼠脂質代謝及盲腸內環境的影響。方法：將40 只健康雌性Sprague-Dawley（SD）大鼠隨機分為5 組，其中1 組作為空白對照進行卵巢偽切除手術（Sham組），另外4 組進行雙側卵巢切除手術（OVX組），1 周后分為模型對照組和飼喂5%、10%、15%薛荔籽果膠低、中、高劑量組。喂養4 周后解剖測定大鼠血脂和肝脂含量、肝臟組織形態，以及盲腸內容物含水率和短鏈脂肪酸（shortchain fatty acids，SCFAs）含量等指標。結果：模型對照組大鼠的血脂以及肝臟質量、肝臟脂肪含量、每克肝臟中膽固醇、甘油三酯含量顯著高于雙側卵巢偽切除組（P＜0.05）。薛荔籽果膠對雙側卵巢切除大鼠的血脂濃度幾乎沒有影響，而肝臟質量有升高趨勢，但無顯著性差異；同時能顯著升高盲腸壁濕質量、盲腸壁表面積、盲腸組織濕質量和盲腸內容物濕質量（P＜0.05）；也能升高盲腸內容物中各SCFAs和總SCFAs含量，且具有明顯的劑量關系。結論：薛荔籽果膠對高脂膳食引起高脂血癥去勢大鼠的血脂、肝脂沒有降低效果，反而升高了肝脂水平，但在腸道方面，能改善高脂膳食去勢大鼠腸道健康。

薛荔籽果膠；高脂膳食；血脂；肝脂；盲腸內環境

更年期綜合征（climactericsyndrome）是指婦女在絕經前后由于卵巢功能逐漸衰退、雌激素水平下降，出現以植物神經系統功能紊亂為主伴有神經心理癥狀的一組癥候群，也稱為圍絕經期綜合征［1］。臨床研究發現，處于更年期的女性，由于卵泡中顆粒細胞衰退，從而導致雌激素分泌減少［2］；雌激素水平的下降又會增加心腦血管的發病率［3］。目前對更年期綜合征的治療主要采用激素替代療法（hormone replacement therapy，HRT），雖然可有效地緩解某些癥狀，但長期服用雌激素會增加乳腺癌、子宮內膜癌等的發病率［4-5］。大量研究表明，通過合理膳食可調節更年期綜合征的癥狀［6］。

薛荔（Ficus pumila L.）屬桑科榕屬的常綠攀援或匍匐灌木類植物，亦稱木蓮、木饅頭、涼粉樹等［7］。薛荔籽果膠（Ficus pumila L. seed pectin，FSP）是附著于籽表皮層的一種非淀粉多糖類的膳食纖維，因其獨特的理化性質具備調節血糖、調節血脂以及提高腸道有益菌比例［8］的生理功能。前期研究表明［9］，飼喂薛荔籽果膠后，去勢大鼠盲腸內容物質量、壁濕質量顯著增加，游離氨量降低，腸道內厭氧菌、乳酸桿菌、雙歧桿菌數量增加，有益菌與有害菌比例升高，短鏈脂肪酸（short-chain fatty acids，SCFAs）的濃度增加，能有效改善去勢大鼠腸道健康。也有研究表明［10-12］，體內脂質代謝與盲腸內環境息息相關，腸道中微生物的種類和數量可影響甘油三酯在脂肪細胞中的貯存，其發酵產物SCFAs誘導與肝臟脂肪代謝相關的酶，從而調節體內脂質代謝。那么，薛荔籽果膠是否對去勢大鼠體內脂質代謝和盲腸內環境有改善作用？本實驗采用去勢大鼠模擬更年期女性雌激素缺乏模型，研究薛荔籽果膠對去勢大鼠血脂、肝脂和盲腸內環境的影響，進一步探討薛荔籽果膠的生理學功能，以期為薛荔籽果膠營養價值的評判提供理論依據。

1　材料與方法

1.1動物、材料與試劑

雌性Sprague-Dawley（SD）大鼠（體質量約90～110 g，4 周齡），重慶滕鑫比爾實驗動物銷售有限公司，動物許可證號：SCXK（渝）2012-0008。

薛荔籽果膠，采用水提法實驗室自制［9］，薛荔籽購于云南文山大市場。

大豆油 益海嘉里（重慶）糧油有限公司；玉米淀粉 西安國維淀粉有限責任公司；酪蛋白（食品級）華羚集團公司；總膽固醇（total cholesterol，TC）測定試劑盒、甘油三酯（triglyceride，TG）測定試劑盒、低密度脂蛋白膽固醇（low density lipoprotein-cholesterol，LDL-C）測定試劑盒、高密度脂蛋白膽固醇（high density lipoprotein-cholesterol，HDL-C）測定試劑盒 上海北海生物技術工程有限公司；戊巴比妥鈉（分析純） 廣州寬林儀器科技有限公司；乙酸（色譜級） 莊信萬豐集團；丙酸（色譜級）、丁酸（色譜級）、異丁酸（色譜級） 梯希愛（上海）化成工業發展有限公司；其他均為生化試劑或分析純試劑。

1.2儀器與設備

12L lte型真空冷凍干燥機 美國Labconco公司；7020型全自動生化分析儀 株式會社日立制作所；FSH-2型可調高速勻漿機 江蘇省環宇科學儀器廠；WH-1型微型旋渦混合儀 上海滬西分析儀器廠；Stabilwax-Da型毛細色譜柱 美國Restek公司；EG 1150H型切片機、a1130440型數碼顯微鏡 德國Leica公司；imark型酶標儀 美國Bio-Rad公司。

1.3動物實驗

1.3.1更年期綜合征大鼠模型的建立

將體質量為90～110 g的健康雌性SD大鼠40 只，單籠飼養于不銹鋼大鼠籠中，動物飼養實驗室符合國標清潔級，籠具干凈、安全。室內平均氣溫24～26 ℃，相對濕度40%～60%，12 h明暗輪換（8：00-20：00）。實驗前大鼠用基礎飼料（其組成見表1）適應性喂養1 周，自由采食、飲水，無不良反應、進食、飲水和活動正常者方可納入實驗中。適應1 周后，按大鼠體質量隨機分為5 組，每組8 只，腹部注射戊巴比妥鈉［13］（無菌生理鹽水配制0.3%溶液，注射量1 mL/100 g（以大鼠體質量計））使其麻醉，任選一組進行偽切除手術（Sham）作為空白對照組，其余4 組進行雙側卵巢切除手術（ovariectomy surgery，OVX）。手術后用自制基礎飼料飼養1 周進行恢復。

表1　實驗飼料組成Table 1 Composition of experimental diets g/kg

1.3.2分組與飼養

恢復1 周后，將OVX大鼠按體質量隨機分為4 組，分別為模型對照組：飼喂高脂高膽固醇自制飼料；FSP低劑量組：飼喂含高脂高膽固醇和5%薛荔籽果膠的自制飼料；FSP中劑量組：飼喂含高脂高膽固醇和10%薛荔籽果膠的自制飼料；FSP高劑量組：飼喂含高脂高膽固醇和15%薛荔籽果膠的自制飼料。實驗飼料配方見表1。偽切除手術（Sham）組為空白對照組：飼喂實驗室自制基礎飼料。實驗飼養期間，每天記錄大鼠采食量，每3 d稱量大鼠體質量，以記錄大鼠飲食、生長規律，實驗周期為4 周。

1.3.3樣品收集

1.3.3.1血清樣品的收集

實驗期最后一天早上斷糧，12 h后用乙醚麻醉大鼠后將其斷頭，頸部取血，血液收集在含有抗凝劑肝素鈉的采血管中，立刻在4 ℃、4 000 r/min條件下離心15 min［14］，取上清液并立即分裝在1.5 mL離心管中，在－80 ℃條件下保存待用。

1.3.3.2肝臟樣品的收集

收集完血液后，解剖大鼠，取出肝臟，用冰冷的生理鹽水沖洗表面血水，并用吸水紙擦干表面水分，稱總質量，同時記錄數據；再取（1.00±0.01） g肝臟，用鋁箔紙包好裝入樣品袋，放入－20 ℃冰箱保存待用。每只大鼠取3 份肝臟樣品。

1.3.3.3腸道組織及內容物的收集

摘取盲腸組織，稱質量后縱向剪開，快速刮出盲腸內容物后置于－20 ℃冰箱中，用于短鏈脂肪酸、水分含量的測定。取完盲腸內容物后，立即用生理鹽水洗凈盲腸壁，吸干表面水分后稱質量，用鋁箔紙包好放入塑料密封袋中，4 ℃冰箱保存備用。

1.4指標檢測

1.4.1飼料效率的測定

稱量大鼠體質量和采食量后按公式（1）計算飼料效率。

1.4.2血脂含量的測定

血清樣中的TC、TG、HDL-C和LDL-C含量的檢測采用酶法。按照試劑盒的說明要求，采用全自動生化分析儀測定，記錄數據備用。

1.4.3肝脂含量的測定

用Folch等［15］的方法抽提出肝臟脂肪，用試劑盒測定肝臟抽提液中膽固醇和甘油三酯的含量，采用質量差法算出脂肪含量。

1.4.4肝臟組織切片觀察

肝臟經冰冷的生理鹽水沖洗后，在肝臟最大葉距邊緣5 mm處取小塊肝組織，用100 mL/L福爾馬林固定［16］，再經洗滌、乙醇梯度脫水［17］、透明、浸蠟、包埋、切片、烤片、蘇木精-伊紅（hematoxylin-eosin，HE）染色、二甲苯封固后，放入60 ℃烘箱中烘烤。最后顯微鏡下觀察照片。

1.4.5盲腸內容物含水率的測定

稱取定量的盲腸內容物放入已恒質量的鋁盒中，105 ℃恒溫干燥至恒質量，按照公式（2）計算含水率。

式中：m為盲腸內容物濕質量/g；m1為盲腸內容物干質量/g。

1.4.6盲腸內容物短鏈脂肪酸含量的測定

稱取0.2 g左右盲腸內容物于離心管中，加入10 倍體積含有5 mmol/L巴豆酸的10 mmol/L NaOH浸提液，旋渦混合儀混勻后靜置，在4 ℃、4 000 r/min條件下離心15 min；吸取上清液，轉移至無氨水處理過的離心管中，用孔徑為0.22 μm的濾膜過濾至進樣小瓶待測。用氣相色譜法分析盲腸內容物中短鏈脂肪酸的組成及含量［18］。

氣相色譜條件：S t a b i l w a x-D a毛細色譜柱（30 m×0.25 mm，0.5 ?m），氮氣為載體，氫焰離子檢測器，進樣量1 μL；進樣口溫度220 ℃；柱流速0.95 mL/min，柱溫90 ℃、平衡時間0.5 min，5 ℃/min升溫至150 ℃，保留時間7 min；檢測器溫度230 ℃；氫氣流速40 mL/min，空氣流速400 mL/min，尾吹流速40 mL/min。

1.5數據處理

實驗數據以±s表示，各組間顯著性差異采用SPSS軟件的t檢驗法進行統計分析，P＜0.05表示具有顯著性差異。

2　結果與分析

2.1薛荔籽果膠對高脂膳食去勢大鼠體質量、采食量、飼料效率的影響

表2　薛荔籽果膠對高脂膳食去勢大鼠體質量、采食量和飼料效率的影響Table 2 Effect of Ficus pumila L. seed pectin on weight gain， food intake and food efficiency in ovariectomized rats

在整個飼養期間，相比其他組，模型對照組大鼠出現毛發色澤暗、稀疏，反應遲鈍，精神不振等病態現象。由表2可知，與Sham組相比，OVX組的模型對照組大鼠體質量增加量和飼料效率顯著升高（P＜0.05），采食量有降低趨勢，但無顯著差異。在OVX組中，與模型對照組相比，薛荔籽果膠各劑量組大鼠體質量增加量、采食量和飼料效率均顯著增加（P＜0.05）。在各劑量組之間，大鼠體質量增加量和采食量均呈逐漸上升趨勢，飼料效率呈先下降再上升趨勢，但均沒有達到顯著水平。通過以上數據可初步推斷薛荔籽果膠對內源性雌激素紊亂造成的食欲增加、體質量增加方面沒有降低作用。這與張磊等［19］的研究結果一致。

2.2薛荔籽果膠對高脂膳食去勢大鼠血脂水平的影響

表3　薛荔籽果膠對高脂膳食去勢大鼠血脂水平的影響Table 3 Effect of Ficus pumila L. seed pectin on serum lipids in ovariectomized rats

血清總膽固醇、血清甘油三酯是判斷血脂異常、高脂血癥等疾病的重要指標。由表3可知，與Sham組相比，OVX組的模型對照組大鼠中TC、TG和LDL-C含量均顯著升高（P＜0.05），HDL-C濃度有降低趨勢，但無顯著性差別。Matricon等［20］研究結果也表明，去勢大鼠由于雌激素的缺乏而導致血脂、肝脂的含量升高，從而形成高脂血癥。在OVX組中，模型對照組與薛荔籽果膠各劑量組大鼠血清TC、TG、HDL-C、LDL-C含量無顯著性差異。此實驗結果表明，薛荔籽果膠對高脂膳食去勢大鼠的降血脂效果不明顯。

2.3薛荔籽果膠對高脂膳食去勢大鼠肝脂水平的影響

表4　薛荔籽果膠對高脂膳食去勢大鼠肝脂水平的影響Table 4 Effect of Ficus pumila L. seed pectin on liver lipids in ovariectomized rats

由表4可知，與Sham組相比，OVX組的模型對照組大鼠肝臟質量、肝臟脂肪含量、每克肝臟中膽固醇和甘油三酯含量顯著升高（P＜0.05），肝臟質量/體質量有升高趨勢，但無顯著差異。在OVX組中，與模型對照組相比，薛荔籽果膠各劑量組大鼠肝臟質量和肝臟質量/體質量有升高趨勢，但無顯著差異；薛荔籽果膠各劑量組大鼠的肝臟脂肪含量顯著升高（P＜0.05），并呈一定劑量關系；FSP高劑量組大鼠肝臟中膽固醇含量、甘油三酯含量明顯高于模型對照組（P＜0.05），FSP中劑量組大鼠肝臟中甘油三酯含量顯著升高（P＜0.05），膽固醇含量升高不顯著，FSP低劑量組大鼠肝臟中膽固醇含量、甘油三酯含量有升高趨勢，但未達到顯著水平。結合大鼠的采食量（表2）分析，薛荔籽果膠可能改善飼料的適口性，大鼠對飼料的攝入量有所增加，從而增加脂肪的攝入量，使得膽固醇和甘油三酯在機體內的大量累積。

2.4薛荔籽果膠對高脂膳食去勢大鼠肝臟組織形態的影響

圖1　薛荔籽果膠對高脂膳食去勢大鼠肝臟組織形態的影響（HE染色）Fig.1 Effect of Ficus pumila L. seed pectin on hepatic histology of ovariectomized rats

由圖1可知，經HE染色后，肝臟脂類均會被二甲苯等有機試劑溶解成空泡或空斑樣。Sham組肝細胞胞漿豐富，胞膜清晰，無脂肪空泡，而OVX模型對照組大鼠肝臟組織細胞胞漿內可見大滴型脂肪空泡，肝細胞變大。與OVX模型對照組相比，薛荔籽果膠各劑量組大鼠肝臟組織細胞胞漿內大滴型脂肪空泡增多，脂肪空泡隨著果膠劑量的增加而增加，但未見肝細胞壞死、炎癥細胞的浸潤以及肝纖維化。此實驗結果說明，薛荔籽果膠對高脂膳食雌性大鼠的肝脂沒有降低效果，反而增加了肝脂含量。可能原因是薛荔籽果膠能改善高脂膳食的適口性，增加大鼠對飼料的攝入量，從而攝入更多的豬油和膽固醇，引起膽固醇和甘油三酯在機體內的大量累積，因此反而增加了肝脂的含量。

2.5薛荔籽果膠對高脂膳食去勢大鼠盲腸組織的影響

表5　薛荔籽果膠對高脂膳食去勢大鼠盲腸組織的影響Table 5 Effect of Ficus pumila L. seed pectin on the cecal tissue in ovariectomized rats

薛荔籽果膠被盲腸中豐富的微生物利用，一方面促進微生物的生長增殖，另一方面被發酵產生短鏈脂肪酸等物質。這個過程可以增加盲腸的代謝，促進盲腸的代償性生長，從而提高其發酵性能。由表5可知，模型對照組與Sham組大鼠盲腸組織濕質量、盲腸濕質量/體質量比值、盲腸壁濕質量、盲腸壁質量/體質量比值以及盲腸壁表面積無顯著性統計學差異。在OVX組中，與模型對照組相比，喂食薛荔籽果膠后大鼠盲腸壁濕質量、盲腸壁表面積顯著升高（P＜0.05），并呈一定的劑量關系；盲腸濕質量/體質量比值無顯著性差異；FSP中、高劑量組盲腸組織濕質量顯著升高（P＜0.05），FSP低劑量組有升高趨勢，但效果不顯著；FSP高劑量組盲腸壁質量/體質量比值顯著升高（P＜0.05），FSP低、中劑量組則未達到顯著水平。由此可看出，薛荔籽果膠對雙側卵巢切除大鼠盲腸組織的生長具有一定的促進作用。

2.6薛荔籽果膠對高脂膳食去勢大鼠盲腸內容物的影響

表6　薛荔籽果膠對高脂膳食去勢大鼠盲腸內容物的影響Table 6 Effect of Ficus pumila L. seed pectin on the cecal contents in ovariectomized rats

由表6可知，模型對照組與Sham組大鼠盲腸內容物濕質量和盲腸內容物含水率無顯著性差異。在OVX組中，與模型對照組相比，薛荔籽果膠各劑量組大鼠盲腸內容物濕質量顯著升高（P＜0.05），FSP中、高劑量組大鼠盲腸內容物含水率也顯著升高，FSP低劑量組有升高趨勢，但無統計學意義，說明薛荔籽果膠有增加盲腸內容物濕質量和內容物含水率的作用。

2.7薛荔籽果膠對高脂膳食去勢大鼠盲腸內容物短鏈脂肪酸含量的影響

短鏈脂肪酸主要是碳水化合物經腸道細菌降解產生，薛荔籽果膠作為腸道益生因子，有利于腸道中有益菌群的生長。盲腸是腸道微生物主要的存在場所之一，通過測定其中內容物的短鏈脂肪酸含量可以來研究薛荔籽果膠在腸道內的發酵情況。陸紅佳等［21］研究結果表明薛荔籽果膠的添加有助于增加由于辣椒素導致的有益菌的減少，同時，抑制有害菌的增加，從而改善腸道微生物菌群組成，有利于腸道健康。而微生物菌群的種類和數量又直接影響其發酵產物SCFAs的種類和數量［22］。由表7可知，與Sham組相比，模型對照組大鼠盲腸內容物中乙酸、總SCFAs含量顯著升高（P＜0.05），丙酸、丁酸、異丁酸含量有升高趨勢，但無顯著差異。在OVX組中，與模型對照組相比，FSP低劑量果膠組盲腸內容物中各SCFAs和總SCFAs含量有升高趨勢，但未達到顯著水平，FSP中、高劑量組大鼠盲腸內容物中各SCFAs和總SCFAs含量顯著升高（P＜0.05）。薛荔籽果膠各劑量組之間大鼠盲腸內容物中各短鏈脂肪酸含量和總SCFAs含量表現出一定的劑量關系。

表7　薛荔籽果膠對高脂膳食去勢大鼠盲腸內容物SCFAs含量的影響Table 7 Effect of Ficus pumila L. seed pectin on SCFAs of cecal contents in ovariectomized rats

3　結論與討論

卵巢是雌性的主要生殖器官，可分泌合成雌激素、孕激素和少量雄性激素。處于更年期的女性，由于雌激素分泌減少而導致代謝紊亂、內分泌失調、肥胖、心血管發病率升高等一系列的疾病。大鼠通過雙側卵巢切除手術后可模擬更年期女性雌激素缺乏模型［23］。去勢大鼠飼喂高脂膳食后，血漿中TC、TG和LDL-C濃度顯著升高（P＜0.05），肝臟質量、肝臟脂肪含量、每克肝臟中膽固醇、甘油三酯含量也顯著升高（P＜0.05）；肝臟外觀呈現脂肪肝形態，肝臟組織切片中有明顯而豐富的脂肪滴，說明高脂膳食引起了機體脂質代謝異常，誘導了大鼠的高脂血癥，這與文獻報道相符［24-25］。薛荔籽果膠是膳食纖維的一種，理論上能夠增加飽腹感，減少去勢大鼠體質量增加量和采食量，但在本實驗中，薛荔籽果膠反而使去勢大鼠體質量增加量、采食量和飼料效率均顯著增加（P＜0.05），這與文獻報道不一致［26］，大鼠體質量增加是否與肝脂水平升高以及腸道發酵有關還有待進一步研究。產生這種現象的原因可能是：薛荔籽果膠能改善高脂膳食的適口性，增加大鼠對飼料的攝入量而攝入更多的豬油和膽固醇，從而引起膽固醇和甘油三酯在機體內的大量累積。飼喂薛荔籽果膠后，也正因如此，去勢大鼠的血脂、肝脂水平沒有降低，反而增加了肝脂含量。

薛荔籽果膠在腸道內被微生物分解產生SCFAs，主要有：乙酸、丙酸、丁酸等。乙酸有增強結腸血供給和氧攝取的作用，丙酸對葡萄糖的異生有一定作用［27］，丁酸是腸壁細胞首選的氧化底物，也能抑制腸癌細胞增生和增強脫噬作用［28］。SCFAs不僅能調節腸肌活力、影響盲腸細胞正常的分泌和吸收功能，還可以降低盲腸中pH值，進而促進腸組織健康。在本實驗中，薛荔籽果膠能顯著增加去勢大鼠盲腸壁濕質量、盲腸壁表面積和盲腸內容物濕質量（P＜0.05）；而對去勢大鼠盲腸內容物中各短鏈脂肪酸含量和總SCFAs含量表現出一定的劑量關系，隨著薛荔籽果膠劑量的增加，各短鏈脂肪酸含量和總SCFAs含量也增加，這表明了薛荔籽果膠能改善高脂膳食去勢大鼠的腸道健康。

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Effect of Pectin from Ficus pumila L. Seeds on Lipid Metabolism and Cecum Environment in Castrated Rats Fed High Fat Diet

LI Benjiao， LU Hongjia， TANG Yan， QIN Xiaoli， LIU Xiong*
（College of Food Science， Southwest University， Chongqing 400715， China）

Objective： To investigate the effect of pectin from Ficus pumila L. seeds on lipid metabolism and cecum environment in castrated rats fed high-fat diet. Methods： Forty healthy female SD rats were divided into 5 groups. The control group consisted of sham-ovariectomized rats， and the rats from four other groups were double ovariectomized （OVX）. One week later， the OVX rats were assigned into model control group and pectin groups receiving low （5%）， medium （10%）and high doses （15%）， respectively. All rats were dissected after 4 weeks of feeding to analyze serum lipids， hepatic lipids，hepatic histology， and the content of water and short-chain fatty acids （SCFAs） in the cecum contents. Results： Compared to the sham control group， the levels of serum lipid， liver lipid， hepatic cholesterol and hepatic triglyceride in the model group significantly increased （P ＜ 0.05）. Pectin from Ficus pumila L. seeds had no significant effect on the concentrations of serum lipids in OVX rats， but resulted in a higher but not significantly different liver weight and simultaneously a significant increase in the wet weight and surface area of cecum wall， the wet weight of cecum tissue and the wet weight of cecum contents compared with the model group （P ＜ 0.05）. Feeding pectin could increase the concentrations of SCFAs and total SCFA in a dose-dependent manner. Conclusion： Ficus pumila L. seed pectin could not decrease high fat-diet induced hyperlipidaemia in ovariectomized rats， but could increase liver lipids and improve the cecum environment.

Ficus pumila L. seed pectin； high-fat diet； serum lipids； hepatic lipids； cecum environment

TS201.4

A

1002-6630（2015）15-0183-06

10.7506/spkx1002-6630-201515034

2014-10-08

教育部留學回國人員科研啟動基金項目（教外司留［2010］1174）

李本姣（1990—），女，碩士研究生，研究方向為現代食品加工技術。E-mail：476236119@qq.com

劉雄（1970—），男，教授，博士，研究方向為碳水化合物功能與利用，食品營養學。E-mail：liuxiong848@hotmail.com